Donoghue, John P., Jerome N. Sanes, Nicholas G. Hatsopoulos, and Gyöngyi Gaál. Neural discharge and local field potential oscillations in primate motor cortex during voluntary movements. J. Neurophysiol. 79: 159–173, 1998. The role of “fast,” or gamma band (20–80 Hz), local field potential (LFP) oscillations in representing neuronal activity and in encoding motor behavior was examined in motor cortex of two alert monkeys. Using chronically implanted microwires, we simultaneously recorded LFPs and single or multiple unit (MU) discharge at a group of sites in the precentral gyrus during trained finger force or reaching movements, during natural reaching and grasping, and during quiet sitting. We evaluated the coupling of oscillations with task-related firing at the same site, the timing of oscillations with respect to the execution of trained and untrained movement, and the temporal synchrony of oscillations across motor cortical sites. LFPs and neural discharge were examined from a total of 16 arm sites (7 sites in 1 monkey and 9 in the other), each showing movement-related discharge modulation and arm microstimulation effects. In the trained tasks, fast LFP and MU oscillations occurred most often during a premovement delay period, ceasing around movement onset. The decrease in oscillation roughly coincided with the appearance of firing rate modulation coupled to the motor action. During this delay, LFP oscillations exhibited either “overlapping” or “mixed” relationships with the simultaneously recorded neural discharge at that site. Overlap was characterized by coincident epochs of increased neural discharge and LFP oscillations. For the mixed pattern, episodes of LFP oscillation typically coincided with periods of diminished firing but overlap also sometimes appeared. Both patterns occurred concurrently across motor cortex during preparation; LFP suppression with motor action was ubiquitous. Fast oscillations reappeared quickly upon transition from quiet sitting to resumption of task performance, indicating an association with task engagement, rather than the general motor inaction of the delay period. In contrast to trained movements, fast oscillations often appeared along with movement during untrained reaching, but oscillations occurred erratically and were not reliably correlated with elevated neural discharge. Synchronous oscillations occurred at sites as much as 5 mm apart, suggesting widespread coupling of neurons and LFP signals in motor cortex. Widespread coupling of oscillatory signals is consistent with the concept that temporal coding processes operate in motor cortex. However, because the relationship between neuronal discharge and the appearance of fast oscillations may be altered by behavioral condition, they must reflect a global process active in conjunction with motor planning or preparatory functions, but not details of motor action encoded in neuronal firing rate.

A pursuit-tracking task (PTT) and multielectrode recordings were used to investigate the spatiotemporal encoding of hand position and velocity in primate primary motor cortex (MI). Continuous tracking of a randomly moving visual stimulus provided a broad sample of velocity and position space, reduced statistical dependencies between kinematic variables, and minimized the nonstationarities that are found in typical “step-tracking” tasks. These statistical features permitted the application of signal-processing and information-theoretic tools for the analysis of neural encoding. The multielectrode method allowed for the comparison of tuning functions among simultaneously recorded cells. During tracking, MI neurons showed heterogeneity of position and velocity coding, with markedly different temporal dynamics for each. Velocity-tuned neurons were approximately sinusoidally tuned for direction, with linear speed scaling; other cells showed sinusoidal tuning for position, with linear scaling by distance. Velocity encoding led behavior by about 100 ms for most cells, whereas position tuning was more broadly distributed, with leads and lags suggestive of both feedforward and feedback coding. Individual cells encoded velocity and position weakly, with comparable amounts of information about each. Linear regression methods confirmed that random, 2-D hand trajectories can be reconstructed from the firing of small ensembles of randomly selected neurons (3-19 cells) within the MI arm area. These findings demonstrate that MI carries information about evolving hand trajectory during visually guided pursuit tracking, including information about arm position both during and after its specification. However, the reconstruction methods used here capture only the low-frequency components of movement during the PTT. Hand motion signals appear to be represented as a distributed code in which diverse information about position and velocity is available within small regions of MI.

A variety of studies have shown that motor cortical areas can be activated by observation of familiar actions. Here, we describe single-neuron responses in monkey primary motor (MI) and dorsal premotor (PMd) cortices during passive observation and execution of a familiar task. We show that the spiking modulation, preferred directions, and encoded information of cells in MI and PMd remain consistent during both observation and movement. Furthermore, we find that the presence of a visual target is necessary to elicit this congruent neural activity during observation. These findings along with results from our analysis of the oscillatory power in the beta frequency of the local field potential are consistent with previous imaging and EEG studies that have suggested that congruence between observation and action is a general feature of the motor system, even outside of canonical “mirror” areas. Such congruent activity has proposed relevance to motor learning, mimicry, and communication and has practical applications for the development of motor-cortical neuroprostheses in paralyzed patients.

Balance of excitation and inhibition is a fundamental feature of in vivo network activity and is important for its computations. However, its presence in the neocortex of higher mammals is not well established. We investigated the dynamics of excitation and inhibition using dense multielectrode recordings in humans and monkeys. We found that in all states of the wake-sleep cycle, excitatory and inhibitory ensembles are well balanced, and co-fluctuate with slight instantaneous deviations from perfect balance, mostly in slow-wave sleep. Remarkably, these correlated fluctuations are seen for many different temporal scales. The similarity of these computational features with a network model of self-generated balanced states suggests that such balanced activity is essentially generated by recurrent activity in the local network and is not due to external inputs. Finally, we find that this balance breaks down during seizures, where the temporal correlation of excitatory and inhibitory populations is disrupted. These results show that balanced activity is a feature of normal brain activity, and break down of the balance could be an important factor to define pathological states.

Summary Dexterous hand control requires not only a sophisticated motor system but also a sensory system to provide tactile and proprioceptive feedback. To date, the study of the neural basis of proprioception in cortex has focused primarily on reaching movements, at the expense of hand-specific behaviors such as grasp. To fill this gap, we record both the time-varying hand kinematics and the neural activity evoked in somatosensory and motor cortices as monkeys grasp a variety of different objects. We find that neurons in somatosensory cortex, as well as in motor cortex, preferentially track postures of multi-joint combinations spanning the entire hand. This contrasts with neural responses during reaching movements, which preferentially track movement kinematics of the arm rather than its postural configuration. These results suggest different representations of arm and hand movements likely adapted to suit the different functional roles of these two effectors.

ABSTRACT In most cases, behavioral neuroscience studies of the common marmoset employ adaptations of well-established methods used with macaque monkeys. However, in most cases these approaches do not readily generalize to marmosets indicating a need for alternatives. Here we present the development of one such alternate: a platform for semi-automated, voluntary in-home cage behavioral training that allows for the study of naturalistic behaviors. We describe the design and production of a modular behavioral training apparatus using CAD software and digital fabrication. We demonstrate that this apparatus permits voluntary behavioral training and data collection throughout the marmoset’s waking hours with little experimenter intervention. Further we demonstrate the use of this apparatus to reconstruct the kinematics of the marmoset’s upper limb movement during natural foraging behavior. NEW AND NOTEWORTHY The study of marmosets in neuroscience has grown rapidly and this model organism presents challenges that are unique to this primate species. Here we address those challenges with an innovative platform for semi-automated and voluntary training of common marmosets. The platform allows marmosets to train throughout their waking hours with little to no experimenter intervention. We describe the use of this platform to capture the kinematics of the upper limb during natural foraging behavior and to expand the opportunities for behavioral training beyond the limits of traditional behavioral training sessions. The platform is flexible and can be easily extended to incorporate other motor tasks (e.g. visually cued reaching or manipulandum based tasks) using CAD models and digital fabrication.