Pitch is fundamental to our perception of music. A single musical note is placed higher or lower on a musical scale according to its pitch, which is related to the frequency of its acoustic waveform. But pitch perception can remain constant despite large changes in the acoustical input. This may be important for music appreciation, and, importantly, speech perception. Animals too can recognize pitch and now experiments in marmoset monkeys provide evidence for neurons that respond in similar ways to a variety of different sounds that all have the same fundamental frequency. These neurons, grouped in a specific area in the auditory cortex, may therefore encode the pitch of complex sounds. Pitch perception is critical for identifying and segregating auditory objects1, especially in the context of music and speech. The perception of pitch is not unique to humans and has been experimentally demonstrated in several animal species2,3. Pitch is the subjective attribute of a sound's fundamental frequency (f0) that is determined by both the temporal regularity and average repetition rate of its acoustic waveform. Spectrally dissimilar sounds can have the same pitch if they share a common f0. Even when the acoustic energy at f0 is removed (‘missing fundamental’) the same pitch is still perceived1. Despite its importance for hearing, how pitch is represented in the cerebral cortex is unknown. Here we show the existence of neurons in the auditory cortex of marmoset monkeys that respond to both pure tones and missing fundamental harmonic complex sounds with the same f0, providing a neural correlate for pitch constancy1. These pitch-selective neurons are located in a restricted low-frequency cortical region near the anterolateral border of the primary auditory cortex, and is consistent with the location of a pitch-selective area identified in recent imaging studies in humans4,5.

The authors report that, during sleep, a task-related auditory cue biases hippocampal reactivation events towards replaying the spatial memory associated with that cue. These results indicate that sleep replay can be manipulated by external stimulation, and provide further evidence for the role of hippocampal replay in memory consolidation. The hippocampus is essential for encoding self-experienced events into memory. During sleep, neural activity in the hippocampus related to a recent experience has been observed to spontaneously reoccur, and this 'replay' has been postulated to be important for memory consolidation. Task-related cues can enhance memory consolidation when presented during a post-training sleep session, and, if memories are consolidated by hippocampal replay, a specific enhancement for this replay should be observed. To test this, we trained rats on an auditory-spatial association task while recording from neuronal ensembles in the hippocampus. We found that, during sleep, a task-related auditory cue biased reactivation events toward replaying the spatial memory associated with that cue. These results indicate that sleep replay can be manipulated by external stimulation and provide further evidence for the role of hippocampal replay in memory consolidation.

Summary Much of our understanding of navigation comes from the study of individual species, often with specific tasks tailored to those species. Here, we provide a novel experimental and analytic framework, integrating across humans, rats and simulated reinforcement learning (RL) agents to interrogate the dynamics of behaviour during spatial navigation. We developed a novel open-field navigation task (ʻTartarus Maze’) requiring dynamic adaptation (shortcuts and detours) to frequently changing obstructions in the path to a hidden goal. Humans and rats were remarkably similar in their trajectories. Both species showed the greatest similarity to RL agents utilising a ʻsuccessor representation’, which creates a predictive map. Humans also displayed trajectory features similar to model-based RL agents, which implemented an optimal tree-search planning procedure. Our results help refine models seeking to explain mammalian navigation in dynamic environments, and highlight the utility of modelling the behaviour of different species to uncover the shared mechanisms that support behaviour.

Abstract During rest and sleep, memory traces replay in the brain. The dialogue between brain regions during replay is thought to stabilize labile memory traces for long-term storage. However, because replay is an internally-driven, spontaneous phenomenon, it does not have a ground truth - an external reference that can validate whether a memory has truly been replayed. Instead, replay detection is based on the similarity between the sequential neural activity comprising the replay event and the corresponding template of neural activity generated during active locomotion. If the statistical likelihood of observing such a match by chance is sufficiently low, the candidate replay event is inferred to be replaying that specific memory. However, without the ability to evaluate whether replay detection methods are successfully detecting true events and correctly rejecting non-events, the evaluation and comparison of different replay methods is challenging. To circumvent this problem, we present a new framework for evaluating replay, tested using hippocampal neural recordings from rats exploring two novel linear tracks. Using this two-track paradigm, our framework selects replay events based on their temporal fidelity (sequence-based detection), and applies a cross-validation using each event’s trajectory discriminability, where sequenceless decoding across both tracks is used to quantify whether the track replaying is also the most likely track being reactivated.

A bstract Rapid progress in technologies such as calcium imaging and electrophysiology has seen a dramatic increase in the size and extent of neural recordings. Even so, interpretation of this data often depends on manual operations and requires considerable knowledge about the nature of the representation. Decoding provides a means to infer the information content of such recordings but typically requires highly processed data and prior knowledge of the encoding scheme. Here, we developed a deep-learning-framework able to decode sensory and behavioural variables directly from wide-band neural data. The network requires little user input and generalizes across stimuli, behaviours, brain regions, and recording techniques. Once trained, it can be analysed to determine elements of the neural code that are informative about a given variable. We validated this approach using data from rodent auditory cortex and hippocampus, identifying a novel representation of head direction encoded by putative CA1 interneurons.

Abstract Theta oscillations are a hallmark of hippocampal activity across mammals and play a critical role in many hippocampal models of memory and spatial navigation. To reconcile the cross-species differences observed in the presence and properties of theta, we recorded hippocampal local field potentials in rats and ferrets during auditory and visual localisation tasks designed to vary locomotion and sensory attention. Here, we show that theta oscillations occur during locomotion in both ferrets and rats, however during periods of immobility, theta oscillations persisted in the ferret, contrasting starkly with the switch to large irregular activity (LIA) in the rat. Theta during immobility in the ferret was identified as analogous to Type 2 theta that has been observed in rodents due to its sensitivity to atropine, and was modulated by behavioural state, with the strongest theta observed during reward epochs. These results demonstrate that even under similar behavioural conditions, differences exist between species in the relationship between theta and behavioural state.

During rest and sleep, memory traces replay in the brain. The dialogue between brain regions during replay is thought to stabilize labile memory traces for long-term storage. However, because replay is an internally-driven, spontaneous phenomenon, it does not have a ground truth - an external reference that can validate whether a memory has truly been replayed. Instead, replay detection is based on the similarity between the sequential neural activity comprising the replay event and the corresponding template of neural activity generated during active locomotion. If the statistical likelihood of observing such a match by chance is sufficiently low, the candidate replay event is inferred to be replaying that specific memory. However, without the ability to evaluate whether replay detection methods are successfully detecting true events and correctly rejecting non-events, the evaluation and comparison of different replay methods is challenging. To circumvent this problem, we present a new framework for evaluating replay, tested using hippocampal neural recordings from rats exploring two novel linear tracks. Using this two-track paradigm, our framework selects replay events based on their temporal fidelity (sequence-based detection), and evaluates the detection performance using each event's track discriminability, where sequenceless decoding across both tracks is used to quantify whether the track replaying is also the most likely track being reactivated.

Persistent activity, the elevated firing of a neuron after the termination of a stimulus, is hypothesized to play a critical role in working memory. This form of activity is therefore typically studied within the context of a behavioural task that includes a working memory component. Here we investigated whether persistent activity is observed in sensory cortex and thalamus in the absence of any explicit behavioural task.We recorded spiking activity from single units in the auditory cortex (fields A1, R and RT) and thalamus of awake, passively-listening marmosets. We observed persistent activity that lasted for hundreds of milliseconds following the termination of the acoustic stimulus, in the absence of a task. Persistent activity was observed following both adapting and sustained responses during the stimulus and showed similar stimulus tuning to these evoked responses. Persistent activity was also observed following suppression in firing during the stimulus. These response types were observed across all cortical fields tested, but were largely absent from thalamus. As well as being of shorter duration, thalamic persistent activity emerged following a longer latency than in cortex, indicating that persistent activity may be generated within auditory cortex during passive listening. Given that these responses were observed in the absence of a explicit behavioural task, persistent activity in sensory cortex may have functional importance beyond storing task-relevant information in working memory.

In primary auditory cortex, slowly repeated acoustic events are represented temporally by phase-locked activity of single neurons. Single-unit studies in awake marmosets (Callithrix jacchus) have shown that a sub-population of these neurons also monotonically increase or decrease their average discharge rate during stimulus presentation for higher repetition rates. Building on a computational single-neuron model that generates phase-locked responses with stimulus evoked excitation followed by strong inhibition, we find that stimulus-evoked short-term depression is sufficient to produce synchronized monotonic positive and negative responses to slowly repeated stimuli. By exploring model robustness and comparing it to other models for adaptation to such stimuli, we conclude that short-term depression best explains our observations in single-unit recordings in awake marmosets. Using this model, we emulated how single neurons could encode and decode multiple aspects of an acoustic stimuli with the monotonic positive and negative encoding of a given stimulus feature. Together, our results show that a simple biophysical mechanism in single neurons can allow a more complex encoding and decoding of acoustic stimuli.

SUMMARY During sleep, recent memories are consolidated, whereby behavioral episodes first encoded by the hippocampus get transformed into long-term memories. However, the brain cannot consolidate every experience and much like the triage of an emergency room, the hippocampus is hypothesized to give precedence to more important memories first, and deprioritize or even skip over less relevant memories if needed. Here we examine two factors that are postulated to influence this memory triage process- 1) repetition , arising from the number of times a behavioral episode is repeated, increasing the priority to consolidate and 2) familiarity , resulting from previously experiencing a similar behavioral episode, in turn decreasing the need for further consolidation . Recording from large ensembles of hippocampal place cells while rats ran repeated spatial trajectories, and afterwards during periods of sleep, we examined how these two factors influenced replay , a hypothesized mechanism of consolidation involving the offline spontaneous reactivation of memory traces. We observed that during sleep, the rate of replay events for a given track increased proportionally with the number of spatial trajectories run by the rat. In contrast to this, the rate of sleep replay events decreased if the rat was more familiar with the track, arising from previously running on the same track before its most recent sleep session. Furthermore, we find that the cumulative number of awake replay events that occur during behavior, influenced by both the novelty and duration of an experience, predicts which memories are prioritized for sleep replay, and provides a more parsimonious mechanism for the selectively strengthening and triaging of memories.