Abstract A population can adapt to a rapid environmental change or habitat expansion in two ways. It may adapt either through new beneficial mutations that subsequently sweep through the population or by using alleles from the standing genetic variation. We use diffusion theory to calculate the probabilities for selective adaptations and find a large increase in the fixation probability for weak substitutions, if alleles originate from the standing genetic variation. We then determine the parameter regions where each scenario—standing variation vs. new mutations—is more likely. Adaptations from the standing genetic variation are favored if either the selective advantage is weak or the selection coefficient and the mutation rate are both high. Finally, we analyze the probability of “soft sweeps,” where multiple copies of the selected allele contribute to a substitution, and discuss the consequences for the footprint of selection on linked neutral variation. We find that soft sweeps with weaker selective footprints are likely under both scenarios if the mutation rate and/or the selection coefficient is high.

Abstract Motivation: We have implemented a coalescent simulation program for a structured population with selection at a single diploid locus. The program includes the functionality of the simulator ms to model population structure and demography, but adds a model for deme- and time-dependent selection using forward simulations. The program can be used, e.g. to study hard and soft selective sweeps in structured populations or the genetic footprint of local adaptation. The implementation is designed to be easily extendable and widely deployable. The interface and output format are compatible with ms. Performance is comparable even with selection included. Availability: The program is freely available from http://www.mabs.at/ewing/msms/ along with manuals and examples. The source is freely available under a GPL type license. Contact: gregory.ewing@univie.ac.at Supplementary information: Supplementary data are available at Bioinformatics online.

In the classical model of molecular adaptation, a favored allele derives from a single mutational origin. This ignores that beneficial alleles can enter a population recurrently, either by mutation or migration, during the selective phase. In this case, descendants of several of these independent origins may contribute to the fixation. As a consequence, all ancestral haplotypes that are linked to any of these copies will be retained in the population, affecting the pattern of a selective sweep on linked neutral variation. In this study, we use analytical calculations based on coalescent theory and computer simulations to analyze molecular adaptation from recurrent mutation or migration. Under the assumption of complete linkage, we derive a robust analytical approximation for the number of ancestral haplotypes and their distribution in a sample from the population. We find that so-called "soft sweeps," where multiple ancestral haplotypes appear in a sample, are likely for biologically realistic values of mutation or migration rates.

How likely is it that a population escapes extinction through adaptive evolution? The answer to this question is of great relevance in conservation biology, where we aim at species' rescue and the maintenance of biodiversity, and in agriculture and epidemiology, where we seek to hamper the emergence of pesticide or drug resistance. By reshuffling the genome, recombination has two antagonistic effects on the probability of evolutionary rescue: it generates and it breaks up favorable gene combinations. Which of the two effects prevails, depends on the fitness effects of mutations and on the impact of stochasticity on the allele frequencies. In this paper, we analyze a mathematical model for rescue after a sudden environmental change when adaptation is contingent on mutations at two loci. The analysis reveals a complex nonlinear dependence of population survival on recombination. We moreover find that, counterintuitively, a fast eradication of the wildtype can promote rescue in the presence of recombination. The model also shows that two-step rescue is not unlikely to happen and can even be more likely than single-step rescue (where adaptation relies on a single mutation), depending on the circumstances.

Evolutionary theory has produced two conflicting paradigms for the adaptation of a polygenic trait. While population genetics views adaptation as a sequence of selective sweeps at single loci underlying the trait, quantitative genetics posits a collective response, where phenotypic adaptation results from subtle allele frequency shifts at many loci. Yet, a synthesis of these views is largely missing and the population genetic factors that favor each scenario are not well understood. Here, we study the architecture of adaptation of a binary polygenic trait (such as resistance) with negative epistasis among the loci of its basis. The genetic structure of this trait allows for a full range of potential architectures of adaptation, ranging from sweeps to small frequency shifts. By combining computer simulations and a newly devised analytical framework based on Yule branching processes, we gain a detailed understanding of the adaptation dynamics for this trait. Our key analytical result is an expression for the joint distribution of mutant alleles at the end of the adaptive phase. This distribution characterizes the polygenic pattern of adaptation at the underlying genotype when phenotypic adaptation has been accomplished. We find that a single compound parameter, the population-scaled background mutation rate Θbg, explains the main differences among these patterns. For a focal locus, Θbg measures the mutation rate at all redundant loci in its genetic background that offer alternative ways for adaptation. For adaptation starting from mutation-selection-drift balance, we observe different patterns in three parameter regions. Adaptation proceeds by sweeps for small Θbg ≲0.1, while small polygenic allele frequency shifts require large Θbg ≳100. In the large intermediate regime, we observe a heterogeneous pattern of partial sweeps at several interacting loci.

Parapatric speciation has recently received a lot of attention. By encompassing the whole continuum between allopatric and sympatric scenarios, it includes many potential scenarios for the evolution of new species. Building upon previous work, we investigate how a genetic barrier to gene flow, that relies on a single postzygotic genetic incompatibility, may further evolve. We consider a continent island model with three loci involved in pairwise Dobzhansky-Muller incompatibilities (DMIs). Using a deterministic and analytic approach, we derive the conditions for invasion of a new mutation and its consequences on an already existing genetic barrier to gene flow. We focus on quantifying the impact of the epistasis generated by the new mutation on the genetic barrier. We show that the accumulation of genetic incompatibilities in the presence of gene flow is a complex process, where new mutations can either strengthen or destroy a preexisting barrier. In particular, preexisting polymorphism and incompatibilities do not always facilitate the growth of the genetic barrier by accumulation of further barrier genes. Migration may disrupt the snowball effect (the accelerating rate of DMI accumulation in allopatry) because incompatibilities are directly tested by selection. Our results also show an ambiguous role of gene flow, which can either impede or facilitate the strengthening of the genetic barrier. Overall, our results illustrate how the inclusion of gene flow renders the building of a genetic barrier difficult to analyze.

Adaptation lies at the heart of Darwinian evolution. Accordingly, numerous studies have tried to provide a formal framework for the description of the adaptive process. Out of these, two complementary modelling approaches have emerged: While so-called adaptive-walk models consider adaptation from the successive fixation of de-novo mutations only, quantitative genetic models assume that adaptation proceeds exclusively from pre-existing standing genetic variation. The latter approach, however, has focused on short-term evolution of population means and variances rather than on the statistical properties of adaptive substitutions. Our aim is to combine these two approaches by describing the ecological and genetic factors that determine the genetic basis of adaptation from standing genetic variation in terms of the effect-size distribution of individual alleles. Specifically, we consider the evolution of a quantitative trait to a gradually changing environment. By means of analytical approximations, we derive the distribution of adaptive substitutions from standing genetic variation, that is, the distribution of the phenotypic effects of those alleles from the standing variation that become fixed during adaptation. Our results are checked against individual-based simulations. We find that, compared to adaptation from de-novo mutations, (i) adaptation from standing variation proceeds by the fixation of more alleles of small effect; (ii) populations that adapt from standing genetic variation can traverse larger distances in phenotype space and, thus, have a higher potential for adaptation if the rate of environmental change is fast rather than slow.

We investigate the conditions for the origin and maintenance of postzygotic isolation barriers, so called (Bateson-)Dobzhansky-Muller incompatibilities or DMIs, among populations that are connected by gene flow. Specifically, we compare the relative stability of pairwise DMIs among autosomes, X chromosomes, and mitochondrial genes. In an analytical approach based on a continent-island framework, we determine how the maximum permissible migration rates depend on the genomic architecture of the DMI, on sex bias in migration rates, and on sex-dependence of allelic and epistatic effects, such as dosage compensation. Our results show that X-linkage of DMIs can enlarge the migration bounds relative to autosomal DMIs or autosome-mitochondrial DMIs, in particular in the presence of dosage compensation. The effect is further strengthened with male-biased migration. This mechanism might contribute to a higher density of DMIs on the X chromosome (large X-effect) that has been observed in several species clades. Furthermore, our results agree with empirical findings of higher introgression rates of autosomal compared to X-linked loci.

The causes and consequences of fluctuating population densities are an important topic in ecological literature. Yet, the effects of such fluctuations on maintenance of variation in spatially structured populations have received little analytic treatment. We analyze what happens when two habitats coupled by migration not only differ in their trade-offs in selection but also in their demographic stability -- and show that equilibrium allele frequencies can change significantly due to ecological feedback arising from locally fluctuating population sizes. When an ecological niche exhibits such fluctuations, these drive an asymmetry in the relative impact of gene flow, and therefore, the equilibrium frequency of the locally adapted type decreases. Our results extend the classic conditions on maintenance of diversity under selection and migration by including the effect of fluctuating population densities. We find simple analytic conditions in terms of the strength of selection, immigration, and the extent of fluctuations between generations in a continent-island model. While weak fluctuations hardly affect coexistence, strong recurrent fluctuations lead to extinction of the type better adapted to the fluctuating niche -- even if the invader is locally maladapted. There is a disadvantage to specialization to an unstable habitat, as it makes the population vulnerable to swamping from more stable habitats.

Abstract Rapid phenotypic adaptation is widespread in nature, but the underlying genetic dynamics remain controversial. Whereas population genetics envisages sequential beneficial substitutions, quantitative genetics assumes a collective response through subtle shifts in allele frequencies. This dichotomy of a monogenic and a highly polygenic view of adaptation raises the question of a middle ground, as well as the factors controlling the transition. Here, we consider an additive quantitative trait with equal locus effects under Gaussian stabilizing selection that adapts to a new trait optimum after an environmental change. We present an analytical framework based on Yule branching processes to describe how phenotypic adaptation is achieved by collective changes in allele frequencies at the underlying loci. In particular, we derive an approximation for the joint allele-frequency distribution at threshold levels of the trait mean as a comprehensive descriptor of the adaptive architecture. Depending on the model parameters, this architecture reproduces the well-known patterns of sequential, monogenic sweeps, or of subtle, polygenic frequency shifts. Between these endpoints, we observe oligogenic architecture types that exhibit characteristic patterns of partial sweeps. We find that a single compound parameter, the population-scaled background mutation rate Θ bg , is the most important predictor of the type of adaptation, while selection strength, the number of loci in the genetic basis, and linkage only play a minor role.