Abstract Soil salinity is a major contributor to crop yield losses. To improve our understanding of root responses to salinity, we developed and exploit here a real-time salt-induced tilting assay (SITA). This method follows root growth upon both gravitropic and salt challenges, revealing that root bending upon tilting is modulated by salinity, but not by osmotic stress. Next, this salt-specific response was measured in 345 natural Arabidopsis accessions and we discovered a genetic locus, encoding for the cell-wall modifying enzyme EXTENSIN ARABINOSE DEFICIENT TRANSFERASE (ExAD), to be associated with root bending in salt. Extensins are a class of structural cell wall glycoproteins [hydroxyproline-rich glycoproteins (HRGPs)] which are post-translationally modified by O-glycosylation mostly in the form of hydroxyproline (Hyp)-arabinosylation. We show that salt induces ExAD-dependent Hyp-arabinosylation, influencing root bending responses and cell wall thickness. We report that roots of exad mutants, which lack extensin Hyp-Araf 4 modifications, display increased root epidermal cell wall thickness and porosity and altered gravitropic root bending in salt, as well as a reduced salt avoidance response. Our results suggest that extensin modification via Hyp-arabinosylation represents a novel salt-specific cellular process that is required for the directional response of roots exposed to salinity.

Abstract Acclimation of root growth is vital for plants to survive salt stress. Halophytes are great examples of plants that thrive under high salt concentrations but their salt tolerance mechanisms, especially those mediated by root responses, are still largely unknown. We compared root growth responses of the halophyte Schrenkiella parvula with its glycophytic relative species Arabidopsis thaliana under salt stress, and performed root transcriptomic analysis to identify differences in gene regulatory networks underlying their physiological responses. Primary root growth of S. parvula is less sensitive to salt compared with Arabidopsis. The root transcriptomic analysis of S. parvula revealed the induction of sugar transporters and genes regulating cell expansion and suberization under salt stress. 14 C-labelled carbon partitioning analyses consistently showed that S. parvula had a higher incorporation rate of soluble sugars in roots under salt stress compared to Arabidopsis. Further physiological investigation revealed that S. parvula roots do not show a halotropic response and maintain root cell expansion and enhanced suberization even under severe salt stress. In summary, our study demonstrates that roots of S. parvula deploy multiple physiological and developmental adjustments under salt stress to maintain growth, providing new avenues to improve salt tolerance of plants using root-specific strategies.

Abstract Salinity stress constrains lateral root (LR) growth and severely impacts plant growth. Auxin signaling is indispensable for the regulation of LR formation. Nevertheless, the molecular mechanism of how salinity affects root auxin signaling and whether salt would steer alternative pathway(s) to regulate LR development is unknown. Here we show that the auxin- regulated transcription factor LATERAL ORGAN BOUNDARY DOMAIN (LBD)16, known as an essential player for LR development under control conditions, is regulated by an alternative non-canonical pathway under salinity. Salt represses auxin signaling but in parallel activates an upstream transcriptional activator of LBD16, ZINC FINGER OF ARABIDOPSIS THALIANA 6 (ZAT6). ZAT6 modulates the activity of LBD16 to contribute to downstream cell wall remodeling, and promotes LR development under salinity stress. Our study thus shows that root developmental plasticity in response to salt stress is achieved by integration of auxin- dependent repressive and salt-activated auxin-independent pathways converging on LBD16 to modulate root branching modulation under salinity.