ABSTRACT Music is a non-verbal human language, built on logical structures and articulated in balanced hierarchies between sounds, offering excellent opportunities to explore how the brain creates meaning for complex spatiotemporal auditory patterns. Using the high temporal resolution of magnetoencephalography in 70 participants, we investigated their unfolding brain dynamics during the recognition of previously memorized J.S. Bach’s musical patterns from prelude in C minor BWV 847 compared to novel patterns matched in terms of entropy and information content. Remarkably, the recognition of the memorized music ignited a widespread brain network comprising primary auditory cortex, superior temporal gyrus, insula, frontal operculum, cingulate gyrus, orbitofrontal cortex, basal ganglia, thalamus and hippocampus. Furthermore, measures of both brain activity and functional connectivity presented an overall increase over time, following the evolution and unfolding of the memorized musical patterns. Specifically, while the auditory cortex responded mainly to the first tones of the patterns, the activity and synchronization of higher-order brain areas such as cingulate, frontal operculum, hippocampus and orbitofrontal cortex largely increased over time, arguably representing the key whole-brain mechanisms for conscious recognition of auditory patterns as predicted by the global neuronal workspace hypothesis. In conclusion, our study described the fine-grained whole-brain activity and functional connectivity dynamics responsible for processing and recognition of previously memorized music. Further, the study highlights how the use of musical patterns in combination with a wide array of analytical tools and neuroscientific measures spanning from decoding to fast neural phase synchronization can shed new light on meaningful, complex cognitive processes.

ABSTRACT Pattern recognition is a major scientific topic. Strikingly, while machine learning algorithms are constantly refined, the human brain emerges as an ancestral biological example of such complex procedure. However, how it transforms sequences of single objects into meaningful temporal patterns remains elusive. Using magnetoencephalography (MEG) and magnetic resonance imaging (MRI), we discovered and mathematically modelled an inedited dual simultaneous processing responsible for pattern recognition in the brain. Indeed, while the objects of the temporal pattern were independently elaborated by a local, rapid brain processing, their combination into a meaningful superordinate pattern depended on a concurrent global, slower processing involving a widespread network of sequentially active brain areas. Expanding the established knowledge of neural information flow from low- to high-order brain areas, we revealed a novel brain mechanism based on simultaneous activity in different frequency bands within the same brain regions, highlighting its crucial role underlying complex cognitive functions.

Abstract Through long-term training, music experts acquire complex and specialized sensorimotor skills, which are paralleled by continuous neuro-anatomical and -functional adaptations. The underlying neuroplasticity mechanisms have been extensively explored in decades of research in music, cognitive, and translational neuroscience. However, the absence of a comprehensive review and quantitative meta-analysis prevents the plethora of variegated findings to ultimately converge into a unified picture of the neuroanatomy of musical expertise. Here, we performed a comprehensive neuroimaging meta-analysis of publications investigating neuro-anatomical and -functional differences between musicians (M) and non-musicians (NM). Eighty-four studies were included in the qualitative synthesis. From these, 58 publications were included in coordinate-based meta-analyses using the anatomic/activation likelihood estimation (ALE) method. This comprehensive approach delivers a coherent cortico-subcortical network encompassing sensorimotor and limbic regions bilaterally. Particularly, M exhibited higher volume/activity in auditory, sensorimotor, interoceptive, and limbic brain areas and lower volume/activity in parietal areas as opposed to NM. Notably, we reveal topographical (dis-)similarities between the identified functional and anatomical networks and characterize their link to various cognitive functions by means of meta-analytic connectivity modelling. Overall, we effectively synthesized decades of research in the field and provide a consistent and controversies-free picture of the neuroanatomy of musical expertise.

Abstract Differently from visual recognition, auditory recognition is a process relying on the organization of single elements that evolve in time. Here, we aimed to discover the spatiotemporal dynamics of this cognitive function by adopting a novel strategy for varying the complexity of musical sequences. We selected traditional tonal musical sequences and altered the distance between pitches to obtain matched atonal sequences. We then recorded the brain activity of 71 participants using magnetoencephalography (MEG) while they listened to and later recognized auditory sequences constructed according to simple (tonal) or complex (atonal) conventions. Results reveal qualitative changes in neural activity dependent on stimulus complexity: recognition of tonal sequences engaged hippocampal and cingulate areas, whereas recognition of atonal sequences mainly activated the auditory processing network. Our findings highlight the involvement of a cortico-subcortical brain network for auditory recognition and support the idea that stimulus complexity qualitatively alters the neural pathways of recognition memory.

Abstract Memory is a complex cognitive process comprised by several subsystems, namely short- and long-term memory and working memory (WM). Previous research has shown that adequate interaction between subsystems is crucial for successful memory processes such as encoding, storage and manipulation of information. However, few studies have investigated the relationship between different subsystems at the behavioral and neural levels. Thus, here we assessed the relationship between individual WM abilities and brain activity underlying the recognition of previously memorized auditory sequences. First, recognition of previously memorized versus novel auditory sequences was associated with a widespread network of brain areas comprising the cingulate gyrus, hippocampus, insula, inferior temporal cortex, frontal operculum, and orbitofrontal cortex. Second, we observed positive correlations between brain activity underlying auditory sequence recognition and WM. We showed a sustained positive correlation in the medial cingulate gyrus, a brain area which was widely involved in the auditory sequence recognition. Remarkably, we also observed positive correlations in the inferior temporal, temporal-fusiform, and postcentral gyri, brain areas which were not strongly associated to auditory sequence recognition. In conclusion, we discovered positive correlations between WM abilities and brain activity underlying long-term recognition of auditory sequences, providing new evidence on the relationship between memory subsystems. Furthermore, we showed that high WM performers recruited a larger brain network including areas associated to visual processing (i.e., inferior temporal, temporal-fusiform and postcentral gyri) for successful auditory memory recognition. Significance statement Memory is a complex cognitive process dependent on the successful interaction between its multiple subsystems. Here, we assessed the relationship between individual WM abilities and brain activity underlying the recognition of previously memorized auditory sequences. We observed positive correlations between brain activity underlying auditory sequence recognition and WM, especially in the medial cingulate gyrus, inferior temporal, temporal-fusiform and postcentral gyri. In this study, we provided new evidence on the relationship between two memory subsystems: WM and long-term auditory recognition. Moreover, we showed that, to successfully complete memory recognition tasks, high WM performers recruited a larger brain network which comprised brain areas mainly associated to visual processing, such as inferior temporal, temporal-fusiform and postcentral gyri.

Abstract Our brain is constantly extracting, predicting, and recognising key spatiotemporal features of the physical world in order to survive. While neural processing of visuospatial patterns has been extensively studied, the hierarchical brain mechanisms underlying conscious recognition of auditory sequences and the associated prediction errors remain elusive. Using magnetoencephalography (MEG), we studied the brain functioning of 83 participants during recognition of previously memorised musical sequences and systematic variations. The results showed feedforward connections originating from auditory cortices, and extending to the hippocampus, anterior cingulate gyrus, and medial cingulate gyrus. Simultaneously, we observed backward connections operating in the opposite direction. Throughout the sequences, the hippocampus and cingulate gyrus maintained the same hierarchical level, except for the final tone, where the cingulate gyrus assumed the top position within the hierarchy. The evoked responses of memorised sequences and variations engaged the same hierarchical brain network but systematically differed in terms of temporal dynamics, strength, and polarity. Furthermore, induced-response analysis showed that alpha and beta power was stronger for the variations, while gamma power was enhanced for the memorised sequences. This study expands on the predictive coding theory by providing quantitative evidence of hierarchical brain mechanisms during conscious memory and predictive processing of auditory sequences.

Abstract Cognitive aging is characterized by a gradual decline in cognitive functioning. One of the most worrying deficits for older adults is a decreased capacity to memorize and remember new information. In this study, we assessed auditory short-term memory (STM), long-term memory (LTM), and working memory (WM) abilities of young and older adults using musical and numerical tasks. Additionally, we measured musical training and tested whether this capacity influences memory performance. Regarding STM, young adults scored higher than older adults when making same/different judgements of rhythmic sequences, but their performance was alike for melodic sequences. Higher levels of musical training were associated with enhanced STM capacity for melodic sequences. In relation to LTM, young adults outperformed older adults in identifying new musical sequences. Moreover, younger and older individuals with high musical training outperformed those with low musical training. No group differences were found in the recognition of previously memorized musical sequences. Finally, we found no group differences in WM capacity, although there was a non-significant tendency for young adults to outperform older adults. Overall, we found that aging differently affects several types of auditory memory and that, for certain musical memory tasks, a higher level of musical training provides significant advantages.

ABSTRACT Information encoding has received a wide neuroscientific attention, but the underlying rapid spatiotemporal brain dynamics remain largely unknown. Here, we investigated the rapid brain mechanisms for encoding and prediction of sounds forming a complex temporal sequence. Specifically, we used magnetoencephalography (MEG) to record the brain activity of 68 participants while they listened to a highly structured musical prelude. Advanced analysis of the phase synchronisation and graph theoretical measures showed the rapid transition of brain activity from primary auditory cortex to higher order association areas including insula and superior temporal pole within a whole-brain network, occurring during the first 220 ms of the encoding process. We discovered individual differences, revealing the rapid unfolding of brain network dynamics responsible for the processing of the current sounds and the prediction of the forthcoming events of the sequence. This provides a first glimpse of the general mechanisms underlying pattern encoding in the human brain.

Abstract Recognition is the ability to correctly identify previously learned information. It is an important part of declarative episodic memory and a vital cognitive function, which declines with ageing. Several studies investigated recognition of visual elements, complex images, spatial patterns, and musical melodies, focusing especially on automatic and long-term recognition. Here, we studied the impact of ageing on the event-related potentials using electroencephalography (EEG) associated with short-term recognition of auditory sequences. To this end, we recruited 54 participants, which were divided into two groups: (i) 29 young adults (20-30 years old), (ii) 25 older adults (60-80 years old). We presented two sequences with an interval of a few seconds. Participants were asked to state how similar the second sequence was with regards to the first one. The neural results indicated a stronger negative, widespread activity associated with the recognition of the same sequence compared to the sequences that were transposed or completely different. This difference was widely distributed across the EEG sensors and involved especially temporo-parietal areas of the scalp. Notably, we reported largely reduced neural responses for the older versus young adults, even when no behavioral differences were observed. In conclusion, our study suggests that the combination of auditory sequences, music, and fast-scale neurophysiology may represent a privileged solution to better understand short-term memory and the cognitive decline associated with ageing.

Abstract A remarkable feature of the human brain is its ability to integrate information from the environment with internally generated content. The integration of top-down and bottom-up processes during complex multi-modal human activities, however, is yet to be fully understood. Music provides an excellent model for understanding this since music listening leads to the urge to move, and music making entails both playing and listening at the same time (i.e. audio-motor coupling). Here, we conducted activation likelihood estimation (ALE) meta-analyses of 130 neuroimaging studies of music perception, production and imagery, with 2660 foci, 139 experiments, and 2516 participants. We found that music perception and production rely on auditory cortices and sensorimotor cortices, while music imagery recruits distinct parietal regions. This indicates that the brain requires different structures to process similar information which is made available either by an interaction with the environment (i.e. bottom-up) or by internally generated content (i.e. top-down).