Abstract Cortical computation depends on interactions between excitatory and inhibitory neurons. The contributions of distinct neuron-types to sensory processing and network synchronization in primate visual-cortex remain largely undetermined. We show that in awake monkey V1, there exists a distinct cell-type (≈30% of neurons) that has narrow-waveform action-potentials, high spontaneous discharge-rates, and fires in high-frequency bursts. These neurons are more stimulus-selective and phase-locked to gamma (30-80Hz) oscillations as compared to other neuron types. Unlike the other neuron-types, their gamma phase-locking is highly predictive of their orientation tuning. We find evidence for strong rhythmic inhibition in these neurons, suggesting that they interact with interneurons to act as excitatory pacemakers for the V1 gamma rhythm. These neurons have not been observed in other primate cortical areas and we find that they are not present in rodent V1. However, they resemble the excitatory “chattering” neurons previously identified by intracellular recordings in cat V1. Given its properties, this neuron type should be pivotal for the encoding and transmission of V1 stimulus information.

Abstract Cortical information processing is thought to be facilitated by the resonant properties of individual neurons and neuronal networks, which selectively amplify inputs at specific frequencies. We used optogenetics to test how different input frequencies are encoded by excitatory cells and parvalbumin-expressing (PV) interneurons in mouse V1. Spike phase-locking and power increased with frequency, reaching a broad peak around 80-100Hz. This effect was observed only for Chronos, a fast-kinetic opsin, but not for Channelrhodopsin-2. Surprisingly, neurons did not exhibit narrow-band resonance in specific frequency-ranges, and showed reliably phase-locking up to 140Hz. Strong phase-locking at high frequencies reflected non-linear input/output transformations, with neurons firing only in a narrow part of the cycle. By contrast, low-frequency inputs were encoded in a more continuous manner. Correspondingly, spectral coherence and firing rates showed little dependence on frequency and did not reflect transferred power. To investigate whether strong phase-locking facilitated the reliable encoding of inputs, we analyzed various spike-train distances and Fano factor. Interestingly, responses to lower rather than higher frequencies had more globally reliable spike-counts and timing structure. These findings have various practical implications for understanding the effects of optogenetic stimulation and choice of opsin. Furthermore, they show both PV and excitatory neurons respond with more local precision, i.e. phase-locking, to high-frequency inputs, but have more globally reliable responses to low-frequency inputs, suggesting differential coding regimes for these frequencies.

Abstract Sensory processing relies on interactions between excitatory and inhibitory neurons, which are often coordinated by 30-80Hz gamma oscillations. However, the specific contributions of distinct interneurons to gamma synchronization remain unclear. We performed high-density recordings from V1 in awake mice and used optogenetics to identify PV+ (Parvalbumin) and Sst+ (Somatostatin) interneurons. PV interneurons were highly phase-locked to visually-induced gamma oscillations. Sst cells were heterogeneous, with only a subset of narrow-waveform cells showing strong gamma phase-locking. Interestingly, PV interneurons consistently fired at an earlier phase in the gamma cycle (≈6ms or 60 degrees) than Sst interneurons. Consequently, PV and Sst activity showed differential temporal relations with excitatory cells. In particular, the 1st and 2nd spikes in burst events, which were strongly gamma phase-locked, shortly preceded PV and Sst activity, respectively. These findings indicate a primary role of PV interneurons in synchronizing excitatory cells and suggest that PV and Sst interneurons control the excitability of somatic and dendritic neural compartments with precise time delays coordinated by gamma oscillations.

Abstract Recent studies in mice challenge the traditional notion of the V1 receptive field (RF) showing increases in V1 firing rates for stimuli presented in the surround, in the absence of a visual input into the classical RF. While this effect has been interpreted as a prediction of the occluded content or a prediction error, an alternative explanation is that it reflects the representation of the uniform achromatic (gray) surface itself. To study this, we systematically investigated the dependence of V1 rate increases on the properties of distal surround stimuli. We recorded V1 and LGN neurons using Neuropixels in awake mice and demonstrated surround-induced responses in V1. That is, V1 firing rates increase by presenting a grating stimulus in the distal surround, while the RF is covered by a large gray patch up to 90° of diameter. LGN firing rates decreased for the same stimuli. V1 response latencies showed a systematic increase with the size of the gray patch. Surround-induced responses did not require spatial continuity or motion coherence of the surround stimulus and generalized to noisy textures and black/white luminance surfaces. Responses to black/white surfaces on a gray background had a similar magnitude and response latency as surround-induced responses with a black/white background. Based on these findings, we suggest that surround-induced responses primarily reflect the representation of the achromatic surface itself, which can contribute to image segmentation.