ABSTRACT Background Nonhuman primate models (NHP) are commonly used to advance our understanding of brain function and organization. However, to date, they have offered few insights into individual differences among NHPs. In large part, this is due to the logistical challenges of NHP research, which limit most studies to five subjects or fewer. Methods We leveraged the availability of a large-scale open NHP imaging resource to provide an initial examination of individual differences in the functional organization of the nonhuman primate brain. Specifically, we selected one awake fMRI dataset (Newcastle: n = 10) and two anesthetized fMRI data sets (Oxford: n = 19; UC-Davis: n = 19) to examine individual differences in functional connectivity characteristics across the cortex, as well as potential state dependencies. Results We noted significant individual variations of functional connectivity across the macaque cortex. Similar to the findings in human, during the awake state, the primary sensory and motor cortices showed lower variability than the high-order association regions. This variability pattern was significantly correlated with T1w/T2w map, the degree of long-distance connectivity, but not short-distance connectivity. However, the inter-individual variability under anesthesia exhibited a very distinct pattern, with lower variability in medial frontal cortex, precuneus and somatomotor regions and higher variability in the lateral ventral frontal and insular cortices. Conclusions This work has implications for our understanding of the evolutionary origins of individual variation in the human brain, as well as methodological implications that must be considered in any pursuit to study individual variation in NHP models.

Evolutionarily relevant networks have been previously described in several mammalian species using time-averaged analyses of fMRI time-series. However, fMRI network activity is highly dynamic and continually evolves over timescales of seconds. Whether the dynamic principles that govern intrinsic fMRI network fluctuations are conserved across mammalian species remains unclear. Using frame-wise clustering of fMRI time-series, we find that fMRI network dynamics in awake macaques and humans is characterized by recurrent transitions between a set of 4 dominant, neuroanatomically homologous fMRI coactivation modes (C-modes), three of which are also plausibly represented in the rodent brain. Importantly, in all species the identified C-modes exhibit species-invariant dynamic features, including intrinsic infraslow dynamics and preferred occurrence at specific phases of global fMRI signal fluctuations. Moreover, C-modes occurrence rates in awake humans, macaques and mice reflect temporal trajectories of least energy and predicts ranking of corresponding functional connectivity gradients. Our results reveal a set of species-invariant principles underlying the dynamic organization of fMRI networks in mammalian species, and offer novel opportunities to relate fMRI network findings across the phylogenetic tree.

Complementing longstanding traditions centered around histology, functional magnetic resonance imaging approaches are rapidly maturing in their ability to delineate brain areal organization at the macroscale. In particular, automated approaches focused on the detection of gradient-based boundaries in functional connectivity (FC) properties between cortical areas have demonstrated the ability to characterize human brain organization at the individual level and recapitulate previously established cytoarchitectonic brain areas. The use of non-human primates (NHP) provides the opportunity to overcome critical barriers in the advancement of translational research. Here, we establish the data and scanning condition requirements for achieving reproducible, stable and internally valid areal parcellations at the individual levels, which have good correspondences with previously established postmortem areas; the inclusion of data from two independent imaging sites ensures the reproducibility of our findings. We demonstrate that highly reproducible areal organizations for fingerprinting can be achieved whether subjects were scanned under anesthesia or awake (rest, naturalistic viewing), though differences between awake and anesthetized states precluded the detection of individual differences across states. Individual differences were notably more stable across differing awake states. Comparison of awake and anesthetized states suggested a more nuanced picture of changes in connectivity for higher order association areas, as well as visual and motor cortex. These results establish feasibility and data requirements for the generation of reproducible individual-specific parcellations in NHP, as well as provide insights into the impact of scan state on findings.

Accumulating evidence shows that auditory cortex (AC) of humans, and other primates, is involved in more complex cognitive processes than feature segregation only, which are shaped by experience-dependent plasticity and thus likely show substantial individual variability. However, thus far, individual variability of ACs has been considered a methodological impediment rather than a phenomenon of theoretical importance. Here, we examined the variability of ACs using intrinsic functional connectivity patterns in humans and macaques. Our results demonstrate that in humans, functional variability is 1) greater near the non-primary than primary ACs, 2) greater in ACs than comparable visual areas, and 3) greater in the left than right ACs. Remarkably similar modality differences and lateralization of variability were observed in macaques. These connectivity-based findings are consistent with a confirmatory task-based fMRI analysis. The quantitative proof of the exceptional variability of ACs has implications for understanding the evolution of advanced auditory functions in humans.

Abstract Characterization of the interwoven complexities of early cortical thickness development has been an ongoing undertaking in neuroscience research. Longitudinal studies of Non-Human Primates (NHP) offer unique advantages to categorizing the diverse patterns of cortical growth trajectories. Here, we used latent growth models to characterize the trajectories of typical cortical thickness development in Japanese macaques at each cortical surface vertex (i.e. grayordinate). Cortical thickness from 4 to 36 months showed regional specific linear and non-linear trajectories and distinct maturation timing across the cortex. Intriguingly, we revealed a “accumulation/ablation phenomenon” of cortical maturation where the most profound development changes in cortical thickness occur in the accumulation or ablation zones surrounding the focal points (i.e., a center of a delineated regions where cortical thickness is thickest or thinnest) throughout the brain. We further examined maternal diet and inflammation in the context of these typical brain trajectories and known network architecture. A well-controlled NHP model of a maternal “Western-style” diet was used alongside measures of inflammatory cytokine interleukin-6 (IL-6) in the mothers during gestation. We observed that these accumulation and ablation zones of variable change might be most susceptible to environmental effects. The maternal factors, diet and inflammation during pregnancy were distinctively associated with different aspects of offspring cortical development reflected in regions related to distinctive functional networks. Our findings characterize the versatile intricacies of typical cortical thickness development and highlight how the maternal environment plays a role in offspring cortical development.