Abstract Accurate detection of offspring resulting from hybridization between individuals of distinct populations has a range of applications in conservation and population genetics. We assessed the hybrid identification efficiency of two methods (implemented in the structure and newhybrids programs) which are tailored to identifying hybrid individuals but use different approaches. Simulated first‐ and second‐generation hybrids were used to assess the performance of these two methods in detecting recent hybridization under scenarios with different levels of genetic divergence and varying numbers of loci. Despite the different approaches of the methods, the hybrid detection efficiency was generally similar and neither of the two methods outperformed the other in all scenarios assessed. Interestingly, hybrid detection efficiency was only minimally affected by whether reference population allele frequency information was included or not. In terms of genotyping effort, efficient detection of F 1 hybrid individuals requires the use of 12 or 24 loci with pairwise F ST between hybridizing parental populations of 0.21 or 0.12, respectively. While achievable, these locus numbers are nevertheless higher than the number of loci currently commonly applied in population genetic studies. The method of structure seemed to be less sensitive to the proportion of hybrids included in the sample, while newhybrids seemed to perform slightly better when individuals from both backcross and F 1 hybrid classes were present in the sample. However, separating backcrosses from purebred parental individuals requires a considerable genotyping effort (at least 48 loci), even when divergence between parental populations is high.

Age at maturity in Atlantic salmon (Salmo salar) is governed to a substantial extent by a locus showing dominance reversal, providing a resolution for sexual conflict in this trait, for which selection favours different ages in the two sexes. Craig Primmer and colleagues use genome-wide association studies for age at maturity in Atlantic salmon to show that a single gene, VGLL3, strongly influences the variation in age at maturity, and therefore body size—a key trait in an important fished species. They find that the VGLL3 locus is an example of sex-dependent dominance, promoting earlier and later maturation in males and females, respectively. This mechanism provides a resolution for sexual conflict in this trait, for which selection favours different reproductive ages in the two sexes. Females benefit from being large (5–15 kg), and stay longer at sea feeding by maturing later, while males can have high fitness maturing at smaller sizes (1–3 kg). This discovery will have a substantial impact on population management of Atlantic salmon, where a decrease in the frequency of late maturation has been observed in many populations. Males and females share many traits that have a common genetic basis; however, selection on these traits often differs between the sexes, leading to sexual conflict1,2. Under such sexual antagonism, theory predicts the evolution of genetic architectures that resolve this sexual conflict2,3,4,5. Yet, despite intense theoretical and empirical interest, the specific loci underlying sexually antagonistic phenotypes have rarely been identified, limiting our understanding of how sexual conflict impacts genome evolution3,6 and the maintenance of genetic diversity6,7. Here we identify a large effect locus controlling age at maturity in Atlantic salmon (Salmo salar), an important fitness trait in which selection favours earlier maturation in males than females8, and show it is a clear example of sex-dependent dominance that reduces intralocus sexual conflict and maintains adaptive variation in wild populations. Using high-density single nucleotide polymorphism data across 57 wild populations and whole genome re-sequencing, we find that the vestigial-like family member 3 gene (VGLL3) exhibits sex-dependent dominance in salmon, promoting earlier and later maturation in males and females, respectively. VGLL3, an adiposity regulator associated with size and age at maturity in humans, explained 39% of phenotypic variation, an unexpectedly large proportion for what is usually considered a highly polygenic trait. Such large effects are predicted under balancing selection from either sexually antagonistic or spatially varying selection9,10. Our results provide the first empirical example of dominance reversal allowing greater optimization of phenotypes within each sex, contributing to the resolution of sexual conflict in a major and widespread evolutionary trade-off between age and size at maturity. They also provide key empirical evidence for how variation in reproductive strategies can be maintained over large geographical scales. We anticipate these findings will have a substantial impact on population management in a range of harvested species where trends towards earlier maturation have been observed.

•There are few examples of genomic data being used in conservation biology. •Many uncertainties accompany genomic analyses and interpretations. •We discuss how best to deal with these uncertainties in a conservation setting. •We outline why uptake has been difficult for practitioners and offer a solution. The global loss of biodiversity continues at an alarming rate. Genomic approaches have been suggested as a promising tool for conservation practice as scaling up to genome-wide data can improve traditional conservation genetic inferences and provide qualitatively novel insights. However, the generation of genomic data and subsequent analyses and interpretations remain challenging and largely confined to academic research in ecology and evolution. This generates a gap between basic research and applicable solutions for conservation managers faced with multifaceted problems. Before the real-world conservation potential of genomic research can be realized, we suggest that current infrastructures need to be modified, methods must mature, analytical pipelines need to be developed, and successful case studies must be disseminated to practitioners. The global loss of biodiversity continues at an alarming rate. Genomic approaches have been suggested as a promising tool for conservation practice as scaling up to genome-wide data can improve traditional conservation genetic inferences and provide qualitatively novel insights. However, the generation of genomic data and subsequent analyses and interpretations remain challenging and largely confined to academic research in ecology and evolution. This generates a gap between basic research and applicable solutions for conservation managers faced with multifaceted problems. Before the real-world conservation potential of genomic research can be realized, we suggest that current infrastructures need to be modified, methods must mature, analytical pipelines need to be developed, and successful case studies must be disseminated to practitioners. a region of the genome under selection that encodes a phenotype (or is closely linked to a causative locus) with fitness consequences in a particular environment. the process of delineating and assigning function to genetic sequences. the loss of genetic diversity at neutrally evolving sites that are linked to sites under purifying selection. genes putatively underlying variation in a certain phenotype. a retrospective population genetics framework that traces genetic variants of a locus to the most recent common ancestor. Used to infer demographic parameters of population histories. uses genetic markers to help conserve biodiversity and manage species and populations. Traditional genetic markers include allozymes, microsatellites, and targeted gene sequences. uses genome-wide information to help conserve biodiversity and manage species and populations. Genomic data is derived from high-throughput sequencing technology. Relevant examples are whole genome resequencing and targeted approaches like exome sequencing, GBS, SNP genotyping, and transcriptome sequencing. a population genetics convention describing the number of breeding individuals in an ideal population that would lose genetic variation at the same rate as the observed population. DNA found in environmental samples (e.g., water, soil) that can be used in genetic or genomic analysis. This contrasts with traditional approaches that target a specific organism or tissue. the loss of genetic variants due to random sampling from one generation to the next. the process of ordering and orienting sequencing into a contiguous consensus sequence of the genome. the sequencing of a repeatable subset of the genome seeded by restriction enzyme recognition sites. Restriction site-associated DNA sequencing (RAD-seq) is another commonly used term. particular combinations of alleles at collinear positions along a stretch of DNA. the increase of genomic segments in identity by descent due to mating between closely related individuals. Results in an increase in homozygosity, potentially revealing detrimental recessive alleles with negative fitness consequences. the non-random association of alleles at two or more loci. homologous DNA sequence descended from a shared common ancestor. a region of the genome that, based on user-defined criteria (often extreme population differentiation), deviates from the rest of the entire genome. the process of genetic exchange between homologous chromosomes, often resulting in a new combination of alleles. the set of all RNA molecules transcribed from a DNA template.

Abstract As a case study for single‐nucleotide polymorphism (SNP) identification in species for which little or no sequence information is available, we investigated several approaches to identifying SNPs in two passerine bird species: pied and collared flycatchers ( Ficedula hypoleuca and F. albicollis ). All approaches were successful in identifying sequence polymorphism and over 50 candidate SNPs per species were identified from ≈ 9.1 kb of sequence. In addition, 17 sites were identified in which the frequency of alternative bases differed by > 50% between species (termed interspecific SNPs). Interestingly, polymorphism of microsatellite/intron loci in the source species appeared to be a positive predictor of nucleotide diversity in homologous flycatcher sequences. The overall nucleotide diversity of flycatchers was 2.3–2.7 × 10 −3 , which is ≈ 3–6 times higher than observed in recent studies of human SNPs. Higher nucleotide diversity in the avian genome could be due to the relatively older age of flycatcher populations, compared with humans, and/or a higher long‐term effective population size.

ABSTRACT Efforts to understand the genetic underpinnings of phenotypic variation are becoming more and more frequent in molecular ecology. Such efforts often lead to the identification of candidate regions showing signals of association and/or selection. These regions may contain multiple genes and therefore validation of which genes are actually responsible for the signal is required. In Atlantic salmon ( Salmo salar ), a large-effect locus for maturation timing, an ecologically important trait, occurs in a genomic region including two genes, vgll3 and akap11 , but data for clearly determining which of the genes (or both) contribute to the association have been lacking. Here, we take advantage of natural recombination events detected between the two candidate genes in a salmon broodstock to reduce linkage disequilibrium at the locus, and thus enabling delineation of the influence of variation at these two genes on maturation timing. By rearing 5895 males to maturation age, of which 81% had recombinant vgll3 / akap11 allelic combinations, we found that vgll3 SNP variation was strongly associated with maturation timing, whereas there was little or no association between akap11 SNP variation and maturation timing. These findings provide strong evidence supporting vgll3 as the primary candidate gene in the chromosome 25 locus for influencing maturation timing. This will help guide future research for understanding the genetic processes controlling maturation timing. This also exemplifies the utility of natural recombinants to more precisely map causal variation underlying ecologically important phenotypic diversity.

Abstract Structural variants (SVs) are a major source of genetic and phenotypic variation, but remain challenging to accurately type and are hence poorly characterized in most species. We present an approach for reliable SV discovery in non-model species using whole genome sequencing and report 15,483 high-confidence SVs in 492 Atlantic salmon ( Salmo salar L.) sampled from a broad phylogeographic distribution. These SVs recover population genetic structure with high resolution, include an active DNA transposon, widely affect functional features, and overlap more duplicated genes retained from an ancestral salmonid autotetraploidization event than expected. Changes in SV allele frequency between wild and farmed fish indicate polygenic selection on behavioural traits during domestication, targeting brain-expressed synaptic networks linked to neurological disorders in humans. This study offers novel insights into the role of SVs in genome evolution and the genetic architecture of domestication traits, along with resources supporting reliable SV discovery in non-model species.

ABSTRACT Age at maturity is a key life history trait and involves a trade-off between survival risk and reproductive investment, has close connections to fitness, and is an important factor for population structures. Temperature can have a dramatic influence on life history in ectotherms, but this influence may differ between populations. While an increasing number of studies have examined population-dependent reactions with temperature, few have investigated this in the context of maturation timing. Atlantic salmon is a highly relevant study species for improving understanding of this topic as it displays considerable variation in life-history strategies, including maturation timing. Additionally, a large amount of this variation in maturation timing has been associated with a genomic region including the strong candidate gene vgll3 , but the effect of this gene in the context of different environments and populations has not been studied. Using a large-scale common-garden experiment, we find strong effects of temperature, population, and vgll3 genotype on maturation in 2-year-old male Atlantic salmon. Observed maturation probability was 4.8 times higher in individuals reared at a mean temperature of 8.6°C compared to 6.9°C. This temperature effect was population-specific and was higher in the southern population compared to the northern population, potentially due to a higher intrinsic growth in the southern population as well as growth-temperature interaction. The early-maturation vgll3 *E associated with a significantly higher maturation probability, but there was no vgll3- interaction with temperature or population. Both body condition and body mass associated strongly with maturation; the body-condition association was stronger in fish carrying the vgll3 *E allele, and the body mass association was only present in the warm treatment. Our findings demonstrate that the relative effect of vgll3 on maturation timing is similar for two populations and two thermal environments and gives new perspectives on the relative effect of vgll3 compared to such influences. Additionally, we show that populations can vary in their response to temperature change in terms of maturation timing, and that high intrinsic growth could potentially be associated with higher thermal sensitivity for life history variation.

Abstract Insights into the genetic basis of local adaptation and drivers of population differentiation improve our understanding of evolution and the maintenance of biological diversity. Characterising adaptively important genetic variation also allows more efficient planning of conservation and management actions. We used a genome-wide SNP array to analyse the genetic population structure of a large Atlantic salmon ( Salmo salar ) population in the interconnected Tornio/Torne and Kalix River system of the Baltic Sea basin, and to identify genomic signatures of fine-scale selection within it. We identified signals of selection and genotype-environment associations (GEA) especially on chromosome (Chr) 9, including on a haploblock containing the six6 gene and other loci that have been earlier suggested to be adaptively important in salmonids. We also detected signals of selection in genome regions including other genes of ecological relevance, such as two known appetite-controlling genes in the melanocortin system ( pomca on Chr 9 and mc4r on Chr 14), and the maturation-associated gene taar13c-like (on Chr 21). Variation in these and other identified candidate genes may potentially reflect differential selective pressures experienced by salmon from different parts of the large river system, regarding traits related to e.g. vision, feeding and growth, age at maturity and/or migratory timing. This indicates a need for management strategies to consider ecologically important genomic regions such as these, in order to protect adaptive genetic diversity in wild salmon populations.

Abstract Organisms utilize varying lipid resource allocation strategies as a means to survive seasonal environmental changes and life-history stage transitions. In Atlantic salmon, a certain lipid threshold is needed to initiate sexual maturation. Because of this, an individual’s maturation schedule may be affected by changes in temperature and food availability across the seasons that create natural fluctuations of lipid reserves. Recent studies have found a genome region, including the gene vgll3, that explains a large proportion of variation for size and age at maturity . Vgll3 encodes a transcription co-factor that acts as an inhibitor of adipogenesis in mice and also affects condition factor and other phenotypes in juvenile salmon. However, even with many studies investigating varying temperature effects, there is a lack of temporal studies examining the effects of seasonality on such phenotypes, nor have the effects of vgll3 genotype on condition factor and maturation in different temperatures at different life stages. Here, we investigate the influence of different larval and juvenile incubation temperatures, vgll3 genotype and their interactions on juvenile salmon phenotypes including body condition, and sexual maturation rate. We reared Atlantic salmon for 2 years in varying temperatures with an average 1.76 °C difference between warm and cold treatments in four different larval-juvenile phase treatment groups (Warm-Warm, Warm-Cold, Cold-Warm, and Cold-Cold) until the first occurrence of maturation in males. We found no effect of larval temperature on the measured phenotypes or maturation rate, suggesting the occurrence of growth compensation over the course of the experiment. Agreeing with previous studies, an increased maturation rate was observed in individuals of the warm juvenile temperature treatment. In addition, we observed differences in condition factor associated with vgll3 genotype, whereby vgll3*EE individuals (the genotype associated with early maturation) had a less variable condition factor across the seasons compared to the vgll3*LL (associated with late maturation) individuals. This result suggests a vgll3 influence on resource acquisition and allocation strategies, possibly linked with the early maturation process, with individuals carrying the early maturation vgll3 genotype having a higher early maturation rate and a higher condition factor in the spring.

Abstract Understanding the genetic basis of repeated evolution of the same phenotype across taxa is a fundamental aim in evolutionary biology and has applications to conservation and management. However, the extent to which interspecific life-history trait polymorphisms share evolutionary pathways remains under-explored. We address this gap by studying the genetic basis of a key life-history trait, age at maturity, in four species of Pacific salmon (genus Oncorhynchus ) that exhibit intra- and interspecific variation in this trait – Chinook Salmon, Coho Salmon, Sockeye Salmon, and Steelhead Trout. We tested for associations in all four species between age at maturity and two genome regions, six6 and vgll3 , that are strongly associated with the same trait in Atlantic Salmon ( Salmo salar ). We also conducted a genome-wide association analysis in Steelhead to assess whether additional regions were associated with this trait. We found the genetic basis of age at maturity to be heterogeneous across salmonid species. Significant associations between six6 and age at maturity were observed in two of the four species, Sockeye and Steelhead, with the association in Steelhead being particularly strong in both sexes ( p = 4.46×10 −9 after adjusting for genomic inflation). However, no significant associations were detected between age at maturity and the vgll3 genome region in any of the species, despite its strong association with the same trait in Atlantic Salmon. We discuss possible explanations for the heterogeneous nature of the genetic architecture of this key life-history trait, as well as the implications of our findings for conservation and management.