Attention to a stimulus enhances both neuronal responses and gamma frequency synchrony in visual area V4, both of which should increase the impact of attended information on downstream neurons. To determine whether gamma synchrony is common throughout the ventral stream, we recorded from neurons in the superficial and deep layers of V1, V2, and V4 in two rhesus monkeys. We found an unexpected striking difference in gamma synchrony in the superficial vs. deep layers. In all three areas, spike-field coherence in the gamma (40–60 Hz) frequency range was largely confined to the superficial layers, whereas the deep layers showed maximal coherence at low frequencies (6–16 Hz), which included the alpha range. In the superficial layers of V2 and V4, gamma synchrony was enhanced by attention, whereas in the deep layers, alpha synchrony was reduced by attention. Unlike these major differences in synchrony, attentional effects on firing rates and noise correlation did not differ substantially between the superficial and deep layers. The results suggest that synchrony plays very different roles in feedback and feedforward projections.

Examination of spatial representations in the entorhinal cortex of monkeys performing a visual memory task reveals individual neurons that emit action potentials when the monkey fixates multiple discrete locations in the visual field, and suggests that entorhinal cortex neurons encode space during visual exploration, even without locomotion. Grid cells — neurons located in the entorhinal cortex that exhibit place-modulated activity — provide the brain with the spatial information and spatial memory needed during navigation. The cells have been extensively studied in rodents, but there have been no single-unit analyses of grid cells in primates. Here, Elizabeth Buffalo and colleagues record entorhinal cortex neural activity in monkeys performing a visual memory task involving images on a computer monitor. The resulting data directly demonstrate the existence of grid cells in primates, and show that these cells are active during visuospatial exploration, even when the animal is not moving and is simply searching with its eyes. Place-modulated activity among neurons in the hippocampal formation presents a means to organize contextual information in the service of memory formation and recall1,2. One particular spatial representation, that of grid cells, has been observed in the entorhinal cortex (EC) of rats and bats3,4,5, but has yet to be described in single units in primates. Here we examined spatial representations in the EC of head-fixed monkeys performing a free-viewing visual memory task6,7. Individual neurons were identified in the primate EC that emitted action potentials when the monkey fixated multiple discrete locations in the visual field in each of many sequentially presented complex images. These firing fields possessed spatial periodicity similar to a triangular tiling with a corresponding well-defined hexagonal structure in the spatial autocorrelation. Further, these neurons showed theta-band oscillatory activity and changing spatial scale as a function of distance from the rhinal sulcus, which is consistent with previous findings in rodents4,8,9,10. These spatial representations may provide a framework to anchor the encoding of stimulus content in a complex visual scene. Together, our results provide a direct demonstration of grid cells in the primate and suggest that EC neurons encode space during visual exploration, even without locomotion.

Monkeys with lesions limited to the hippocampal region (the hippocampus proper, the dentate gyrus, and the subiculum) were impaired on two tasks of recognition memory: delayed nonmatching to sample and the visual paired-comparison task. Recognition memory was impaired in five different groups of monkeys, whether the lesions were made by an ischemic procedure, by radio frequency, or by ibotenic acid. The finding that the hippocampal region is essential for normal recognition memory performance is considered in the context of current ideas about the role of the hippocampus in declarative memory.

Abstract Inter-species comparisons are key to deriving an understanding of the behavioral and neural correlates of human cognition from animal models. We perform a detailed comparison of macaque monkey and human strategies on an analogue of the Wisconsin Card Sort Test, a widely studied and applied multi-attribute measure of cognitive function, wherein performance requires the inference of a changing rule given ambiguous feedback. We found that well-trained monkeys rapidly infer rules but are three times slower than humans. Model fits to their choices revealed hidden states akin to feature-based attention in both species, and decision processes that resembled a Win-stay lose-shift strategy with key differences. Monkeys and humans test multiple rule hypotheses over a series of rule-search trials and perform inference-like computations to exclude candidates. An attention-set based learning stage categorization revealed that perseveration, random exploration and poor sensitivity to negative feedback explain the under-performance in monkeys.

Interspecies comparisons are key to deriving an understanding of the behavioral and neural correlates of human cognition from animal models. We perform a detailed comparison of the strategies of female macaque monkeys to male and female humans on a variant of the Wisconsin Card Sorting Test (WCST), a widely studied and applied task that provides a multiattribute measure of cognitive function and depends on the frontal lobe. WCST performance requires the inference of a rule change given ambiguous feedback. We found that well-trained monkeys infer new rules three times more slowly than minimally instructed humans. Input-dependent hidden Markov model–generalized linear models were fit to their choices, revealing hidden states akin to feature-based attention in both species. Decision processes resembled a win–stay, lose–shift strategy with interspecies similarities as well as key differences. Monkeys and humans both test multiple rule hypotheses over a series of rule-search trials and perform inference-like computations to exclude candidate choice options. We quantitatively show that perseveration, random exploration, and poor sensitivity to negative feedback account for the slower task-switching performance in monkeys.

Abstract Learning-to-learn, a progressive speedup of learning while solving a series of similar problems, represents a core process of knowledge acquisition that draws attention in both neuroscience and artificial intelligence. To investigate its underlying brain mechanism, we trained a recurrent neural network model on arbitrary sensorimotor mappings known to depend on the prefrontal cortex. The network displayed an exponential time course of accelerated learning. The neural substrate of a schema emerges within a low-dimensional subspace of population activity; its reuse in new problems facilitates learning by limiting connection weight changes. Our work highlights the weight-driven modifications of the vector field, which determines the population trajectory of a recurrent network and behavior. Such plasticity is especially important for preserving and reusing the learnt schema in spite of undesirable changes of the vector field due to the transition to learning a new problem; the accumulated changes across problems account for the learning-to-learn dynamics.

As humans age, some experience cognitive impairment while others do not. When impairment does occur, it is not expressed uniformly across cognitive domains and varies in severity across individuals. Translationally relevant model systems are critical for understanding the neurobiological drivers of this variability, which is essential to uncovering the mechanisms underlying the brain's susceptibility to the effects of aging. As such, non-human primates are particularly important due to shared behavioral, neuroanatomical, and age-related neuropathological features with humans. For many decades, macaque monkeys have served as the primary non-human primate model for studying the neurobiology of cognitive aging. More recently, the common marmoset has emerged as an advantageous model for this work due to its short lifespan that facilitates longitudinal studies. Despite their growing popularity as a model, whether marmosets exhibit patterns of age-related cognitive impairment comparable to those observed in macaques and humans remains unexplored. To address this major limitation for the development and evaluation of the marmoset as a model of cognitive aging, we directly compared working memory ability as a function of age in macaques and marmosets on the identical working memory task. Our results demonstrate that marmosets and macaques exhibit remarkably similar age-related working memory deficits, highlighting the value of the marmoset as a model for cognitive aging research within the neuroscience community.

Many physical processes display complex high-dimensional time-varying behavior, from global weather patterns to brain activity. An outstanding challenge is to express high dimensional data in terms of a dynamical model that reveals their spatiotemporal structure. Dynamic Mode Decomposition is a means to achieve this goal, allowing the identification of key spatiotemporal modes through the diagonalization of a finite dimensional approximation of the Koopman operator. However, DMD methods apply best to time-translationally invariant or stationary data, while in many typical cases, dynamics vary across time and conditions. To capture this temporal evolution, we developed a method, Non-Stationary Dynamic Mode Decomposition (NS-DMD), that generalizes DMD by fitting global modulations of drifting spatiotemporal modes. This method accurately predicts the temporal evolution of modes in simulations and recovers previously known results from simpler methods. To demonstrate its properties, the method is applied to multi-channel recordings from an awake behaving non-human primate performing a cognitive task.

Episodic memory is believed to be intimately related to our experience of the passage of time. Indeed, neurons in the hippocampus and other brain regions critical to episodic memory code for the passage of time at a range of time scales. The origin of this temporal signal, however, remains unclear. Here, we examined temporal responses in the entorhinal cortex of macaque monkeys as they viewed complex images. Many neurons in the entorhinal cortex were responsive to image onset, showing large deviations from baseline firing shortly after image onset but relaxing back to baseline at different rates. This range of relaxation rates allowed for the time since image onset to be decoded on the scale of seconds. Further, the ensemble carried information about image content suggesting that neurons in the entorhinal cortex carry information not only about when an event took place but also the identity of that event. Taken together, these findings suggest that the primate entorhinal cortex uses a spectrum of time constants to construct a temporal record of the past in support of episodic memory.

Abstract We report the distinct contribution of multiple memory systems to retrieval of the temporal order of events. The neural dynamics related to retrieval of movie scenes revealed that recalling the temporal order of close events elevates hippocampal theta power, like that observed for recalling close spatial relationships. In contrast, recalling far events elevates beta power in the orbitofrontal cortex, reflecting recall based on the overall movie structure.