Francis Martin and colleagues report genome sequences for 18 species of mycorrhizal fungi and a phylogenomic analysis including 32 other fungal genomes. The study identifies cell wall-degradation genes lost in all true ectomycorrhizal species and, using gene expression data, finds candidate genes for the establishment of symbiosis. To elucidate the genetic bases of mycorrhizal lifestyle evolution, we sequenced new fungal genomes, including 13 ectomycorrhizal (ECM), orchid (ORM) and ericoid (ERM) species, and five saprotrophs, which we analyzed along with other fungal genomes. Ectomycorrhizal fungi have a reduced complement of genes encoding plant cell wall–degrading enzymes (PCWDEs), as compared to their ancestral wood decayers. Nevertheless, they have retained a unique array of PCWDEs, thus suggesting that they possess diverse abilities to decompose lignocellulose. Similar functional categories of nonorthologous genes are induced in symbiosis. Of induced genes, 7–38% are orphan genes, including genes that encode secreted effector-like proteins. Convergent evolution of the mycorrhizal habit in fungi occurred via the repeated evolution of a 'symbiosis toolkit', with reduced numbers of PCWDEs and lineage-specific suites of mycorrhiza-induced genes.

Comparative genomic analysis of “dry rot” fungus shows both convergent evolution and divergence among fungal decomposers.

Abstract Speciation, the continuous process by which new species form, is often investigated by looking at the variation of nucleotide diversity and differentiation across the genome (hereafter genomic landscapes). A key challenge lies in how to determine the main evolutionary forces at play shaping these patterns. One promising strategy, albeit little used to date, is to comparatively investigate these genomic landscapes as a progression through time by using a series of species pairs along a divergence gradient. Here, we resequenced 201 whole-genomes from eight closely related Populus species, with pairs of species at different stages along the divergence gradient to learn more about speciation processes. Using population structure and ancestry analyses, we document extensive introgression between some species pairs, especially those with parapatric distributions. We further investigate genomic landscapes, focusing on within-species (nucleotide diversity and recombination rate) and among-species (relative and absolute divergence) summary statistics of diversity and divergence. We observe highly conserved patterns of genomic divergence across species pairs. Independent of the stage across the divergence gradient, we find support for signatures of linked selection (i.e., the interaction between natural selection and genetic linkage) in shaping these genomic landscapes, along with gene flow and standing genetic variation. We highlight the importance of investigating genomic patterns on multiple species across a divergence gradient and discuss prospects to better understand the evolutionary forces shaping the genomic landscapes of diversity and differentiation.

Canonical sexual reproduction among basidiomycete fungi involves the fusion of two haploid individuals of different sexes, resulting in a heterokaryotic mycelial body made up of genetically different nuclei 1 . Using population genomics data, we discovered mushrooms of the deadly invasive Amanita phalloides are also homokaryotic, evidence of sexual reproduction by single individuals. In California, genotypes of homokaryotic mushrooms are also found in heterokaryotic mushrooms, implying nuclei of homokaryotic mycelia also promote outcrossing. We discovered death cap mating is controlled by a single mating-type locus ( A. phalloides is bipolar), but the development of homokaryotic mushrooms appears to bypass mating-type gene control. Ultimately, sporulation is enabled by nuclei able to reproduce alone as well as with others, and nuclei competent for both unisexuality and bisexuality have persisted in invaded habitats for at least 17 but potentially as long as 30 years. The diverse reproductive strategies of invasive death caps are likely facilitating its rapid spread, revealing a profound similarity between plant, animal and fungal invasions 2,3 .

The adaptive radiation of Bromeliaceae (pineapple family) is one of the most diverse among Neotropical flowering plants. Diversification in this group was facilitated by several ‘key innovations’ including the transition from C3 to CAM photosynthesis. We used a phylogenomic approach complemented by differential gene expression (RNA-seq) and targeted metabolite profiling to address the patterns and mechanisms of C3/CAM evolution in the extremely species-rich bromeliad genus Tillandsia and related taxa. Evolutionary analyses at a range of different levels (selection on protein-coding genes, gene duplication and loss, regulatory evolution) revealed three common themes driving the evolution of CAM: response to heat and drought, alterations to basic carbohydrate metabolism, and regulation of organic acid storage. At the level of genes and their products, CAM/C3 shifts were accompanied by gene expansion of a circadian regulator, re-programming of ABA-related gene expression, and adaptive sequence evolution of an enolase, effectively linking carbohydrate metabolism to ABA-mediated stress response. These changes include several pleiotropic regulators, which facilitated the evolution of correlated adaptive traits during a textbook adaptive radiation.

Abstract Target capture has emerged as an important tool for phylogenetics and population genetics in non-model taxa. Whereas developing taxon-specific capture probes requires sustained efforts, available universal kits may have a lower power to reconstruct relationships at shallow phylogenetic scales and within rapidly radiating clades. We present here a newly-developed target capture set for Bromeliaceae, a large and ecologically-diverse plant family with highly variable diversification rates. The set targets 1,776 coding regions, including genes putatively involved in key innovations, with the aim to empower testing of a wide range of evolutionary hypotheses. We compare the relative power of this taxon-specific set, Bromeliad1776, to the universal Angiosperms353 kit. The taxon-specific set results in higher enrichment success across the entire family, however, the overall performance of both kits to reconstruct phylogenetic trees is relatively comparable, highlighting the vast potential of universal kits for resolving evolutionary relationships. For more detailed phylogenetic or population genetic analyses, e.g. the exploration of gene tree concordance, nucleotide diversity or population structure, the taxon-specific capture set presents clear benefits. We discuss the potential lessons that this comparative study provides for future phylogenetic and population genetic investigations, in particular for the study of evolutionary radiations.

ABSTRACT The aim of this study was to investigate differential expression profiles of the brown rot fungus Rhodonia placenta (previously Postia placenta ) harvested at several time points when grown on Pinus radiata (radiata pine) and P. radiata with three different levels of modification by furfuryl alcohol, an environmentally benign commercial wood protection system. For the first time the entire gene expression pattern of a decay fungus is followed in untreated and modified wood from initial to advanced stages of decay. Results support the current model of a two-step decay mechanism, with an initial oxidative depolymerization followed by hydrolysis of cell-wall polysaccharides. The wood decay process is finished, and the fungus goes into starvation mode after five weeks when grown on unmodified P. radiata wood. The pattern of repression of oxidative processes and oxalate synthesis found in P. radiata at later stages of decay is not mirrored for the high furfurylation treatment. The high treatment level provided a more unpredictable expression pattern throughout the entire incubation period. Furfurylation does not seem to directly influence the expression of core plant cell wall hydrolyzing enzymes, as a delayed and prolonged, but similar pattern was observed in the P. radiata and the modified experiments. This indicates that the fungus starts a common decay process in the modified wood, but proceeds at a slower pace as access to the plant cell wall polysaccharides is restricted. This is further supported by the downregulation of hydrolytic enzymes for the high treatment level at the last harvest point (mass loss 14%). Moreover, the mass loss does not increase the last weeks. Collectively, this indicates a potential threshold for lower mass loss for highly modified wood. IMPORTANCE Fungi are important decomposers of woody biomass in natural habitats. Investigation of the mechanisms employed by decay fungi in their attempt to degrade wood is important for both the basic scientific understanding of ecology and carbon cycling in nature, and for applied uses of woody materials. For wooden building materials long service life and carbon storage is essential, but decay fungi are responsible for massive losses of wood in service. Thus, optimizing durable wood products for the future are of major importance. In this study we have investigated the fungal genetic response to furfurylated wood, a commercial environmentally benign wood modification approach, that improves service life of wood in outdoor applications. Our results show that there is a delayed wood decay by the fungus as a response to furfurylated wood and new knowledge about the mechanisms behind the delay is provided.

Armillaria species are both devastating forest pathogens and some of the largest terrestrial organisms on Earth. They forage for hosts and achieve immense colony sizes using rhizomorphs, root-like multicellular structures of clonal dispersal. Here, we sequenced and analyzed genomes of four Armillaria species and performed RNA-Seq and quantitative proteomic analysis on seven invasive and reproductive developmental stages of A. ostoyae. Comparison with 22 related fungi revealed a significant genome expansion in Armillaria, affecting several pathogenicity-related genes, lignocellulose degrading enzymes and lineage-specific genes likely involved in rhizomorph development. Rhizomorphs express an evolutionarily young transcriptome that shares features with the transcriptomes of fruiting bodies and vegetative mycelia. Several genes show concomitant upregulation in rhizomorphs and fruiting bodies and shared cis-regulatory signatures in their promoters, providing genetic and regulatory insights into complex multicellularity in fungi. Our results suggest that the evolution of the unique dispersal and pathogenicity mechanisms of Armillaria might have drawn upon ancestral genetic toolkits for wood-decay, morphogenesis and complex multicellularity.

The ectomycorrhizal death cap Amanita phalloides is native to Europe but invasive in North America. To understand whether the fungus spreads underground using hyphae, or above ground using sexual spores, we mapped and genotyped sporocarps from European and American populations. Larger genetic individuals (genets) would suggest spread mediated by vegetative growth, while many small genets would suggest dispersal mediated by spores. To test whether genets are ephemeral or persistent, we also sampled from the same invasive populations over time. We mapped 13 European and American populations between 2004-2007 and characterized each using amplified fragment length polymorphisms (AFLP). In 2014 and 2015, we resampled populations in California and added three new European populations. These populations and a subset of the specimens originally collected in 2004 were characterized using whole genome sequencing. In every population and across all time points, sporocarps resolve into small, apparently short-lived genets. Sporocarps nearer each other are more closely related, suggesting spores land and germinate near parent sporocarps. A. phalloides uses spores to move across landscapes. Spores travel very short distances and individuals appear ephemeral. The death cap's life history suggests yearly sporocarp removal as a strategy for control of this deadly fungus.

1. Abstract Identifying the drivers of trait evolution and diversification is central to understanding plant diversity and evolution. The subgenus Tillandsia (Bromeliaceae) belongs to one of the fastest radiating clades in the plant kingdom and is characterised by the repeated evolution of the water- conserving Crassulacean Acid Metabolism (CAM). Despite its complex genetic basis, CAM has evolved independently across many plant families and over short timescales. By producing the first high-quality genome assemblies of a species pair representing a recent CAM/C3 shift, we were able to pinpoint the genomic drivers of trait evolution and diversification in Tillandsia . We combined genome-wide investigations of synteny, TE dynamics, sequence evolution, gene family evolution and differential expression to highlight the crucial role of rapid gene family expansion and transposable element activity associated with differentially expressed genes in fuelling CAM/C3 shifts in this vast plant radiation.