The genome of Phytophthora infestans, the pathogen that triggered the Irish potato famine in the nineteenth century, has been sequenced. It remains a devastating pathogen, with late blight destroying crops worth billions of dollars each year. Blight is difficult to control, in part because it adapts so quickly to genetically resistant potato strains. Comparison with two other Phytophthora genomes shows rapid turnover and extensive expansion of specific families of secreted disease effector proteins, including many genes induced during infection that have activities thought to alter host physiology. These fast evolving effector genes are found in highly dynamic and expanded regions of the genome, a factor that may contribute to its rapid adaptability to host plants. The P. infestans genome is the biggest so far sequenced, at about 240 megabases, with an extremely high repeat content of close to 75%. It is a model organism for the oomycetes, a distinct lineage of fungus-like eukaryotes related to organisms such as brown algae and diatoms. Phytophthora infestans is a fungus-like eukaryote and the most destructive pathogen of potato, with current annual worldwide potato crop losses due to late blight estimated at $6.7 billion. Here, the sequence of the P. infestans genome is reported. Comparison with two other Phytophthora genomes showed rapid turnover and extensive expansion of certain secreted disease effector proteins, probably explaining the rapid adaptability of the pathogen to host plants. Phytophthora infestans is the most destructive pathogen of potato and a model organism for the oomycetes, a distinct lineage of fungus-like eukaryotes that are related to organisms such as brown algae and diatoms. As the agent of the Irish potato famine in the mid-nineteenth century, P. infestans has had a tremendous effect on human history, resulting in famine and population displacement1. To this day, it affects world agriculture by causing the most destructive disease of potato, the fourth largest food crop and a critical alternative to the major cereal crops for feeding the world’s population1. Current annual worldwide potato crop losses due to late blight are conservatively estimated at $6.7 billion2. Management of this devastating pathogen is challenged by its remarkable speed of adaptation to control strategies such as genetically resistant cultivars3,4. Here we report the sequence of the P. infestans genome, which at ∼240 megabases (Mb) is by far the largest and most complex genome sequenced so far in the chromalveolates. Its expansion results from a proliferation of repetitive DNA accounting for ∼74% of the genome. Comparison with two other Phytophthora genomes showed rapid turnover and extensive expansion of specific families of secreted disease effector proteins, including many genes that are induced during infection or are predicted to have activities that alter host physiology. These fast-evolving effector genes are localized to highly dynamic and expanded regions of the P. infestans genome. This probably plays a crucial part in the rapid adaptability of the pathogen to host plants and underpins its evolutionary potential.

From Blight to Powdery Mildew Pathogenic effects of microbes on plants have widespread consequences. Witness, for example, the cultural upheavals driven by potato blight in the 1800s. A variety of microbial pathogens continue to afflict crop plants today, driving both loss of yield and incurring the increased costs of control mechanisms. Now, four reports analyze microbial genomes in order to understand better how plant pathogens function (see the Perspective by Dodds ). Raffaele et al. (p. 1540 ) describe how the genome of the potato blight pathogen accommodates transfer to different hosts. Spanu et al. (p. 1543 ) analyze what it takes to be an obligate biotroph in barley powdery mildew, and Baxter et al. (p. 1549 ) ask a similar question for a natural pathogen of Arabidopsis . Schirawski et al. (p. 1546 ) compared genomes of maize pathogens to identify virulence determinants. Better knowledge of what in a genome makes a pathogen efficient and deadly is likely to be useful for improving agricultural crop management and breeding.

Pest and pathogen losses jeopardise global food security and ever since the 19th century Irish famine, potato late blight has exemplified this threat. The causal oomycete pathogen, Phytophthora infestans, undergoes major population shifts in agricultural systems via the successive emergence and migration of asexual lineages. The phenotypic and genotypic bases of these selective sweeps are largely unknown but management strategies need to adapt to reflect the changing pathogen population. Here, we used molecular markers to document the emergence of a lineage, termed 13_A2, in the European P. infestans population, and its rapid displacement of other lineages to exceed 75% of the pathogen population across Great Britain in less than three years. We show that isolates of the 13_A2 lineage are among the most aggressive on cultivated potatoes, outcompete other aggressive lineages in the field, and overcome previously effective forms of plant host resistance. Genome analyses of a 13_A2 isolate revealed extensive genetic and expression polymorphisms particularly in effector genes. Copy number variations, gene gains and losses, amino-acid replacements and changes in expression patterns of disease effector genes within the 13_A2 isolate likely contribute to enhanced virulence and aggressiveness to drive this population displacement. Importantly, 13_A2 isolates carry intact and in planta induced Avrblb1, Avrblb2 and Avrvnt1 effector genes that trigger resistance in potato lines carrying the corresponding R immune receptor genes Rpi-blb1, Rpi-blb2, and Rpi-vnt1.1. These findings point towards a strategy for deploying genetic resistance to mitigate the impact of the 13_A2 lineage and illustrate how pathogen population monitoring, combined with genome analysis, informs the management of devastating disease epidemics.

Microbial pathogens infect host cells by delivering virulence factors (effectors) that interfere with defenses. In plants, intracellular nucleotide-binding/leucine-rich repeat receptors (NLRs) detect specific effector interference and trigger immunity by an unknown mechanism. The Arabidopsis-interacting NLR pair, RRS1-R with RPS4, confers resistance to different pathogens, including Ralstonia solanacearum bacteria expressing the acetyltransferase effector PopP2. We show that PopP2 directly acetylates a key lysine within an additional C-terminal WRKY transcription factor domain of RRS1-R that binds DNA. This disrupts RRS1-R DNA association and activates RPS4-dependent immunity. PopP2 uses the same lysine acetylation strategy to target multiple defense-promoting WRKY transcription factors, causing loss of WRKY-DNA binding and transactivating functions needed for defense gene expression and disease resistance. Thus, RRS1-R integrates an effector target with an NLR complex at the DNA to switch a potent bacterial virulence activity into defense gene activation.

Abstract Background Pythium ultimum is a ubiquitous oomycete plant pathogen responsible for a variety of diseases on a broad range of crop and ornamental species. Results The P. ultimum genome (42.8 Mb) encodes 15,290 genes and has extensive sequence similarity and synteny with related Phytophthora species, including the potato blight pathogen Phytophthora infestans . Whole transcriptome sequencing revealed expression of 86% of genes, with detectable differential expression of suites of genes under abiotic stress and in the presence of a host. The predicted proteome includes a large repertoire of proteins involved in plant pathogen interactions, although, surprisingly, the P. ultimum genome does not encode any classical RXLR effectors and relatively few Crinkler genes in comparison to related phytopathogenic oomycetes. A lower number of enzymes involved in carbohydrate metabolism were present compared to Phytophthora species, with the notable absence of cutinases, suggesting a significant difference in virulence mechanisms between P. ultimum and more host-specific oomycete species. Although we observed a high degree of orthology with Phytophthora genomes, there were novel features of the P. ultimum proteome, including an expansion of genes involved in proteolysis and genes unique to Pythium . We identified a small gene family of cadherins, proteins involved in cell adhesion, the first report of these in a genome outside the metazoans. Conclusions Access to the P. ultimum genome has revealed not only core pathogenic mechanisms within the oomycetes but also lineage-specific genes associated with the alternative virulence and lifestyles found within the pythiaceous lineages compared to the Peronosporaceae.

Abstract Plant immune responses to pathogen attack include the hypersensitive response (HR), a form of programmed cell death occurring at invasion sites. We previously reported on Arabidopsis thaliana MYB30, a transcription factor that acts as a positive regulator of a cell death pathway conditioning the HR. Here, we show by microarray analyses of Arabidopsis plants misexpressing MYB30 that the genes encoding the four enzymes forming the acyl-coA elongase complex are putative MYB30 targets. The acyl-coA elongase complex synthesizes very-long-chain fatty acids (VLCFAs), and the accumulation of extracellular VLCFA-derived metabolites (leaf epidermal wax components) was affected in MYB30 knockout mutant and overexpressing lines. In the same lines, a lipid extraction procedure allowing high recovery of sphingolipids revealed changes in VLCFA contents that were amplified in response to inoculation. Finally, the exacerbated HR phenotype of MYB30-overexpressing lines was altered by the loss of function of the acyl-ACP thioesterase FATB, which causes severe defects in the supply of fatty acids for VLCFA biosynthesis. Based on these findings, we propose a model in which MYB30 modulates HR via VLCFAs by themselves, or VLCFA derivatives, as cell death messengers in plants.

Abstract Sclerotinia sclerotiorum is a notorious generalist plant pathogen that threatens more than 600 host plants including wild and cultivated species. The molecular bases underlying the broad compatibility of S. sclerotiorum with its hosts is not fully elucidated. In contrast to higher plants and animals, alternative splicing (AS) is not well studied in plant pathogenic fungi. AS is a common regulated cellular process that increases cell protein and RNA diversity. In this study, we annotated spliceosome genes in the genome of S. sclerotiorum and characterized their expression in vitro and during the colonization of six host species. Several spliceosome genes were differentially expressed in planta , suggesting that AS was altered during infection. Using stringent parameters, we identified 1,487 S. sclerotiorum genes differentially expressed in planta and exhibiting alternative transcripts. The most common AS events during the colonization of all plants were retained introns and alternative 3′ receiver site. We identified S. sclerotiorum genes expressed in planta for which (i) the relative accumulation of alternative transcripts varies according to the host being colonized and (ii) alternative transcripts harbor distinct protein domains. This notably included 42 genes encoding predicted secreted proteins showing high confidence AS events. This study indicates that AS events are taking place in the plant pathogenic fungus S. sclerotiorum during the colonization of host plants and could generate functional diversity in the repertoire of proteins secreted by S. sclerotiorum during infection.

Abstract How immune responses are activated and regulated is a central question in immunology. In addition to molecular signaling, recent work has shown that physical forces regulate the immune response of vertebrates by modifying transmembrane protein conformation and cell contact. Mechanical stress and strain produced by forces constitute physical cues perceived by cells instructing gene expression. Whether mechanical cues generated by pathogens during host colonization can trigger adaptive responses in plant cells remains elusive. We found that local and progressive variations of plant cell wall tension caused by fungal pathogen attacks are transmitted to neighboring healthy tissue around the infection site and trigger immunity in distal cells. This ‘thigmoimmunity’ process requires the reorganization of cortical microtubules and contributes strongly to Arabidopsis disease resistance. One-Sentence Summary Activation of plants immunity depends on fluctuations of mechanical tension caused by a fungal pathogen.

Facilitating plant defense through priming holds significant promise for advancing sustainable crop health practices. The primed state of plants is correlated with a more rapid and efficient response, achievable by subjecting plants to recurrent stressors. Consequently, priming constitutes a dynamic transitional process between two distinct biological states, necessitating the establishment and maintenance of transcriptional memory mechanisms. Research on transcriptional memory has revealed molecular mechanisms including protein and transcription factor accumulation, as well as epigenetic modulations. Nonetheless, there remains a dearth of understanding regarding the interplay among the dynamics of transcriptional stress memory, its preservation, and the resultant emergent properties conferred upon the organism once primed. Here, we found that the robustness of transcriptional memory associated with repeated mechanical stimuli played an antagonistic role in the priming of plant defense. Incorporating experiments and computational modeling, we have analyzed the transcriptional stress memory of Arabidopsis thaliana subjected to daily acoustic stimulations. The observed enhanced resistance to the pathogen Sclerotinia sclerotiorum following three rounds of repeated acoustic stimulations is attributed to three primary mechanisms: the activation of a first line of defense in non-inoculated plants, an increase defense-associated gene diversification, and gene priming. These mechanisms are sustained by a transcriptional stress memory involving thousands of genes, likely regulated mostly by transcription factor cascades. Upon comparing the predictions of the transcriptional stress memory model with experimental outcomes, we propose that priming does not arise from the sequential activation of different pathways but rather from the simultaneous modulation of a broad spectrum of pathways. Pathway redundancy in the transcriptional memory topology imparts robustness to plant defense priming. Consequently, primed plants exhibit independence from limited genetic variations, preventing critical loss of resistance observed in naive plants. Pathway redundancies also imply strong limitations in increasing plant defense. Thus, plants remain unaffected by an increase in the daily rate of RAS and exhibited a stress memorization time limited to 1.5 days.

Besides the well-understood qualitative disease resistance, plants possess a more complex quantitative form of resistance: quantitative disease resistance (QDR). QDR is commonly defined as a partial but more durable form of resistance and, therefore, might display a valuable target for resistance breeding. The characterization of QDR phenotypes, especially of wild crop relatives, displays a bottleneck in deciphering QDR's genomic and regulatory background. Moreover, the relationship between QDR parameters, such as infection frequency, lag-phase duration, and lesion growth rate, remains elusive. High hurdles for applying modern phenotyping technology, such as the low availability of phenotyping facilities or complex data analysis, further dampen progress in understanding QDR. Here, we applied a low-cost (<1.000 €) phenotyping system to measure lesion growth dynamics of wild tomato species (e.g.,