The connection patterns of neural circuits in the brain form a complex network. Collective signalling within the network manifests as patterned neural activity and is thought to support human cognition and adaptive behaviour. Recent technological advances permit macroscale reconstructions of biological brain networks. These maps, termed connectomes, display multiple non-random architectural features, including heavy-tailed degree distributions, segregated communities and a densely interconnected core. Yet, how computation and functional specialization emerge from network architecture remains unknown. Here we reconstruct human brain connectomes using in vivo diffusion-weighted imaging and use reservoir computing to implement connectomes as artificial neural networks. We then train these neuromorphic networks to learn a memory-encoding task. We show that biologically realistic neural architectures perform best when they display critical dynamics. We find that performance is driven by network topology and that the modular organization of intrinsic networks is computationally relevant. We observe a prominent interaction between network structure and dynamics throughout, such that the same underlying architecture can support a wide range of memory capacity values as well as different functions (encoding or decoding), depending on the dynamical regime the network is in. This work opens new opportunities to discover how the network organization of the brain optimizes cognitive capacity. The relationship between brain organization, connectivity and computation is not well understood. The authors construct neuromorphic artificial neural networks endowed with biological connection patterns derived from diffusion-weighted imaging. The neuromorphic networks are trained to perform a memory task, revealing an interaction between network structure and dynamics.

Imaging technologies are increasingly used to generate high-resolution reference maps of brain structure and function. Modern scientific discovery relies on making comparisons between new maps (e.g. task activations, group structural differences) and these reference maps. Although recent data sharing initiatives have increased the accessibility of such brain maps, data are often shared in disparate coordinate systems (or “spaces”), precluding systematic and accurate comparisons among them. Here we introduce the neuromaps toolbox, an open-access software package for accessing, transforming, and analyzing structural and functional brain annotations. We implement two registration frameworks to generate high-quality transformations between four standard coordinate systems commonly used in neuroimaging research. The initial release of the toolbox features >40 curated reference maps and biological ontologies of the human brain, including maps of gene expression, neurotransmitter receptors, metabolism, neurophysiological oscillations, developmental and evolutionary expansion, functional hierarchy, individual functional variability, and cognitive specialization. Robust quantitative assessment of map-to-map similarity is enabled via a suite of spatial autocorrelation-preserving null models. By combining open-access data with transparent functionality for standardizing and comparing brain maps, the neuromaps software package provides a systematic workflow for comprehensive structural and functional annotation enrichment analysis of the human brain.

Abstract Neurotransmitter receptors support the propagation of signals in the human brain. How receptor systems are situated within macroscale neuroanatomy and how they shape emergent function remains poorly understood, and there exists no comprehensive atlas of receptors. Here we collate positron emission tomography data from >1 200 healthy individuals to construct a whole-brain 3-D normative atlas of 19 receptors and transporters across 9 different neurotransmitter systems. We find that receptor profiles align with structural connectivity and mediate function, including neurophysiological oscillatory dynamics and resting state hemodynamic functional connectivity. Using the Neurosynth cognitive atlas, we uncover a topographic gradient of overlapping receptor distributions that separates extrinsic and intrinsic psychological processes. Finally, we find both expected and novel associations between receptor distributions and cortical thinning patterns across 13 disorders. We replicate all findings in an independently collected autoradiography dataset. This work demonstrates how chemoarchitecture shapes brain structure and function, providing a new direction for studying multi-scale brain organization.

Abstract Understanding how higher order cognitive function emerges from the underlying brain structure depends on quantifying how the behaviour of discrete regions are integrated within the broader cortical landscape. Recent work has established that this macroscale brain organization and function can be quantified in a compact manner through the use of multivariate machine learning approaches that identify manifolds often described as cortical gradients. By quantifying topographic principles of macroscale organization, cortical gradients lend an analytical framework to study structural and functional brain organization across species, throughout development and aging, and its perturbations in disease. More generally, its macroscale perspective on brain organization offers novel possibilities to investigate the complex relationships between brain structure, function, and cognition in a quantified manner. Here, we present a compact workflow and open-access toolbox that allows for (i) the identification of gradients (from structural or functional imaging data), (ii) their alignment (across subjects or modalities), and (iii) their visualization (in embedding or cortical space). Our toolbox also allows for controlled association studies between gradients with other brain-level features, adjusted with respect to several null models that account for spatial autocorrelation. The toolbox is implemented in both Python and Matlab, programming languages widely used by the neuroimaging and network neuroscience communities. Several use-case examples and validation experiments demonstrate the usage and consistency of our tools for the analysis of functional and microstructural gradients across different spatial scales.

Abstract Human brain plastically adapts to environmental demands. Here, we propose that naturally occuring plasticity in certain brain areas should be reflected by higher environmental influence and therefore lower heritability of the structure of those brain areas. Mesulam’s (1998) seminal overview proposed a hierarchy of plasticity, where higher-order multimodal areas should be more plastic than lower-order sensory areas. Using microstructural and functional gradients as proxies for Mesulam’s hierarchy, we seek to test whether these gradients predict heritability of brain structure. We test this model simultaneously across multiple measures of cortical structure and microstructure derived from structural magnet resonance imaging. We also account for multiple other explanations of heritability differences, such as signal-to-noise ratio and spatial autocorrelation. We estimated heritability of brain areas using 984 participants from the Human Connectome Project. Multi-level modelling of heritability differences demonstrated that heritability is explained by both signal quality, as well as by the primary microstructural gradient. Namely, sensory areas had higher heritability and limbic/heteromodal areas had lower heritability. Given the increasing availability of genetically informed imaging data, heritability could be a quick method assess brain plasticity. Highlights (up to 85 chars) Cortical areas vary in heritability. This is seen across structural measures. Heritability differences could be explained by plasticity, topography, or noise. We build a comprehensive model testing many explanations across 5 measures. Heritability is explained by noise and 1 st structural gradient reflecting plasticity. Heritability could be a method to study brain plasticity.

Network models of communication, e.g. shortest paths, diffusion, navigation, have become useful tools for studying structure-function relationships in the brain. These models generate estimates of communication efficiency between all pairs of brain regions, which can then be linked to the correlation structure of recorded activity, i.e. functional connectivity (FC). At present, however, communication models have a number of limitations, including difficulty adjudicating between models and the absence of a generic framework for modeling multiple interacting communication policies at the regional level. Here, we present a framework that allows us to incorporate multiple region-specific policies and fit them to empirical estimates of FC. Briefly, we show that many communication policies, including shortest paths and greedy navigation, can be modeled as biased random walks, enabling these policies to be incorporated into the same multi-policy communication model alongside unbiased processes, e.g. diffusion. We show that these multi-policy models outperform existing communication measures while yielding neurobiologically interpretable regional preferences. Further, we show that these models explain the majority of variance in time-varying patterns of FC. Collectively, our framework represents an advance in network-based communication models and establishes a strong link between these patterns and FC. Our findings open up many new avenues for future inquiries and present a flexible framework for modeling anatomically-constrained communication.

Abstract The connection patterns of neural circuits in the brain form a complex network. Collective signaling within the network manifests as patterned neural activity, and is thought to support human cognition and adaptive behavior. Recent technological advances permit macro-scale reconstructions of biological brain networks. These maps, termed connectomes, display multiple non-random architectural features, including heavy-tailed degree distributions, segregated communities and a densely interconnected core. Yet, how computation and functional specialization emerge from network architecture remains unknown. Here we reconstruct human brain connectomes using in vivo diffusion-weighted imaging, and use reservoir computing to implement these connectomes as artificial neural networks. We then train these neuromorphic networks to learn a cognitive task. We show that biologically realistic neural architectures perform optimally when they display critical dynamics. We find that performance is driven by network topology, and that the modular organization of large-scale functional systems is computationally relevant. Throughout, we observe a prominent interaction between network structure and dynamics, such that the same underlying architecture can support a wide range of learning capacities across dynamical regimes. This work opens new opportunities to discover how the network organization of the brain optimizes cognitive capacity, conceptually bridging neuroscience and artificial intelligence.

Gene expression fundamentally shapes the structural and functional architecture of the human brain. Open-access transcriptomic datasets like the Allen Human Brain Atlas provide an unprecedented ability to examine these mechanisms in vivo ; however, a lack of standardization across research groups has given rise to myriad processing pipelines for using these data. Here, we develop the abagen toolbox, an open-access software package for working with transcriptomic data, and use it to examine how methodological variability influences the outcomes of research using the Allen Human Brain Atlas. Applying three prototypical analyses to the outputs of 750,000 unique processing pipelines, we find that choice of pipeline has a large impact on research findings, with parameters commonly varied in the literature influencing correlations between derived gene expression and other imaging phenotypes by as much as ρ ≥ 1.0. Our results further reveal an ordering of parameter importance, with processing steps that influence gene normalization yielding the greatest impact on downstream statistical inferences and conclusions. The presented work and the development of the abagen toolbox lay the foundation for more standardized and systematic research in imaging transcriptomics, and will help to advance future understanding of the influence of gene expression in the human brain.

Abstract Large, openly available datasets and current analytic tools promise the emergence of population neuroscience. The considerable diversity in personality traits and behaviour between individuals is reflected in the statistical variability of neural data collected in such repositories. This amount of variability challenges the sensitivity and specificity of analysis methods to capture the personal characteristics of a putative neural portrait. Recent studies with functional magnetic resonance imaging (fMRI) have concluded that patterns of resting-state functional connectivity can both successfully identify individuals within a cohort and predict some individual traits, yielding the notion of a neural fingerprint . Here, we aimed to clarify the neurophysiological foundations of individual differentiation from features of the rich and complex dynamics of resting-state brain activity using magnetoencephalography (MEG) in 158 participants. Akin to fMRI approaches, neurophysiological functional connectomes enabled the identification of individuals, with identifiability rates similar to fMRI’s. We also show that individual identification was equally successful from simpler measures of the spatial distribution of neurophysiological spectral signal power. Our data further indicate that identifiability can be achieved from brain recordings as short as 30 seconds, and that it is robust over time: individuals remain identifiable from recordings performed weeks after their baseline reference data was collected. Based on these results, we can anticipate a vast range of further research and practical applications of individual differentiation from neural electrophysiology in personalized, clinical, and basic neuroscience.

Regulation of gene expression drives protein interactions that govern synaptic wiring and neuronal activity. The resulting coordinated activity among neuronal populations supports complex psychological processes, yet how gene expression shapes cognition and emotion remains unknown. Here we directly bridge the microscale and macroscale by mapping gene expression patterns to functional activation patterns across the cortical sheet. Applying unsupervised learning to the Allen Human Brain Atlas and Neurosynth databases, we identify a ventromedial-dorsolateral gradient of gene assemblies that separate affective and cognitive domains. This topographic molecular-psychological signature reflects the hierarchical organization of the neocortex, including systematic variations in cell type, myeloarchitecture, laminar differentiation, and intrinsic network affiliation. In addition, this molecular-psychological signature is related to individual differences in cognitive performance, strengthens over neurodevelopment, and can be replicated in two independent repositories. Collectively, our results reveal spatially covarying transcriptomic and cognitive architectures, highlighting the influence that molecular mechanisms exert on psychological processes.