Abstract Organisms must acquire and use environmental information to guide their behaviors. However, it is unclear whether and how information quantitatively limits behavioral performance. Here, we relate information to behavioral performance in Escherichia coli chemotaxis. First, we derive a theoretical limit for the maximum achievable gradient-climbing speed given a cell’s information acquisition rate. Next, we measure cells’ gradient-climbing speeds and the rate of information acquisition by the chemotaxis pathway. We find that E. coli make behavioral decisions with much less than the 1 bit required to determine whether they are swimming up-gradient. However, they use this information efficiently, performing near the theoretical limit. Thus, information can limit organisms’ performance, and sensory-motor pathways may have evolved to efficiently use information from the environment.

Abstract Populations of chemotactic bacteria can rapidly expand into new territory by consuming and chasing an attractant cue in the environment, increasing the population’s overall growth in nutrient-rich environments. Although the migrating fronts driving this expansion contain cells of multiple swimming phenotypes, the consequences of non-genetic diversity for population expansion are unknown. Here, through theory and simulations, we predict that expanding populations non-genetically adapt their phenotype composition to migrate effectively through multiple physical environments. Swimming phenotypes in the migrating front are spatially sorted by chemotactic performance, but the mapping from phenotype to performance depends on the environment. Therefore, phenotypes that perform poorly localize to the back of the group, causing them to selectively fall behind. Over cell divisions, the group composition dynamically enriches for high-performers, enhancing migration speed and overall growth. Furthermore, non-genetic inheritance controls a trade-off between large composition shifts and slow responsiveness to new environments, enabling a diverse population to out-perform a non-diverse one in varying environments. These results demonstrate that phenotypic diversity and collective behavior can synergize to produce emergent functionalities. Non-genetic inheritance may generically enable bacterial populations to transiently adapt to new situations without mutations, emphasizing that genotype-to-phenotype mappings are dynamic and context-dependent.

Chemotactic bacteria not only navigate chemical gradients, but also shape their environments by consuming and secreting attractants. Investigating how these processes influence the dynamics of bacterial populations has been challenging because of a lack of experimental methods for measuring spatial profiles of chemoattractants in real time. Here, we use a fluorescent sensor for aspartate to directly measure bacterially generated chemoattractant gradients during collective migration. Our measurements show that the standard Patlak-Keller-Segel model for collective chemotactic bacterial migration breaks down at high cell densities. To address this, we propose modifications to the model that consider the impact of cell density on bacterial chemotaxis and attractant consumption. With these changes, the model explains our experimental data across all cell densities, offering new insight into chemotactic dynamics. Our findings highlight the significance of considering cell density effects on bacterial behavior, and the potential for fluorescent metabolite sensors to shed light on the complex emergent dynamics of bacterial communities.

Abstract Collective behaviors require coordination of individuals. Thus, a population must adjust its phenotypic distribution to adapt to changing environments. How can a population regulate its phenotypic distribution? One strategy is to utilize specialized networks for gene regulation and maintaining distinct phenotypic subsets. Another involves genetic mutations, which can be augmented by stress-response pathways. Here, we studied how a migrating bacterial population regulates its phenotypic distribution to traverse across diverse environments. We generated isogenic Escherichia coli populations with varying distributions of swimming behaviors and observed their phenotype distributions during migration in liquid and porous environments. Surprisingly, we found that during collective migration, the distributions of swimming phenotypes adapt to the environment without mutations or gene regulation. Instead, adaptation is caused by the dynamic and reversible enrichment of high-performing swimming phenotypes within each environment. This adaptation mechanism is supported by a recent theoretical study, which proposed that the phenotypic composition of a migrating population results from a balance between cell growth generating diversity and collective migration eliminating the phenotypes that are unable to keep up with the migrating group. Furthermore, by examining chemoreceptor abundance distributions during migration towards different attractants, we found that this mechanism acts on multiple chemotaxis-related traits simultaneously. Our findings reveal that collective migration itself can enable cell populations with continuous, multi-dimensional phenotypes to flexibly and rapidly adapt their phenotypic composition to diverse environmental conditions. Significance statement Conventional cell adaptation mechanisms, like gene regulation and random phenotypic switching, act swiftly but are limited to a few traits, while mutation-driven adaptations unfold slowly. By quantifying phenotypic diversity during bacterial collective migration, we discovered an adaptation mechanism that rapidly and reversibly adjusts multiple traits simultaneously. By dynamically balancing the elimination of phenotypes unable to keep pace with generation of diversity through growth, this process enables populations to tune their phenotypic composition based on the environment, without the need for gene regulation or mutations. Given the prevalence of collective migration in microbes, cancers, and embryonic development, non-genetic adaptation through collective migration may be a universal mechanism for populations to navigate diverse environments, offering insights into broader applications across various fields.

Organisms must perform sensory-motor behaviors to survive. What bounds or constraints limit behavioral performance? Previously, we found that the gradient-climbing speed of a chemotaxing Escherichia coli is near a bound set by the limited information they acquire from their chemical environments. Here we ask what limits their sensory accuracy. Past theoretical analyses have shown that the stochasticity of single molecule arrivals sets a fundamental limit on the precision of chemical sensing. Although it has been argued that bacteria approach this limit, direct evidence is lacking. Here, using information theory and quantitative experiments, we find that E. coli's chemosensing is not limited by the physics of particle counting. First, we derive the physical limit on the behaviorally-relevant information that any sensor can get about a changing chemical concentration, assuming that every molecule arriving at the sensor is recorded. Then, we derive and measure how much information E. coli's signaling pathway encodes during chemotaxis. We find that E. coli encode two orders of magnitude less information than an ideal sensor limited only by shot noise in particle arrivals. These results strongly suggest that constraints other than particle arrival noise limit E. coli's sensory fidelity.

Collective behavior can spontaneously emerge when individuals follow common rules of interaction. However, the behavior of each individual will differ due to existing genetic and non-genetic variation within the population. It remains unclear how this individuality is managed to achieve collective behavior. We quantified individuality in bands of clonal Escherichia coli cells that migrate collectively along a channel by following a self-generated gradient of attractant. We discovered that despite substantial differences in individual chemotactic abilities, the cells are able to migrate as a coherent group by spontaneously sorting themselves within the moving band. This sorting mechanism ensures that differences between individual chemotactic abilities are compensated by differences in the local steepness of the traveling gradient each individual must navigate, and determines the minimum performance required to travel with the band. By resolving conflicts between individuality and collective migration, this mechanism enables populations to maintain advantageous diversity while on the move.