Abstract A successful biological invasion involves survival in a newly occupied environment. If a population bottleneck occurs during an invasion, the resulting depletion of genetic variants could cause increased inbreeding depression and decreased adaptive potential, which may result in a fitness reduction. How invasive populations survive in the newly occupied environment despite reduced heterozygosity and how, in many cases, they maintain moderate levels of heterozygosity are still contentious issues 1 . The Fall armyworm (FAW; Lepidoptera: Spodoptera frugiperda ), a polyphagous pest, is native to the Western hemisphere. Its invasion in the Old World was first reported from West Africa in early 2016, and in less than four years, it swept sub-Saharan Africa and Asia, finally reaching Australia. We used population genomics approaches to investigate the factors that may explain the invasive success of the FAW. Here we show that genomic balancing selection played a key role in invasive success by restoring heterozygosity before the global invasion. We observe a drastic loss of mitochondrial polymorphism in invasive populations, whereas nuclear heterozygosity exhibits a mild reduction. The population from Benin in West Africa has the lowest length of linkage disequilibrium amongst all invasive and native populations despite its reduced population size. This result indicates that balancing selection increased heterozygosity by facilitating the admixture of invasive populations from distinct origins and that, once heterozygosity was sufficiently high, FAW started spreading globally in the Old World. As comparable heterozygosity levels between invasive and native populations are commonly observed 1 , we postulate that the restoration of heterozygosity through balancing selection could be widespread among successful cases of biological invasions.

Spodoptera frugiperda, the fall armyworm (FAW), is an important agricultural pest in the Americas and an emerging pest in sub-Saharan Africa, causing damage to major crops such as corn, sorghum and soybean. While FAW larvae are considered polyphagous, differences in diet preference have been described between two genetic variants: the Corn strain (sf-C) and the Rice strain (sf-R). These two strains are sometimes considered as distinct species, raising the hypothesis that host plant specialization might have driven their divergence. Ecological speciation takes place when the selection of divergent traits leads to the reproductive isolation of two populations. Under this hypothesis, we expect that the transcriptional response to the host plants should affect differently the fitness of the two FAW strains. We also expect that these genes should also be linked to a reproductive isolation mechanism between the strains. In this study, we performed controlled reciprocal transplant (RT) experiments to address the impact of plant diet on several traits linked to the fitness of the sf-C and sf-R strains. The phenotypical data suggest that sf-C is specialized to corn. We then used RNA-Seq to analyze the gene expression of FAW larvae from RT experiments. We show that each strain has a different response to the same plant diets. However, we also found constitutive transcriptional differences between strains in laboratory and in natural populations. In particular, we show that mitochondrial transcription is the main difference between strains. A difference in mitochondrial function may be the basis for a shift in host plant and could be involved in hybrid incompatibility, raising the hypothesis that mitochondrial genome is the main target of selection between the two strains.

ABSTRACT Background Divergent selection on host-plants is one of the main evolutionary forces driving ecological speciation in phytophagous insects. The ecological speciation might be challenging in the presence of gene flow and assortative mating because the direction of divergence is not necessarily the same between ecological selection (through host-plant adaptation) and assortative mating. The fall armyworm (FAW), a major lepidopteran pest species, is composed of two sympatric strains, corn and rice strains, named after two of their preferred host-plants. These two strains have been hypothesized to undergo incipient speciation, based on ( i ) several lines of evidence encompassing both pre- and post-zygotic reproductive isolation, and ( ii ) the presence of a substantial level of genetic differentiation. Even though the status of these two strains has been established a long time ago, it is still yet to be found whether these two strains indeed exhibit a marked level of genetic differentiation from a large number of genomic loci. Here, we analyzed whole genome sequences from 56 FAW individuals either collected from pasture grasses (a part of the favored host range of the rice strain) or corn to assess the role of host-plant adaptation in incipient speciation. Results Principal component analysis of whole genome data shows that the pattern of divergence in the fall armyworm is predominantly explained by the genetic differentiation associated with host-plants. The level of genetic differentiation between corn and rice strains is particularly marked in the Z chromosome. We identified one autosomal locus and two Z chromosome loci targeted by selective sweeps specific to rice strain and corn strain, respectively. The autosomal locus has both increased D XY and F ST while the Z chromosome loci had decreased D XY and increased F ST . Conclusion These results show that the FAW population structure is dominated by the genetic differentiation between corn and rice strains. This differentiation involves divergent selection targeting at least three loci, which include a locus potentially causing reproductive isolation. Taken together, these results suggest the evolutionary scenario that host-plant speciation is a driver of incipient speciation in the fall armyworm.

Abstract The fall armyworm ( Spodoptera frugiperda (J.E. Smith)) is a highly polyphagous agricultural pest with long-distance migratory behavior threatening food security worldwide. This pest has a host range of >80 plant species, but two host strains are recognized based on their association with corn (C-strain) or rice and smaller grasses (R-strain). In this study, the population structure and genetic diversity in 55 S. frugiperda samples from Argentina, Brazil, Kenya, Puerto Rico and the United States (USA) were surveyed to further our understanding of whole genome nuclear diversity. Comparisons at the genomic level suggest panmixia in this population, other than a minor reduction in gene flow between the two overwintering populations in the continental USA that also corresponded to genetically distinct host strains. Two maternal lines were detected from analysis of mitochondrial genomes. We found members from the Eastern Hemisphere interspersed within both continental USA overwintering subpopulations, suggesting multiple individuals were likely introduced to Africa. Comparisons between laboratory-reared and field collected S. frugiperda support similar genomic diversity, validating the experimental use of laboratory strains. Our research is the largest diverse collection of United States S. frugiperda whole genome sequences characterized to date, covering eight continental states and a USA territory (Puerto Rico). The genomic resources presented provide foundational information to understand gene flow at the whole genome level among S. frugiperda populations.