When experts are immersed in a task, do their brains prioritize task-related activity? Most efforts to understand neural activity during well-learned tasks focus on cognitive computations and task-related movements. We wondered whether task-performing animals explore a broader movement landscape and how this impacts neural activity. We characterized movements using video and other sensors and measured neural activity using widefield and two-photon imaging. Cortex-wide activity was dominated by movements, especially uninstructed movements not required for the task. Some uninstructed movements were aligned to trial events. Accounting for them revealed that neurons with similar trial-averaged activity often reflected utterly different combinations of cognitive and movement variables. Other movements occurred idiosyncratically, accounting for trial-by-trial fluctuations that are often considered 'noise'. This held true throughout task-learning and for extracellular Neuropixels recordings that included subcortical areas. Our observations argue that animals execute expert decisions while performing richly varied, uninstructed movements that profoundly shape neural activity.

Simple perceptual tasks have laid the groundwork for understanding the neurobiology of decision-making. Here, we examined this foundation to explain how decision-making circuitry adjusts in the face of a more difficult task. We measured behavioral and physiological responses of monkeys on a two- and four-choice direction-discrimination decision task. For both tasks, firing rates in the lateral intraparietal area appeared to reflect the accumulation of evidence for or against each choice. Evidence accumulation began at a lower firing rate for the four-choice task, but reached a common level by the end of the decision process. The larger excursion suggests that the subjects required more evidence before making a choice. Furthermore, on both tasks, we observed a time-dependent rise in firing rates that may impose a deadline for deciding. These physiological observations constitute an effective strategy for handling increased task difficulty. The differences appear to explain subjects' accuracy and reaction times.

Summary

 When making a decision, one must first accumulate evidence, often over time, and then select the appropriate action. Here, we present a neural model of decision making that can perform both evidence accumulation and action selection optimally. More specifically, we show that, given a Poisson-like distribution of spike counts, biological neural networks can accumulate evidence without loss of information through linear integration of neural activity and can select the most likely action through attractor dynamics. This holds for arbitrary correlations, any tuning curves, continuous and discrete variables, and sensory evidence whose reliability varies over time. Our model predicts that the neurons in the lateral intraparietal cortex involved in evidence accumulation encode, on every trial, a probability distribution which predicts the animal's performance. We present experimental evidence consistent with this prediction and discuss other predictions applicable to more general settings.

Decision making often involves the accumulation of information over time, but acquiring information typically comes at a cost. Little is known about the cost incurred by animals and humans for acquiring additional information from sensory variables due, for instance, to attentional efforts. Through a novel integration of diffusion models and dynamic programming, we were able to estimate the cost of making additional observations per unit of time from two monkeys and six humans in a reaction time (RT) random-dot motion discrimination task. Surprisingly, we find that the cost is neither zero nor constant over time, but for the animals and humans features a brief period in which it is constant but increases thereafter. In addition, we show that our theory accurately matches the observed reaction time distributions for each stimulus condition, the time-dependent choice accuracy both conditional on stimulus strength and independent of it, and choice accuracy and mean reaction times as a function of stimulus strength. The theory also correctly predicts that urgency signals in the brain should be independent of the difficulty, or stimulus strength, at each trial.

The many different behaviors mediated by the posterior parietal cortex (PPC) could arise from distinct specialized categories of neurons or from a single population of PPC neurons that is leveraged in different ways. The authors test this by studying rat PPC neurons during tasks involving multisensory decisions and conclude that a single network of neurons can support different behavioral demands. The posterior parietal cortex (PPC) receives diverse inputs and is involved in a dizzying array of behaviors. These many behaviors could rely on distinct categories of neurons specialized to represent particular variables or could rely on a single population of PPC neurons that is leveraged in different ways. To distinguish these possibilities, we evaluated rat PPC neurons recorded during multisensory decisions. Newly designed tests revealed that task parameters and temporal response features were distributed randomly across neurons, without evidence of categories. This suggests that PPC neurons constitute a dynamic network that is decoded according to the animal's present needs. To test for an additional signature of a dynamic network, we compared moments when behavioral demands differed: decision and movement. Our new state-space analysis revealed that the network explored different dimensions during decision and movement. These observations suggest that a single network of neurons can support the evolving behavioral demands of decision-making.

Traditionally, insights into neural computation have been furnished by averaged firing rates from many stimulus repetitions or trials. We pursue an analysis of neural response variance to unveil neural computations that cannot be discerned from measures of average firing rate. We analyzed single-neuron recordings from the lateral intraparietal area (LIP), during a perceptual decision-making task. Spike count variance was divided into two components using the law of total variance for doubly stochastic processes: (1) variance of counts that would be produced by a stochastic point process with a given rate, and loosely (2) the variance of the rates that would produce those counts (i.e., “conditional expectation”). The variance and correlation of the conditional expectation exposed several neural mechanisms: mixtures of firing rate states preceding the decision, accumulation of stochastic “evidence” during decision formation, and a stereotyped response at decision end. These analyses help to differentiate among several alternative decision-making models.Video AbstracteyJraWQiOiI4ZjUxYWNhY2IzYjhiNjNlNzFlYmIzYWFmYTU5NmZmYyIsImFsZyI6IlJTMjU2In0.eyJzdWIiOiI2NWMzNGRhZTgzYzg4MDdhYzQ2ZDkzZThiNDVkODY4NiIsImtpZCI6IjhmNTFhY2FjYjNiOGI2M2U3MWViYjNhYWZhNTk2ZmZjIiwiZXhwIjoxNjM0Njc4MzAzfQ.qKXTf_ORI7YasmaypaiQKJSNQcbQdvDwZWSCINzvgG1q7WumqvwFlMhwdKhBQ6gaewh4RagapqbiFeIdeGaBqX-tajCbLjsptJT2vuTmVRsF68RwvZEj5I1xDEpiGxOZIaWIXL33Y-Q5-oGQGS6OHCANpc6geLv-1EnNKmmMEKNqq3uI4wteoz9IwnzS5u2h3xjkIMmU2U8p1GqAr17mtjSpDUwma3y8-igx7asrsp4rkyJ_2Ldd0EHKybPWIhoQU6uEaFM2Dgfdg1RHajMWUgdyr06Fru-5aTxsFq2a5fJ1lnqzsPBcKw_DSstd16pWbACIxEUOVZ6ZPpFj8wvijA(mp4, (28.64 MB) Download video

Abstract Neuroscience has long been an essential driver of progress in artificial intelligence (AI). We propose that to accelerate progress in AI, we must invest in fundamental research in NeuroAI. A core component of this is the embodied Turing test, which challenges AI animal models to interact with the sensorimotor world at skill levels akin to their living counterparts. The embodied Turing test shifts the focus from those capabilities like game playing and language that are especially well-developed or uniquely human to those capabilities – inherited from over 500 million years of evolution – that are shared with all animals. Building models that can pass the embodied Turing test will provide a roadmap for the next generation of AI.

Abstract Optical imaging methods using calcium indicators are critical for monitoring the activity of large neuronal populations in vivo. Imaging experiments typically generate a large amount of data that needs to be processed to extract the activity of the imaged neuronal sources. While deriving such processing algorithms is an active area of research, most existing methods require the processing of large amounts of data at a time, rendering them vulnerable to the volume of the recorded data, and preventing realtime experimental interrogation. Here we introduce OnACID, an Online framework for the Analysis of streaming Calcium Imaging Data, including i) motion artifact correction, ii) neuronal source extraction, and iii) activity denoising and deconvolution. Our approach combines and extends previous work on online dictionary learning and calcium imaging data analysis, to deliver an automated pipeline that can discover and track the activity of hundreds of cells in real time, thereby enabling new types of closed-loop experiments. We apply our algorithm on two large scale experimental datasets, benchmark its performance on manually annotated data, and show that it outperforms a popular offline approach.

Abstract Classical models of perceptual decision-making assume that subjects use a single, consistent strategy to form decisions, or that strategies evolve slowly over time. Here we present new analyses suggesting that this common view is incorrect. We analyzed data from mouse and human decision-making experiments and found that choice behavior relies on an interplay between multiple interleaved strategies. These strategies, characterized by states in a hidden Markov model, persist for tens to hundreds of trials before switching, and may alternate multiple times within a session. The identified mouse decision-making strategies were highly consistent across individuals and comprised a single “engaged” state, in which decisions relied heavily on the sensory stimulus, and several biased states in which errors frequently occurred. These results provide a powerful alternate explanation for “lapses” often observed in rodent psychophysical experiments, and suggest that standard measures of performance mask the presence of dramatic changes in strategy across trials.

Neuroscience has long been an essential driver of progress in artificial intelligence (AI). We propose that to accelerate progress in AI, we must invest in fundamental research in NeuroAI. A core component of this is the embodied Turing test, which challenges AI animal models to interact with the sensorimotor world at skill levels akin to their living counterparts. The embodied Turing test shifts the focus from those capabilities like game playing and language that are especially well-developed or uniquely human to those capabilities, inherited from over 500 million years of evolution, that are shared with all animals. Building models that can pass the embodied Turing test will provide a roadmap for the next generation of AI.