ABSTRACT Music is a non-verbal human language, built on logical structures and articulated in balanced hierarchies between sounds, offering excellent opportunities to explore how the brain creates meaning for complex spatiotemporal auditory patterns. Using the high temporal resolution of magnetoencephalography in 70 participants, we investigated their unfolding brain dynamics during the recognition of previously memorized J.S. Bach’s musical patterns from prelude in C minor BWV 847 compared to novel patterns matched in terms of entropy and information content. Remarkably, the recognition of the memorized music ignited a widespread brain network comprising primary auditory cortex, superior temporal gyrus, insula, frontal operculum, cingulate gyrus, orbitofrontal cortex, basal ganglia, thalamus and hippocampus. Furthermore, measures of both brain activity and functional connectivity presented an overall increase over time, following the evolution and unfolding of the memorized musical patterns. Specifically, while the auditory cortex responded mainly to the first tones of the patterns, the activity and synchronization of higher-order brain areas such as cingulate, frontal operculum, hippocampus and orbitofrontal cortex largely increased over time, arguably representing the key whole-brain mechanisms for conscious recognition of auditory patterns as predicted by the global neuronal workspace hypothesis. In conclusion, our study described the fine-grained whole-brain activity and functional connectivity dynamics responsible for processing and recognition of previously memorized music. Further, the study highlights how the use of musical patterns in combination with a wide array of analytical tools and neuroscientific measures spanning from decoding to fast neural phase synchronization can shed new light on meaningful, complex cognitive processes.

ABSTRACT Pattern recognition is a major scientific topic. Strikingly, while machine learning algorithms are constantly refined, the human brain emerges as an ancestral biological example of such complex procedure. However, how it transforms sequences of single objects into meaningful temporal patterns remains elusive. Using magnetoencephalography (MEG) and magnetic resonance imaging (MRI), we discovered and mathematically modelled an inedited dual simultaneous processing responsible for pattern recognition in the brain. Indeed, while the objects of the temporal pattern were independently elaborated by a local, rapid brain processing, their combination into a meaningful superordinate pattern depended on a concurrent global, slower processing involving a widespread network of sequentially active brain areas. Expanding the established knowledge of neural information flow from low- to high-order brain areas, we revealed a novel brain mechanism based on simultaneous activity in different frequency bands within the same brain regions, highlighting its crucial role underlying complex cognitive functions.

Abstract Differently from visual recognition, auditory recognition is a process relying on the organization of single elements that evolve in time. Here, we aimed to discover the spatiotemporal dynamics of this cognitive function by adopting a novel strategy for varying the complexity of musical sequences. We selected traditional tonal musical sequences and altered the distance between pitches to obtain matched atonal sequences. We then recorded the brain activity of 71 participants using magnetoencephalography (MEG) while they listened to and later recognized auditory sequences constructed according to simple (tonal) or complex (atonal) conventions. Results reveal qualitative changes in neural activity dependent on stimulus complexity: recognition of tonal sequences engaged hippocampal and cingulate areas, whereas recognition of atonal sequences mainly activated the auditory processing network. Our findings highlight the involvement of a cortico-subcortical brain network for auditory recognition and support the idea that stimulus complexity qualitatively alters the neural pathways of recognition memory.

Abstract In typical listeners, the perceptual salience of a surprising auditory event depends on the uncertainty of its context. For example, in melodies, pitch deviants are more easily detected and generate larger neural responses when the context is highly predictable than when it is less so. However, it is not known whether amusic listeners with abnormal pitch processing are sensitive to the degree of uncertainty of pitch sequences and, if so, whether they are to a different extent than typical non-musician listeners. To answer this question, we manipulated the uncertainty of short melodies while participants with and without congenital amusia underwent EEG recordings in a passive listening task. Uncertainty was manipulated by presenting melodies with different levels of complexity and familiarity, under the assumption that simpler and more familiar patterns would enhance pitch predictability. We recorded mismatch negativity (MMN) responses to pitch, intensity, timbre, location, and rhythm deviants as a measure of auditory surprise. In both participant groups, we observed reduced MMN amplitudes and longer peak latencies for all sound features with increasing levels of complexity, and putative familiarity effects only for intensity deviants. No significant group-by-complexity or group-by-familiarity interactions were detected. However, in contrast to previous studies, pitch MMN responses in amusics were disrupted in high complexity and unfamiliar melodies. The present results thus indicate that amusics are sensitive to the uncertainty of melodic sequences and that preattentive auditory change detection is greatly spared in this population across sound features and levels of predictability. However, our findings also hint at pitch-specific impairments in this population when uncertainty is high, thus suggesting that pitch processing under high uncertainty conditions requires an intact frontotemporal loop.

Abstract Through long-term training, music experts acquire complex and specialized sensorimotor skills, which are paralleled by continuous neuro-anatomical and -functional adaptations. The underlying neuroplasticity mechanisms have been extensively explored in decades of research in music, cognitive, and translational neuroscience. However, the absence of a comprehensive review and quantitative meta-analysis prevents the plethora of variegated findings to ultimately converge into a unified picture of the neuroanatomy of musical expertise. Here, we performed a comprehensive neuroimaging meta-analysis of publications investigating neuro-anatomical and -functional differences between musicians (M) and non-musicians (NM). Eighty-four studies were included in the qualitative synthesis. From these, 58 publications were included in coordinate-based meta-analyses using the anatomic/activation likelihood estimation (ALE) method. This comprehensive approach delivers a coherent cortico-subcortical network encompassing sensorimotor and limbic regions bilaterally. Particularly, M exhibited higher volume/activity in auditory, sensorimotor, interoceptive, and limbic brain areas and lower volume/activity in parietal areas as opposed to NM. Notably, we reveal topographical (dis-)similarities between the identified functional and anatomical networks and characterize their link to various cognitive functions by means of meta-analytic connectivity modelling. Overall, we effectively synthesized decades of research in the field and provide a consistent and controversies-free picture of the neuroanatomy of musical expertise.

ABSTRACT Information encoding has received a wide neuroscientific attention, but the underlying rapid spatiotemporal brain dynamics remain largely unknown. Here, we investigated the rapid brain mechanisms for encoding and prediction of sounds forming a complex temporal sequence. Specifically, we used magnetoencephalography (MEG) to record the brain activity of 68 participants while they listened to a highly structured musical prelude. Advanced analysis of the phase synchronisation and graph theoretical measures showed the rapid transition of brain activity from primary auditory cortex to higher order association areas including insula and superior temporal pole within a whole-brain network, occurring during the first 220 ms of the encoding process. We discovered individual differences, revealing the rapid unfolding of brain network dynamics responsible for the processing of the current sounds and the prediction of the forthcoming events of the sequence. This provides a first glimpse of the general mechanisms underlying pattern encoding in the human brain.

Abstract Cognitive aging is characterized by a gradual decline in cognitive functioning. One of the most worrying deficits for older adults is a decreased capacity to memorize and remember new information. In this study, we assessed auditory short-term memory (STM), long-term memory (LTM), and working memory (WM) abilities of young and older adults using musical and numerical tasks. Additionally, we measured musical training and tested whether this capacity influences memory performance. Regarding STM, young adults scored higher than older adults when making same/different judgements of rhythmic sequences, but their performance was alike for melodic sequences. Higher levels of musical training were associated with enhanced STM capacity for melodic sequences. In relation to LTM, young adults outperformed older adults in identifying new musical sequences. Moreover, younger and older individuals with high musical training outperformed those with low musical training. No group differences were found in the recognition of previously memorized musical sequences. Finally, we found no group differences in WM capacity, although there was a non-significant tendency for young adults to outperform older adults. Overall, we found that aging differently affects several types of auditory memory and that, for certain musical memory tasks, a higher level of musical training provides significant advantages.

ABSTRACT Evaluative beauty judgments are very common, but in spite of this commonality, are rarely studied in cognitive neuroscience. Here we investigated the neural and musical attributes of musical beauty using a naturalistic free-listening paradigm applied to behavioral and neuroimaging recordings and validated by experts’ judgments. In Study 1, 30 Western healthy adult participants rated continuously the perceived beauty of three musical pieces using a motion sensor. This allowed us to identify the passages in the three musical pieces that were inter-subjectively judged as beautiful or ugly. This informed the analysis for Study 2, where additional 36 participants were recorded with functional magnetic resonance imaging (fMRI) while they listened attentively to the same musical pieces as in Study 1. In Study 3, in order to identify the musicological features characterizing the passages that were consistently rated as beautiful or ugly in Study 1, we collected post-hoc questionnaires from 12 music-composition experts. Results from Study 2 evidenced focal regional activity in the orbitofrontal brain structure when listening to beautiful passages of music, irrespectively of the subjective reactions and individual listening biographies. In turn, the moments in the music that were consistently rated as ugly were associated with bilateral supratemporal activity. Effective connectivity analysis also discovered inhibition of auditory activation and neural communication with orbitofrontal cortex, especially in the right hemisphere, during listening to beautiful musical passages as opposed to intrinsic activation of auditory cortices and decreased coupling to orbitofrontal cortex during listening to ugly musical passages. Experts’ questionnaires indicated that the beautiful passages were more melodic, calm, sad, slow, tonal, traditional and simple than the ones negatively valenced. In sum, we identified a neural mechanism for inter-subjective beauty judgments of music in the supratemporal-orbitofrontal circuit, irrespectively of individual taste and listening biography. Furthermore, some invariance in objective musical attributes of beautiful and ugly passages was evidenced. Future studies might address the generalizability of the findings to non-Western listeners.

Abstract Predictive processing of sounds depends on the constant updating of priors based on exposure to posteriors, which through repeated exposure mediates learning. The result of such corrections to the model is seen in musicians, whose lifelong training results in measurable plasticity of audio-motor brain anatomy and functionality. It has been suggested that the plasticity of auditory predictive processes depends on the interaction between the environment and the individual’s genetic substrate. However, empirical evidence to this is still missing. BDNF is a critical genetic factor affecting learning and plasticity, and its widely studied functional variant Val66Met single-nucleotide polymorphism offers a unique opportunity to investigate neuroplastic functional changes occurring upon a years-long training. We hypothesised that BDNF gene variations would be driving neuroplasticity of the auditory cortex in musically trained human participants. To this goal, musicians and non-musicians were recruited and divided in Val/Val and Met carriers and their brain activity measured with magnetoencephalography (MEG) while they listened to a regular auditory sequence containing different types of prediction errors. The auditory cortex responses to prediction errors was enhanced in Val/Val carriers who underwent intensive musical training, compared to Met and non-musicians. Our results point at a role of gene-regulated neurotrophic factors in the neural adaptations of auditory processing after long-term training.

Abstract Learning induces structural changes in the brain. Especially repeated, long-term behaviors, such as extensive training of playing a musical instrument, are likely to produce characteristic features to brain structure. However, it is not clear to what extent such structural features can be extracted from magnetic resonance images of the brain. Here we show that it is possible to predict whether a person is a musician or a non-musician based on the thickness of the cerebral cortex measured at 148 brain regions en-compassing the whole cortex. Using a supervised machine-learning technique, we achieved a significant ( κ = 0.321, p < 0.001) agreement between the actual and predicted participant groups of 30 musicians and 85 non-musicians. The areas contributing to the prediction were mostly in the frontal, parietal, and occipital lobes of the left hemisphere. Our results suggest that decoding musicianship from magnetic resonance images of brain structure is feasible. Further, the distribution of the areas that were informative in the classification, which mostly, but not entirely, overlapped with earlier findings on areas relevant for musical skills, implies that decoding-based analyses of structural properties of the brain can reveal novel aspects of musical aptitude. In particular, our results highlight differences in visual areas in addition to the already more established differences located in motor networks and networks of higher-order cognitive function.