At harvest, sunflower (Helianthus annuus L.) seeds are dormant and unable to germinate at temperatures below 15 degrees C. Seed storage in the dry state, known as after-ripening, is associated with an alleviation of embryonic dormancy allowing subsequent germination at suboptimal temperatures. To identify the process by which dormancy is broken during after-ripening, we focused on the role of reactive oxygen species (ROS) in this phenomenon. After-ripening entailed a progressive accumulation of ROS, namely superoxide anions and hydrogen peroxide, in cells of embryonic axes. This accumulation, which was investigated at the cellular level by electron microscopy, occurred concomitantly with lipid peroxidation and oxidation (carbonylation) of specific embryo proteins. Incubation of dormant seeds for 3 h in the presence of hydrogen cyanide (a compound that breaks dormancy) or methylviologen (a ROS-generating compound) also released dormancy and caused the oxidation of a specific set of embryo proteins. From these observations, we propose a novel mechanism for seed dormancy alleviation. This mechanism involves ROS production and targeted changes in protein carbonylation patterns.

Abstract Grasses are among the most resilient plants and some can survive prolonged desiccation in semi-arid regions with seasonal rainfall. This vegetative desiccation tolerance has arisen independently multiple times within the grass family, but the genetic elements that differentiate desiccation tolerant and sensitive grasses are largely unknown. Here we leveraged comparative genomic approaches with the resurrection grass Eragrostis nindensis and the closely related desiccation sensitive cereal Eragrostis tef to identify changes underlying desiccation tolerance. We extended the analyses to include the grasses maize, sorghum, rice, and the model desiccation tolerant grass Oropetium thomaeum to identify broader evolutionary conservation and divergence. We identified changes in chromatin architecture and expression dynamics related to desiccation in E. nindensis . It was previously hypothesized that transcriptional re-wiring of seed desiccation pathways confers vegetative desiccation tolerance. We demonstrate that the majority of seed dehydration related genes show similar expression patterns in leaves of desiccation tolerant and sensitive species during dehydration. However, we discovered a small set of orthologs with expression specific to leaves of desiccation tolerant species, and seeds of sensitive species. This supports a nuanced role of seed-related genes where many overlap with typical drought responses but some crucial genes are desiccation specific in resurrection plants.

Summary Vegetative desiccation tolerance, the ability to survive loss of over 90% of cellular water, is an extremely rare trait in Angiosperms. Xerophyta schlechteri survives such extreme water deficit by entering prolonged quiescence and suppressing drought-induced senescence in most of the leaf area, except the apical tip. Information on the molecular regulation of senescence in such plants is scarce and this is the first study to investigate such regulation in senescing and non-senescing tissues of the same leaf. Genome-wide RNA sequencing enabled comparison of senescent and non-senescent tissues during desiccation and early rehydration, establishment of the water content range in which senescence is initiated and identification of molecular mechanisms employed to bring about cellular death. Senescence-associated genes ( Xs SAG) specific to this species were identified and two potential regulatory sites were enriched in regions upstream to these Xs SAGs, allowing us to create a model of senescence regulation in X. schlechteri based on homology with known Arabidopsis senescence regulators. We hypothesise that desiccation-driven senescence occurs as a result of a convergence of signals around MAPK6 to trigger WRKY-mediated ethylene synthesis and Xs SAG expression, not unlike aging and stress-related senescence in Arabidopsis, but at remarkably lower water contents (<35% RWC).

ABSTRACT The field of plant science has grown dramatically in the past two decades, but global disparities and systemic inequalities persist. Here, we analyzed ~300,000 papers published over the past two decades to quantify disparities across nations, genders, and taxonomy in the plant science literature. Our analyses reveal striking geographical biases—affluent nations dominate the publishing landscape and vast areas of the globe having virtually no footprint in the literature. Authors in Northern America are cited nearly twice as many times as authors based in Sub-Saharan Africa and Latin America, despite publishing in journals with similar impact factors. Gender imbalances are similarly stark and show remarkably little improvement over time. Some of the most affluent nations have extremely male biased publication records, despite supposed improvements in gender equality. In addition, we find that most studies focus on economically important crop and model species and a wealth of biodiversity is under-represented in the literature. Taken together, our analyses reveal a problematic system of publication, with persistent imbalances that poorly captures the global wealth of scientific knowledge and biological diversity. We conclude by highlighting disparities that can be addressed immediately and offer suggestions for long-term solutions to improve equity in the plant sciences. SIGNIFICANCE STATEMENT We analyzed ~300,000 papers published over the past two decades to quantify global, gender, and taxonomic disparities in plant science. Our analyses reveal striking geographical biases that are correlated with national affluence. Gender imbalances were also evident, with far more papers led by authors with masculine names than authors with feminine names. Lastly, we identified substantial taxonomic sampling gaps. The vast majority of surveyed studies focused on major crop and model species and the remaining biodiversity accounted for only a fraction of publications. Taken together, our analyses represent an important addition to the growing conversation about diversifying and decolonizing science.

Abstract Vegetative desiccation tolerance (VDT), the ability of such tissues to survive the near complete loss of cellular water, is a rare but polyphyletic phenotype. It is a complex multifactorial trait, typified by some near universal (core) factors but with many and varied adaptations due to plant architecture, biochemistry and biotic/abiotic dynamics of particular ecological niches. The ability to enter into a quiescent biophysically stable state is what ultimately determines desiccation tolerance. Thus, understanding of the metabolomic complement of plants with VDT gives insight into the nature of survival as well as evolutionary aspects of VDT. In this study we measured the soluble carbohydrate profiles and the polar, TMS-derivatisable metabolomes of 7 phylogenetically diverse species with VDT, in contrast with 3 desiccation sensitive (DS) species, under conditions of full hydration, severe water deficit stress, and desiccated. Our study confirmed the existence of core mechanisms of VDT systems relying on either constitutively abundant trehalose, or the accumulation of raffinose family oligosaccharides and sucrose, with threshold ratios conditioned by other features of the metabolome. DS systems did not meet these ratios. Considerable chemical variations among VDT species suggest that similar stresses, e.g. photosynthetic stress, are dealt with using different chemical regimes. Furthermore, differences in timing of metabolic shifts suggest there is not a single “desiccation programme”, but that subprocesses are coordinated differently at different phases of drying. There is likely to be constraints on the composition of a viable dry state and how different adaptive strategies interact with the biophysical constraints of VDT.

Most angiosperms produce seeds that are desiccated on dispersal with the ability to retain viability in storage facilities for prolonged periods. However, some species produce desiccation sensitive seeds which rapidly lose viability in storage, precluding ex situ conservation. Current consensus is that desiccation sensitive seeds either lack or do not express mechanisms necessary for the acquisition of desiccation tolerance. We sequenced the genome of Castanospermum australe, a legume species producing desiccation sensitive seeds, and characterized its seed developmental physiology and -transcriptomes. C. australe has a low rate of evolution, likely due to its perennial life-cycle and long generation times. The genome is syntenic with itself, with several orthologs of genes from desiccation tolerant legume seeds, from gamma whole-genome duplication events being retained. Changes in gene expression during development of C. australe seeds, as compared to desiccation tolerant Medicago truncatula seeds, suggest they remain metabolically active, prepared for immediate germination. Our data indicates that the phenotype of C. australe seeds arose through few changes in specific signalling pathways, precluding or bypassing activation of mechanisms necessary for acquisition of desiccation tolerance. Such changes have been perpetuated as the habitat in which dispersal occurs is favourable for prompt germination.

ABSTRACT Desiccation tolerance evolved recurrently across diverse plant lineages to enable survival in water limited conditions. Many resurrection plants are polyploid and several groups have hypothesized that polyploidy enabled the evolution of desiccation tolerance. However, due to the vast evolutionary divergence between resurrection plant lineages, the rarity of desiccation tolerance, and the prevalence of polyploidy in plants, this hypothesis has been difficult to test. Here, we surveyed variation in morphological, reproductive, and desiccation tolerance traits across natural populations of a single species that has differing ploidies and tested for links between polyploidy and resilience. We sampled multiple populations of the resurrection grass Microchloa caffra across an environmental gradient ranging from mesic to xeric in South Africa. We describe two distinct ecotypes of M. caffra that occupy different ends of the environmental gradient and exhibit consistent differences in ploidy, morphological, reproductive, and desiccation tolerance traits in both field and common growth conditions. Interestingly, plants with more polyploid genomes were consistently more desiccation tolerant, less reproductive, and larger than plants with smaller genomes and lower ploidy. These data suggest that polyploidy enhances desiccation tolerance and that stronger selective pressures in increasingly xeric sites may play a role in maintaining and increasing desiccation tolerance.

ABSTRACT Resilience to abiotic stress is associated with a suite of functional traits related to defense and longevity. Stress tolerant plants are generally slow growing with extended leave lifespans and reduced allocation to reproduction. Resurrection plants are ideal systems to test for trade-offs associated with stress tolerance due to their extreme resiliency. While, growth defense trade-offs are well-characterized, few studies have tested for natural variation associated with tolerating the harshest environments. Here, we surveyed a suite of functional traits related to stress tolerance, leaf economics, and reproductive allocation in natural populations of the South African resurrection plant Myrothamnus flabellifolia . We selected three distinct field sites in South Africa ranging from mesic to xeric. Despite considerable environmental variation across the study area, M. flabellifolia plants were extremely and similarly stress tolerant at all sites. However, we detected notable variation in other life history and morphological traits. Plants in more mesic sites were larger, faster growing, and had more inflorescences. In contrast, plants from the most xeric sites appeared to invest more in persistence and defense, with lower growth rates and less reproductive allocation. Together, this suggests that desiccation tolerance is a binary trait in M. flabellifolia with little natural variation, but that other phenotypes are more labile. The trait syndromes exhibited by plants at the different study sites align with general expectations about growth defense tradeoffs associated with the colonization of extreme environments. We show that plants from the least stressful sites are more reproductive and faster growing, whereas plants from the most stressful sites were slower growing and less reproductive. These findings suggest that M. flabellifolia plants are finely tuned to their environment.