Abstract The transition from solitary to social life is a major phenotypic innovation, but its genetic underpinnings are largely unknown. To identify genomic changes associated with this transition, we compare the genomes of 22 spider species representing eight recent and independent origins of sociality. Hundreds of genes tend to experience shifts in selection during the repeated transition to social life. These genes are associated with several key functions, such as neurogenesis, behavior, and metabolism, and include genes that previously have been implicated in animal social behavior and human behavioral disorders. In addition, social species have elevated genome-wide rates of molecular evolution associated with relaxed selection caused by reduced effective population size. Altogether, our study provides unprecedented insights into the genomic signatures of social evolution and the specific genetic changes that repeatedly underpin the evolution of sociality. Our study also highlights the heretofore unappreciated potential of transcriptomics using ethanol-preserved specimens for comparative genomics and phylotranscriptomics.

Comparative genomics has begun to elucidate the genomic basis of social life in insects but insight into the genomic basis of spider sociality has lagged behind. To begin to characterize genomic signatures associated with the evolution of social life in spiders, we performed one of the first spider comparative genomics studies including five solitary species and two social species, representing two independent origins of sociality in the genus Stegodyphus. We found that the two social spider species had a large expansion of gene families associated with transport and metabolic processes and an elevated genome-wide rate of molecular evolution compared with the five solitary spider species. Genes that were rapidly evolving in the two social species relative to the five solitary species were enriched for transport, behavior, and immune functions, while genes that were rapidly evolving in the solitary species were enriched for energy metabolism processes. Most rapidly evolving genes in the social species S. dumicola were broadly expressed across four tissues and enriched for transport functions, but 12 rapidly evolving genes showed brain-specific expression and were enriched for social behavioral processes. Altogether, our study identifies putative genomic signatures and potential candidate genes associated with spider sociality. These results indicate that future spider comparative genomic studies, including broader sampling and additional independent origins of sociality, can further clarify the genomic causes and consequences of social life.

Comparative genomics has elucidate the molecular footprints of adaptations to extreme environments at high altitude including hyopxia, but insight into the genomic basis of saline and alkaline adaptation in highland fish has rarely been provided. The increasing of water salinization is a growing threat to Tibetan endemic fish speces. Here we performed one of the first comparative genomics studies and began to characterize genomic signature of alkaline adaptation in a Schizothoracine fish inhabiting soda lake on the Tibetan Plateau. We found that expansions of lineage-specific genes associated with ion transport and transmembrane functions, genome-wide elevated rate of molecular evolution in Schizothoracine fishes relative to other lowland teleost fish species. In addition, we found specific changes in the rate of molecular evolution between G. p. kelukehuensis and other teleost fishes for ion transport-related genes. Furthermore, we identified a set of genes associated with ion tranport and energy metabolism underwent positive selection. Using tissue-transcriptomics, we found that most REGs and PSGs in G. p. kelukehuensis were broadly expressed across three tissues and significantly enriched for ion transport functions. Finally, we identified a set of ion transport-related genes with evidences for both selection and co-expressed which contributed to alkaline tolerance in G. p. kelukehuensis. Althogether, our study identified putative genomic signature and potential candidate genes contributed to ongoing alkaline adaptation in Schizothoracine fish.

Abstract The water spider ( Argyroneta aquatica ) exhibits remarkable adaptability to thrive in aquatic environments and represents the only spider species capable of spending its entire life underwater. While its physiological and behavioral adaptations had been characterized, the genetic basis of underwater adaptation in spiders remains a fascinating topic that is poorly understood at multi-omics levels. Here, we de novo assemble a chromosome-level, high-quality genome of the water spider. A comparative analysis of spider genomes indicates that water spider has elevated genome-wide rates of molecular evolution associated with relaxed selection, which caused by reduced effective population size during the transition from territorial to underwater lifestyle. Remarkably, we found that horizontal gene transfer (HGT) emerges as a pivotal evolutionary force facilitating the underwater adaptation in water spider. We observed significant differentiation between water spiders under normal oxygenic and hypoxic conditions by utilizing comparative transcriptomics and metabolomics, and identified genes associated with hypoxia response pathways, especially hypoxia-inducible factor 1 (HIF-1) signaling pathway. Notably, we determined that genes within regulation HIF-1 pathway underwent positive selection (such as MARK1 , Glut1 , Hkdc1 , and Hsp90b1 ) or gene expansions through HGT-acquired (such as ABC and ACAD gene families), enhancing the hypoxia adaptation of the water spider. Altogether, our study provides insights into the genomic signature of adaptive evolution and specific genetic changes that underpin the transition to water life in spiders.

Abstract Tibetan Plateau imposes extremely inhospitable environment on most wildlife. Besides the harsh aquatic environment including hypoxia and chronic cold, high salinity and alkalinity is an increasing threat to Tibetan endemic fishes. Previous genome-wide studies identified key genes contributed to highland fish adaptation to hypoxia and long-term cold, while our understanding of saline and alkaline adaptation in Tibetan fish remains limited. In this study, we performed a comparative genomics analysis in a saline lake-dwelling highland fish Gymnocypris przewalskii , aimed to identify candidate genes that contributed to saline and alkaline adaptation. We found elevated genome-wide rate of molecular evolution in G. przewalskii relative to lowland teleost fish species. In addition, we found nine genes encoding biological macromolecules associated with ion transport functions underwent accelerated evolution in G. przewalskii , which broadly expressed across kidney, gill, liver, spleen, brain and muscle tissues. Moreover, we found putative evidence of ion transport under selection were interacted by co-expression in G. przewalskii adaptation to high salinity and alkalinity environment of Lake Qinghai. Taken together, our comparative genomics study identified a set of rapidly evolving ion transport genes and transcriptomic signatures in Schizothoracine fish adaptation to saline and alkaline environment on the Tibetan Plateau.

Abstract Understanding how organisms adapt to aquatic life at high altitude is fundamental in evolutionary biology. This objective has been addressed primarily related to hypoxia adaptation by recent comparative studies, whereas highland fish has also long suffered extreme alkaline environment, insight into the genomic basis of alkaline adaptation has rarely been provided. Here, we compared the genomes or transcriptomes of 15 fish species, including two alkaline tolerant highland fish species and their six alkaline intolerant relatives, three alkaline tolerant lowland fish species and four alkaline intolerant species. We found putatively consistent patterns of molecular evolution in alkaline tolerant species in a large number of shared orthologs within highland and lowland fish taxa. Remarkably, we identified consistent signatures of accelerated evolution and positive selection in a set of shared genes associated with ion transport, apoptosis, immune response and energy metabolisms in alkaline tolerant species within both highland and lowland fish taxa. This is one of the first comparative studies that began to elucidate the consistent genomic signature of alkaline adaptation shared by highland and lowland fish. This finding also highlights the adaptive molecular evolution changes that support fish adapting to extreme environments at high altitude. Significance Statement Little is known about how wild fish responds to extreme alkaline stress besides hypoxia at high altitude. Comparative genomics has begun to elucidate the genomic basis of alkaline adaptation in lowland fish, such as killifish, but insight from highland fish has lagged behind. The common role of adaptive molecular evolution during alkaline adaptation in highland and lowland fish has rarely been discussed. We address this question by comparing 15 fish omics data. We find numbers of shared orthologs exhibited consistent patterns of molecular evolution in alkaline tolerant species relative to intolerant species. We further identify remarkably consistent signatures of rapidly evolving and positive selection in a substantial shared core of genes in both highland and lowland alkaline tolerant species.

Recent genome-wide studies have begun to elucidate the genomic basis of hypoxia, long-term cold and high saline and alkaline adaptation in highland fish, and a number of key genes contributed to its highland adaptation were identified. An increasing number of studies indicated that immune genes of Tibetan endemic fish species underwent positive selection towards functional shift, while the insight into immune gene repertoire of Tibetan highland fishes from genome-wide studies has largely lagged behind. In this study, we performed one of the first comparative genomics study in particular focusing on the signatures of immune genes in a highland fish, Gymnocypris przewalskii based on immune-relevant tissue transcriptome assemblies. We identified seven putative rapidly evolving immune genes with elevated molecular evolutionary rate (dN/dS) relative to lowland fish species. Using tissue-transcriptome data, we found most of rapidly evolving immune genes were broadly expressed in head-kidney, spleen, gills and skin tissues, which significantly enriched for complement activation and inflammatory response processes. In addition, we found a set of complement activation related genes underwent accelerated evolution and showed consistently repressed expression patterns in response to parasite Ichthyophthirius multifiliis infection. Moreover, we detected a number of immune genes involved in adaptive immune system exhibited distinct signature of upregulated expression patterns after parasite infection. Taken together, this study provided putative transcriptomic signatures of rapidly evolving immune genes, and will gain the insight into Schizothoracine fish adaptation to high-altitude extreme aquatic environments including diversified pathogen challenge.