Abstract The rapid wide-scale spread of fall armyworm ( Spodoptera frugiperda ) has caused serious crop losses globally. However, differences in the genetic background of subpopulations and the mechanisms of rapid adaptation behind the invasion are still not well understood. Here we report a 393.25-M chromosome-level genome assembly of fall armyworm with scaffold N50 of 13.3 M consisting of 23281 annotated protein-coding genes. Genome-wide resequencing of 105 samples from 16 provinces in China revealed that the fall armyworm population comprises a complex inter-strain hybrid, mainly with the corn-strain genetic background and less of the rice-strain genetic background, which highlights the inaccuracy of strain identification using mitochondrial or Tpi genes. An analysis of genes related to pesticide- and Bt-resistance showed that the risk of fall armyworm developing resistance to conventional pesticides is very high, while remaining currently susceptible to Bt toxins. Laboratory bioassay results showed that insects invading China carry resistance to organophosphate and pyrethroid pesticides, but are sensitive to genetically modified maize expressing Cry1Ab in field experiments. Additionally, we found that two mitochondrial fragments are inserted into the nuclear genome, and the insertion event occurred after the differentiation of the two strains. This study represents a valuable advancement toward the analysis of genetic differences among subpopulations and improving management strategies for fall armyworm.

Whole-genome duplication (WGD) has been observed across a wide variety of eukaryotic groups, contributing to evolutionary diversity and environmental adaptability. Mollusks are the second largest group of animals, and are among the organisms that have successfully adapted to the nonmarine realm through aquatic-terrestrial (A-T) transition, and no comprehensive research on WGD has been reported in this group. To explore WGD and the A-T transition in Mollusca, we assembled a chromosome-level reference genome for the giant African snail Achatina immaculata, a global invasive species, and compared the genomes of two giant African snails (A. immaculata and Achatina fulica) to the other available mollusk genomes. The chromosome-level macrosynteny, colinearity blocks, Ks peak and Hox gene clusters collectively suggested the occurrence of a WGD event shared by A. immaculata and A. fulica. The estimated timing of this WGD event (~70 MYA) was close to the speciation age of the Sigmurethra-Orthurethra (within Stylommatophora) lineage and the Cretaceous-Tertiary (K-T) mass extinction, indicating that the WGD reported herein may have been a common event shared by all Sigmurethra-Orthurethra species and could have conferred ecological adaptability and genomic plasticity allowing the survival of the K-T extinction. Based on macrosynteny, we deduced an ancestral karyotype containing 8 conserved clusters for the Gastropoda-Bivalvia lineage. To reveal the mechanism of WGD in shaping adaptability to terrestrial ecosystems, we investigated gene families related to the respiration, aestivation and immune defense of giant African snails. Several mucus-related gene families expanded early in the Stylommatophora lineage, functioning in water retention, immune defense and wound healing. The hemocyanins, PCK and FBP families were doubled and retained after WGD, enhancing the capacity for gas exchange and glucose homeostasis in aestivation. After the WGD, zinc metalloproteinase genes were highly tandemly duplicated to protect tissue against ROS damage. This evidence collectively suggests that although the WGD may not have been the direct driver of the A-T transition, it provided an important legacy for the terrestrial adaptation of the giant African snail.