Summary While the importance of root nodular symbioses (RNS) in plants has long been recognized, the ecological and evolutionary factors maintaining RNS remain obscure. RNS is associated with environmental stressors such as aridity and nitrogen-poor soils; the ability to tolerate harsh environments may provide ecological opportunities for diversification, yet, nodulators are also diverse outside these environments. We test several environmental determinants of increased survival and enhanced diversification of RNS species, using an explicitly phylogenetic approach for the first time. We assembled the largest phylogeny of the nitrogen-fixing clade to date and a comprehensive set of abiotic niche estimates and nodulation data. We used comparative phylogenetic tools to test environmental and diversification associations. We found that RNS is associated with warm, arid, and nitrogen-poor habitats. However, RNS was gained long before lineages entered these habitats. RNS is associated with accelerated diversification, but diversification rates are heterogeneous among nodulators, and non-legume nodulators do not show elevated diversification. Our findings undermine the interpretation that RNS directly drove the invasion of challenging habitats, and do not support a direct relationship between soil or climate and the diversity of nodulators. Still, RNS may have been an important exaptation allowing further niche evolution.

Abstract Root nodule symbiosis (RNS) is a complex trait that enables plants to access atmospheric nitrogen converted into usable forms through a mutualistic relationship with soil bacteria. Pinpointing the evolutionary origins of RNS is critical for understanding its genetic basis, but building this evolutionary context is complicated by data limitations and the intermittent presence of RNS in a single clade of ca. 30,000 species of flowering plants, i.e., the nitrogen-fixing clade (NFC). We developed the most extensive de novo phylogeny for the NFC and an RNS trait database to reconstruct the evolution of RNS. Our analysis identifies evolutionary rate heterogeneity associated with a two-step process: An ancestral precursor state transitioned to a more labile state from which RNS was rapidly gained at multiple points in the NFC. We illustrate how a two-step process could explain multiple independent gains and losses of RNS, contrary to recent hypotheses suggesting one gain and numerous losses, and suggest a broader phylogenetic and genetic scope may be required for genome-phenome mapping.

Abstract Applications of molecular phylogenetic approaches have uncovered evidence of hybridization across numerous clades of life, yet the environmental factors responsible for driving opportunities for hybridization remain obscure. Verbal models implicating geographic range shifts that brought species together during the Pleistocene have often been invoked, but quantitative tests using paleoclimatic data are needed to validate these models. Here, we produce a phylogeny for Heuchereae, a clade of 15 genera and 83 species in Saxifragaceae, with complete sampling of recognized species, using 277 nuclear loci and nearly complete chloroplast genomes. We then employ an improved framework with a coalescent simulation approach to test and ultimately confirm previous hybridization hypotheses and identify one new intergeneric hybridization event. Focusing on the North American distribution of Heuchereae, we introduce and implement a newly developed approach to reconstruct potential past distributions for ancestral lineages across all species in the clade and across a paleoclimatic record extending from the late Pliocene. Time calibration based on both nuclear and chloroplast trees recovers a mid- to late-Pleistocene date for most inferred hybridization events, a timeframe concomitant with repeated geographic range restriction into overlapping refugia. Our results indicate an important role for past episodes of climate change, and the contrasting responses of species with differing ecological strategies, in generating novel patterns of range contact among plant communities and therefore new opportunities for hybridization.

Abstract Astragalus (Fabaceae), with more than 3,000 species, represents a successful radiation of morphologically highly similar species found across the Northern Hemisphere. It has attracted attention from systematists and biogeographers, who have asked what factors might be behind the extraordinary diversity of this important arid-adapted clade and what sets it apart from close relatives with far less species richness. Here, for the first time using extensive taxonomic sampling in a phylogenetic analysis, we ask whether (1) Astragalus is uniquely characterized by bursts of radiation or is instead similar to related taxa. Then we test whether the species diversity of Astragalus is attributable specifically to its predilection for (2) cold and arid habitats or (3) particular soils. Finally, we test (4) whether Astragalus originated in central Asia as proposed and (5) whether niche evolutionary shifts were associated with the colonization of other continents. Our results point to the importance of heterogeneity in the diversification of Astragalus , with upshifts associated with the earliest divergences but attributable to no abiotic factor or biogeographic regionalization tested here. The only potential correlate with diversification we identified was chromosome number. We find strong evidence for a central Asian origin and direct dispersals from this region responsible for much of the present-day distribution, highlighting the importance of central Asia as a biogeographic gateway. In contrast to diversification shifts, biogeographic shifts have a strong association with the abiotic environment. Our most important result was a fundamental divide in soil types and diurnal temperature variation between the Eastern and Western Hemisphere species; this divergence does not reflect differences in available habitat among these biogeographic domains but may reflect unique local gains of edaphic and abiotic stress adaptations. While large clades are logistically difficult to tackle, our investigation shows the importance of phylogenetic and evolutionary studies of “mega-radiations.” Our findings reject any simple key innovation behind the dominance and richness of Astragalus and underline the often nuanced, multifactorial processes leading to species-rich clades.

Tetrapods (amphibians, reptiles, birds, and mammals) are model systems for global biodiversity science, but continuing data gaps, limited data standardisation, and ongoing flux in taxonomic nomenclature constrain integrative research on this group and potentially cause biased inference. We combined and harmonised taxonomic, spatial, phylogenetic, and attribute data with phylogeny-based multiple imputation to provide a comprehensive data resource (TetrapodTraits 1.0.0) that includes values, predictions, and sources for body size, activity time, micro- and macrohabitat, ecosystem, threat status, biogeography, insularity, environmental preferences, and human influence, for all 33,281 tetrapod species covered in recent fully sampled phylogenies. We assess gaps and biases across taxa and space, finding that shared data missing in attribute values increased with taxon-level completeness and richness across clades. Prediction of missing attribute values using multiple imputation revealed substantial changes in estimated macroecological patterns. These results highlight biases incurred by nonrandom missingness and strategies to best address them. While there is an obvious need for further data collection and updates, our phylogeny-informed database of tetrapod traits can support a more comprehensive representation of tetrapod species and their attributes in ecology, evolution, and conservation research.

Abstract Broad-scale quantitative assessments of biodiversity and the factors shaping it remain particularly poorly explored in insects. Here, we undertook a spatial phylogenetic analysis of North American butterflies via assembly of a time-calibrated phylogeny of the region coupled with a unique, complete range assessment for ~75% of the known species. We utilized a suite of phylodiversity metrics and associated environmental data to test whether climate stability and temperature gradients have shaped North American butterfly phylogenetic diversity and endemism. We also undertook the first direct, quantitative comparisons of spatial phylogenetic patterns between butterflies and flowering plants in North America. We expected concordance between butterflies and angiosperms based on both shared historical environmental drivers and presumed strong butterfly-host plant specializations. We instead found that biodiversity patterns in butterflies are strikingly different from flowering plants in some regions of the continent. In particular, the warm desert regions of the southwestern United States and Mexico showed surprisingly high butterfly phylogenetic diversity and endemism, in contrast to much lower values for angiosperms. Butterflies did not show patterns of phylogenetic clustering as found in flowering plants, suggesting differences in habitat conservation between the two groups. Finally, we found weak relationships and spatially structured biases in relative branching timing between angiosperms and butterflies. These results suggest that shared biogeographic histories and trophic associations do not necessarily assure similar diversity outcomes. The work has applied value in conservation planning, documenting warm deserts as an important North American butterfly biodiversity hotspot.

Abstract One of the slowest steps in digitizing natural history collections is converting labels associated with specimens into a digital data record usable for collections management and research. Recent work has shown a path for semi-automated approaches that can find labels, OCR them and convert the raw OCR text into digital data records. Here we address how raw OCR can be converted into a digital data record via extraction into standardized Darwin Core fields. We first showcase development of a rule-based approach and compare outcomes with a large language model-based approach, in particular ChatGPT4. We next quantified error rates in a set of OCRed labels, determining omission and commission errors for both approaches and documenting other issues. For example, we find that ChatGPT4 will often create field names that are not Darwin Core compliant. Our results suggest that these approaches each have different limitations. Therefore, we developed an ensemble approach that utilizes outputs from both in order to reduce problems from each individual method. An ensemble method reduces issues with field name heterogeneity and strongly reduces information extraction errors. This suggests that such an ensemble method is likely to have particular value for creating digital data records, even for complicated label content, given that longer labels, though more error prone, are still successfully extracted. While human validation is still much needed to ensure the best possible quality, we showcase working solutions to speed digitization of herbarium specimen labels that are likely usable more broadly for all natural history collection types.

Elaborate traits evolve via intense selective pressure, often overpowering ecological constraints. Hindwing tails that thwart bat attack have repeatedly originated in moon moths (Saturniidae), with longer tails having more pronounced anti-predator effect. Understanding the relative evolutionary balance between predation pressure and possible limiting factors requires a macroevolutionary perspective. To estimate the eco-evolutionary forces shaping tails, we conducted phylogenetically-informed linear regressions. We built a well-sampled, time-calibrated phylogeny of the entirely tailed moth group (Actias + Argema) and performed ancestral state reconstruction and biogeographical analyses. To generate metrics of evolutionary pressures, we developed estimates of bat predator abundance and estimated environmental conditions associated with individual moth wing measurements. This integrative approach reveals evidence for positive selection on hindwing tails and body size by bats and negative selective pressure from environmental factors. Our study provides insight into the tradeoffs between strong biotic selective pressures and abiotic constraints that shape elaborate traits across the tree-of-life.

While many observations of species are being collected by citizen science projects worldwide, it can be challenging to identify projects collecting data that effectively monitor biodiversity. Over the past several years the allure of taking a big data approach has provided the opportunity to gather massive quantities of observations via the Internet, too often with insufficient information to describe how the observations were made. Information about species populations, where and when they occur and how many of them are there (i.e., the signal) can be lost because insufficient information is gathered to account for the inherent biases in data collection (i.e., the noise). Here we suggest that citizen science projects that have succeeded in motivating large numbers of participants, must consider factors that influence the ecological process that affect species populations as well as the observation process that determines how observations are made. Those citizen science projects that collect sufficient contextual information describing the observation process can be used to generate increasingly accurate information about the distribution and abundance of organisms. We illustrate this using eBird as a case study, describing how this citizen science platform is able to collect vital contextual information on the observation process while maintaining a broad global constituency of participants. We highlight how eBird provides information with which to generate biodiversity indicators, specifically distribution, abundance, and habitat associations, across the entire annual cycle, even for populations of long distance migratory birds, a highly challenging taxon.

We are in the midst of unprecedented change—climate shifts and sustained, widespread habitat degradation have led to dramatic declines in biodiversity rivaling historical extinction events. At the same time, new approaches to publishing and integrating previously disconnected data resources promise to help provide the evidence needed for more efficient and effective conservation and management. Stakeholders have invested considerable resources to contribute to online databases of species occurrences and genetic barcodes. However, estimates suggest that only 10% of biocollections are available in digital form. The biocollections community must therefore continue to promote digitization efforts, which in part requires demonstrating compelling applications of the data. Our overarching goal is therefore to determine trends in use of mobilized species occurrence data since 2010, as online systems have grown and now provide over one billion records. To do this, we characterized 501 papers that use openly accessible biodiversity databases. Our standardized tagging protocol was based on key topics of interest, including: database(s) used, taxa addressed, general uses of data, other data types linked to species occurrence data, and data quality issues addressed. We found that the most common uses of online biodiversity databases have been to estimate species distribution and richness, to outline data compilation and publication, and to assist in developing species checklists or describing new species. Only 69% of papers in our dataset addressed one or more aspects of data quality, which is low considering common errors and biases known to exist in opportunistic datasets. Globally, we find that biodiversity databases are still in the initial stages of data compilation. Novel and integrative applications are restricted to certain taxonomic groups and regions with higher numbers of quality records. Continued data digitization, publication, enhancement, and quality control efforts are necessary to make biodiversity science more efficient and relevant in our fast-changing world.