The diversity and abundance of wild insect pollinators have declined in many agricultural landscapes. Whether such declines reduce crop yields, or are mitigated by managed pollinators such as honey bees, is unclear. We found universally positive associations of fruit set with flower visitation by wild insects in 41 crop systems worldwide. In contrast, fruit set increased significantly with flower visitation by honey bees in only 14% of the systems surveyed. Overall, wild insects pollinated crops more effectively; an increase in wild insect visitation enhanced fruit set by twice as much as an equivalent increase in honey bee visitation. Visitation by wild insects and honey bees promoted fruit set independently, so pollination by managed honey bees supplemented, rather than substituted for, pollination by wild insects. Our results suggest that new practices for integrated management of both honey bees and diverse wild insect assemblages will enhance global crop yields.

In a fragmented, dry subtropical forest in northwestern Argentina, we compared pollination levels, fruit set, and seed set among small (<1 ha) forest fragments, large (>2 ha) fragments, and continuous forest in 16 plant species representing a wide range of pollination systems, breeding systems, and growth forms. For three species, Prosopis nigra (Mimosoideae), Cercidium australe (Caesalpinoideae), and Atamisquea emarginata (Capparaceae), the three treatments were replicated across four sites; we achieved less replication for other species. Because comparisons between forest and fragment populations for different species took place in different sites, however, by treating all 6 species as a unit we lessened the potential bias of confounding site effects and could evaluate the overall impact of fragmentation. Significant or marginal (P < .10) fragmentation—related declines in number of pollen tubes per style, fruit set, and seed set occurred in 9 of 16, 5 of 15, and 3 of 14 species, respectively. Overall, significant or nonsignificant declines occurred in 81% (pollen tubes), 73% (fruit set), and 79% (seed set) of the species. In all cases these proportions were greater (P < .06) than the null binomial expectation of a 1:1 ratio of increases to decreases. Breeding system did not explain sensitivity to fragmentation: the magnitudes of declines in pollen tubes, fruit set, and seed set were virtually indistinguishable between self—compatible and self—incompatible species. At least 4 of the 10 self—incompatible species, however, were heavily visited in small fragments by Africanized honey bees, which may have compensated for a decline in visits by native pollinators. The exact nature of responses varied among plant species. In some, the absolute quantity of pollen grains transferred to stigmas decreased with fragmentation, and sometimes this was reflected in reduced fruit or seed set. In Cercidium, Prosopis, and Atamisquea, the quality of the grains transferred apparently changed: number of pollen tubes produced per pollen grain on the stigma declined with increasing fragmentation, and at least in the latter two species seed production declined as well. Overall, levels of pollination and seed production undoubtedly integrated many idiosyncratic effects of fragmentation on particular plant and animal populations, and indicated that “community health” of fragments suffered in comparison with that of continuous forest. Median decreases in pollination levels and seed output from forest to fragments approached 20%. The impact of these declines on plant recruitment is less clear, however, because cattle grazing and trampling of seedlings and saplings in fragments may constitute a much more serious short—term conservation problem.

Summary The effects of the present biodiversity crisis have been largely focused on the loss of species. However, a missed component of biodiversity loss that often accompanies or even precedes species disappearance is the extinction of ecological interactions. Here, we propose a novel model that (i) relates the diversity of both species and interactions along a gradient of environmental deterioration and (ii) explores how the rate of loss of ecological functions, and consequently of ecosystem services, can be accelerated or restrained depending on how the rate of species loss covaries with the rate of interactions loss. We find that the loss of species and interactions are decoupled, such that ecological interactions are often lost at a higher rate. This implies that the loss of ecological interactions may occur well before species disappearance, affecting species functionality and ecosystems services at a faster rate than species extinctions. We provide a number of empirical case studies illustrating these points. Our approach emphasizes the importance of focusing on species interactions as the major biodiversity component from which the ‘health’ of ecosystems depends.

Human land use threatens global biodiversity and compromises multiple ecosystem functions critical to food production. Whether crop yield-related ecosystem services can be maintained by a few dominant species or rely on high richness remains unclear. Using a global database from 89 studies (with 1475 locations), we partition the relative importance of species richness, abundance, and dominance for pollination; biological pest control; and final yields in the context of ongoing land-use change. Pollinator and enemy richness directly supported ecosystem services in addition to and independent of abundance and dominance. Up to 50% of the negative effects of landscape simplification on ecosystem services was due to richness losses of service-providing organisms, with negative consequences for crop yields. Maintaining the biodiversity of ecosystem service providers is therefore vital to sustain the flow of key agroecosystem benefits to society.

Background and AimsProductivity of many crops benefits from the presence of pollinating insects, so a decline in pollinator abundance should compromise global agricultural production. Motivated by the lack of accurate estimates of the size of this threat, we quantified the effect of total loss of pollinators on global agricultural production and crop production diversity. The change in pollinator dependency over 46 years was also evaluated, considering the developed and developing world separately.

There is evidence that pollinators are declining as a result of local and global environmental degradation [1Biesmeijer J.C. Roberts S.P.M. Reemer M. Ohlemuller R. Edwards M. Peeters T. Schaffers A.P. Potts S.G. Kleukers R. Thomas C.D. et al.Parallel declines in pollinators and insect pollinated plants in Britain and the Netherlands.Science. 2006; 313: 351-354Crossref PubMed Scopus (1780) Google Scholar, 2Kluser S. Peduzzi P. Global Pollinator Decline: A Literature Review. UNEP/GRID, Geneva2007Google Scholar, 3Oldroyd B.P. What's killing American honey bees?.PLoS Biol. 2007; 5: e168Crossref PubMed Scopus (352) Google Scholar, 4National Research CouncilStatus of Pollinators in North America. National Academies Press, Washington, DC2007Google Scholar]. Because a sizable proportion of the human diet depends directly or indirectly on animal pollination [5Klein A.M. Vaissière B.E. Cane J.H. Steffan-Dewenter I. Cunningham S.A. Kremen C. Tscharntke T. Importance of pollinators in changing landscapes for world crops.Proc. R. Soc. B Biol. Sci. 2007; 274: 303-313Crossref PubMed Scopus (3003) Google Scholar], the issue of how decreases in pollinator stocks could affect global crop production is of paramount importance [6Allen-Wardell G. Bernhardt P. Bitner R. Burquez A. Buchmann S. Cane J. Cox P.A. Dalton V. Feinsinger P. Ingram M. et al.The potential consequences of pollinator declines on the conservation of biodiversity and stability of food crop yields.Conserv. Biol. 1998; 12: 8-17Crossref Scopus (573) Google Scholar, 7Kremen C. Ricketts T. Global perspectives on pollination disruptions.Conserv. Biol. 2000; 14: 1226-1228Crossref Scopus (118) Google Scholar, 8Steffan-Dewenter I. Potts S.G. Packer L. Pollinator diversity and crop pollination services are at risk.Trends Ecol. Evol. 2005; 20: 651-652Abstract Full Text Full Text PDF PubMed Scopus (245) Google Scholar]. Using the extensive FAO data set [9FAOSTAT. (2007). Data available at http://faostat.fao.org/site/408/default.aspx. Last accessed in January 2008.Google Scholar], we compared 45 year series (1961–2006) in yield, and total production and cultivated area of pollinator-dependent and nondependent crops [5Klein A.M. Vaissière B.E. Cane J.H. Steffan-Dewenter I. Cunningham S.A. Kremen C. Tscharntke T. Importance of pollinators in changing landscapes for world crops.Proc. R. Soc. B Biol. Sci. 2007; 274: 303-313Crossref PubMed Scopus (3003) Google Scholar]. We investigated temporal trends separately for the developed and developing world because differences in agricultural intensification, and socioeconomic and environmental conditions might affect yield and pollinators [10Matson P.A. Parton W.J. Power A.G. Swift M.J. Agricultural intensification and ecosystem properties.Science. 1997; 277: 504-509Crossref PubMed Scopus (1950) Google Scholar, 11Allen J.C. Barnes D.F. The causes of deforestation in developing countries.Annals of the Association of American Geographers. 1985; 75: 163-184Crossref Scopus (348) Google Scholar, 12Conway G. The doubly green revolution: Balancing food, poverty and environmental needs in the 21st century.in: Lee D.R. Barrett C.B. Tradeoffs or Synergies? Agricultural Intensification, Economic Development and the Environment. CABI Publishing, Wallinford2001: 17-34Crossref Google Scholar, 13Evenson R.E. Gollin D. Assessing the impact of the green revolution, 1960 to 2000.Science. 2003; 300: 758-762Crossref PubMed Scopus (1079) Google Scholar]. Since 1961, crop yield (Mt/ha) has increased consistently at average annual growth rates of ∼1.5%. Temporal trends were similar between pollinator-dependent and nondependent crops in both the developed and developing world, thus not supporting the view that pollinator shortages are affecting crop yield at the global scale. We further report, however, that agriculture has become more pollinator dependent because of a disproportionate increase in the area cultivated with pollinator-dependent crops. If the trend toward favoring cultivation of pollinator-dependent crops continues, the need for the service provided by declining pollinators will greatly increase in the near future.

In subtropical dry forest (Chaco Serrano) of Tucuman province, northwestern Argentina, we assessed responses of the flower—visitor assemblage to habitat fragmentation by monitoring insect visits to two spring—flowering tree species and by sampling insects with yellow pan traps. Each of four study sites contained a tract of continuous forest, one large (>2.2 ha) forest fragment, and one small (<1 ha) fragment, with fragments isolated for 5—20 yr preceding the study. During its respective flowering peak each tree species examined, Prosopis nigra (Mimosoideae) and Cercidium australe (Caesalpinoideae), dominated the sites' entomophilous flora. Results indicate that flower—visitor assemblages respond to landscape features on the scale of hectares; specifically, forest fragmentation in the Chaco Serrano leads to an insect flower—visitor fauna increasingly dominated by the exotic honey bee (Apis mellifera). Bees as a group made >90% of observed flower visits to both plant species. The honey bee alone made 82% of all visits to the early—flowering tree species P. nigra and 44% to the later flowering C. australe. Frequency and taxon richness of native flower—visitors at both plant species declined with decreasing forest—fragment size, but frequency of honey bee visits tended to increase in complementary fashion, such that the total frequency of insect visits to flowers of either plant species varied little with fragment size. Frequencies of visits by honey bees and those by native insects were also negatively correlated across individual trees. In both plants, visits by native insects were most consistent (varied the least among plants or over time) in large forest tracts, whereas honey bee visits to C. australe were most consistent in small fragments. In pan trap samples the relative frequency of honey bees increased with decreasing fragment size. Native flower—visitors sampled by pan traps increased in numbers and taxon richness both with increasing patch size and as spring progressed. Thus, fragmentation of the Chaco Serrano appears to (a) affect native flower—visitors adversely and to (b) facilitate honey bees' access to floral resources. It is not clear that these two effects are directly related to each other, however.

Pollination commonly limits seed production, as addition of pollen to stigmas often increases fecundity. This response is usually interpreted as evidence that plants' stigmas receive too few pollen grains to maximize ovule fertilization (quantity limitation); however, many genetic studies demonstrate that poor-quality pollen can also reduce seed production (quality limitation). We explore both aspects of pollen limitation theoretically with a dose–response model that incorporates a saturating negative-exponential relation of seed production to pollen receipt. This relation depends on aspects of ovule production, pollen import, pollen–pistil interactions and seed development, all of which can contribute to pollen limitation. Our model reveals that quantity limitation is restricted to the lowest range of pollen receipt, for which siring success per pollen grain is high, whereas quality limitation acts throughout the range of pollen receipt if plants do not import the highest-quality pollen. In addition to pollinator availability and efficiency, quantity limitation is governed by all post-pollination aspects of seed production. In contrast, quality limitation depends on the difference in survival of embryos sired by naturally delivered pollen vs. by pollen of maximal quality. We briefly illustrate the distinction between these two components of pollen limitation with results from the mistletoe Tristerix corymbosus. Our model also shows that the standard pollen-supplementation technique neither estimates the total intensity of pollen limitation nor distinguishes between its quantity and quality components. As an alternative, we propose a methodological protocol that requires both measurement of seed production following excess pollination with only outcross pollen and quantification of the dose–response relation of seed output to pollen receipt. This method estimates both the total extent of pollen limitation and its two components. Finally, we consider the influences on quantity and quality limitation, which reveals that quantity limitation probably occurs much less often than has been inferred from pollen-supplementation experiments. These interpretations suggest that an expanded perspective that recognizes the fecundity consequences of pollination with poor-quality pollen would promote ecological understanding of pollen limitation.

Plant–animal mutualisms are characterized by weak or asymmetric mutual dependences between interacting species, a feature that could increase community stability. If invasive species integrate into mutualistic webs, they may alter web structure, with consequences for species persistence. However, the effect of alien mutualists on the architecture of plant–pollinator webs remains largely unexplored. We analyzed the extent of mutual dependency between interacting species, as a measure of mutualism strength, and the connectivity of 10 paired plant–pollinator webs, eight from forests of the southern Andes and two from oceanic islands, with different incidences of alien species. Highly invaded webs exhibited weaker mutualism than less-invaded webs. This potential increase in network stability was the result of a disproportionate increase in the importance and participation of alien species in the most asymmetric interactions. The integration of alien mutualists did not alter overall network connectivity, but links were transferred from generalist native species to super-generalist alien species during invasion. Therefore, connectivity among native species declined in highly invaded webs. These modifications in the structure of pollination webs, due to dominance of alien mutualists, can leave many native species subject to novel ecological and evolutionary dynamics.

EcologyVolume 85, Issue 5 p. 1251-1257 Regular Article ASYMMETRIC SPECIALIZATION: A PERVASIVE FEATURE OF PLANT–POLLINATOR INTERACTIONS Diego P. Vázquez, Diego P. Vázquez National Center for Ecological Analysis and Synthesis, University of California, 735 State Street, Suite 300, Santa Barbara, California 93101-3351 USA E-mail: [email protected]Search for more papers by this authorMarcelo A. Aizen, Marcelo A. Aizen Laboratorio Ecotono, C.R.U.B., Universidad Nacional del Comahue, Quintral 1250, (8400) Bariloche, Río Negro, ArgentinaSearch for more papers by this author Diego P. Vázquez, Diego P. Vázquez National Center for Ecological Analysis and Synthesis, University of California, 735 State Street, Suite 300, Santa Barbara, California 93101-3351 USA E-mail: [email protected]Search for more papers by this authorMarcelo A. Aizen, Marcelo A. Aizen Laboratorio Ecotono, C.R.U.B., Universidad Nacional del Comahue, Quintral 1250, (8400) Bariloche, Río Negro, ArgentinaSearch for more papers by this author First published: 01 May 2004 https://doi.org/10.1890/03-3112Citations: 271 Corresponding Editor: N. J. Gotelli URL: 〈http://www.nceas.ucsb.edu/interactionweb〉 Read the full textAboutPDF ToolsRequest permissionExport citationAdd to favoritesTrack citation ShareShare Give accessShare full text accessShare full-text accessPlease review our Terms and Conditions of Use and check box below to share full-text version of article.I have read and accept the Wiley Online Library Terms and Conditions of UseShareable LinkUse the link below to share a full-text version of this article with your friends and colleagues. Learn more.Copy URL Share a linkShare onEmailFacebookTwitterLinkedInRedditWechat Abstract Although specialization in species interactions has usually been equated to reciprocal specialization, asymmetric specialization (i.e., a specialist interacting with a generalist) is also likely. Recent studies have suggested that asymmetric specialization in species interactions could be more common than previously thought. We contrasted patterns of asymmetric specialization observed in 18 plant–pollinator interaction webs with predictions based on null models. We found that asymmetric specialization is common in plant–pollinator interactions, and that its occurrence is more frequent than expected under a simple null model that assumed random interactions among species; furthermore, large assemblages with many pairs of interacting species tend to have more asymmetric interactions than smaller assemblages. A second null model, which incorporated a correlation between species frequency of interaction and degree of specialization observed in most data sets produced patterns that were generally closer to those present in the data. At least three kinds of explanations could account for the observed asymmetric specialization, including random interactions among individuals (rather than species), adaptive consequences of specialization, and artifacts, such as data aggregation and sampling biases. Future studies should be aimed at understanding the relative importance of each of these alternative explanations in generating asymmetric specialization in species interactions. Supporting Information Filename Description https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3298088 Research data pertaining to this article is located at figshare.com: Please note: The publisher is not responsible for the content or functionality of any supporting information supplied by the authors. Any queries (other than missing content) should be directed to the corresponding author for the article. Literature Cited Aizen, M. A. 2001. Flower sex ratio, pollinator abundance, and the seasonal pollination dynamics of a protandrous plant. Ecology 82: 127–144. Bascompte, J., P. Jordano, C. J. Melián, and J. M. Olesen . 2003. The nested assembly of plant–animal mutualistic networks. Proceedings of the National Academy of Sciences (USA) 100: 9383–9387. Bell, G. 2000. The distribution of abundance in neutral communities. American Naturalist 155: 606–617. Brown, J. H., and B. A. Maurer . 1989. Macroecology: the division of food and space among species on continents. Science 243: 1145–1150. Fox, L. R., and P. A. Morrow . 1981. Specialization: species property or local phenomenon? Science 211: 887–893. Gaston, K. J., T. M. Blackburn, and J. H. Lawton . 1997. Interspecific abundance–range size relationships: an appraisal of mechanisms. Journal of Animal Ecology 66: 579–601. Hubbell, S. P. 2001. The unified neutral theory of biodiversity and biogeography. Princeton University Press, Princeton, New Jersey, USA. Inouye, D. W., and G. H. Pyke . 1988. Pollination biology in the Snowy Mountains of Australia: comparisons with montane Colorado, USA. Australian Journal of Ecology 13: 191–210. MathWorks. 1999. Matlab, version 6.5. The MathWorks, Natick, Massachusetts, USA. Melián, C. J., and J. Bascompte . 2002. Complex networks: two ways to be robust? Ecology Letters 5: 705–708. Minckley, R. L., J. H. Cane, L. Kervin, and T. H. Roulston . 1999. Spatial predictability and resource specialization of bees (Hymenoptera: Apoidea) at a superabundant, widespread resource. Biological Journal of the Linnean Society 67: 119–147. Petanidou, T., and W. N. Ellis . 1996. Interdependence of native bee faunas and floras in changing Mediterranean communities. Pages 201–226 in A. Matheson, M. Buchmann, C. O'Toole, P. Westrich, and I. H. Williams, editors. The conservation of bees. Linnean Society Symposium Series number 18. Academic Press, London, UK. Renner, S. S. 1998. Effects of habitat fragmentation on plant pollinator interactions in the tropics. Pages 339–360 in D. M. Newbery, H. H. T. Prins, and N. D. Brown, editors. Dynamics of tropical communities. Blackwell Science, London, UK. Schemske, D. W. 1983. Limits to specialization and coevolution in plant–animal mutualisms. Pages 67–109 in M. H. Nitecki, editor. Coevolution. University of Chicago Press, Chicago, Illinois, USA. Thompson, J. N. 1994. The coevolutionary process. Chicago University Press, Chicago, Illinois, USA. Thomson, J. D., G. Weiblen, B. A. Thomson, S. Alfaro, and P. Legendre . 1996. Untangling multiple factors in spatial distributions: lilies, gophers, and rocks. Ecology 77: 1698–1715. Vázquez, D. P., and M. A. Aizen . 2003. Null model analyses of specialization in plant–pollinator interactions. Ecology 84: 2493–2501. Vázquez, D. P., and D. Simberloff . 2002. Ecological specialization and susceptibility to disturbance: conjectures and refutations. American Naturalist 159: 606–623. Vázquez, D. P., and D. Simberloff . 2003. Changes in interaction biodiversity induced by an introduced ungulate. Ecology Letters 6: 1077–1083. Waser, N. M., L. Chittka, M. V. Price, N. M. Williams, and J. Ollerton . 1996. Generalization in pollination systems, and why it matters. Ecology 77: 1043–1060. Citing Literature Volume85, Issue5May 2004Pages 1251-1257 ReferencesRelatedInformation