SUMMARY The brain is organized into networks at multiple resolutions, or scales, yet studies of functional network development typically focus on a single scale. Here, we derived personalized functional networks across 29 scales in a large sample of youths (n=693, ages 8-23 years) to identify multi-scale patterns of network re-organization related to neurocognitive development. We found that developmental shifts in inter-network coupling systematically adhered to and strengthened a functional hierarchy of cortical organization. Furthermore, we observed that scale-dependent effects were present in lower-order, unimodal networks, but not higher-order, transmodal networks. Finally, we found that network maturation had clear behavioral relevance: the development of coupling in unimodal and transmodal networks dissociably mediated the emergence of executive function. These results delineate maturation of multi-scale brain networks, which varies according to a functional hierarchy and impacts cognitive development.

Abstract What are the neural dynamics that drive creative thinking? Recent studies have provided much insight into the neural mechanisms of creative thought. Specifically, the interaction between the executive control, default mode, and salience brain networks has been shown to be an important marker of individual differences in creative ability. However, how these different brain systems might be recruited dynamically during the two key components of the creative process— generation and evaluation of ideas—remains far from understood. In the current study we applied state-of-the-art network neuroscience methodologies to examine the neural dynamics related to the generation and evaluation of creative and non-creative ideas using a novel within-subjects design. Participants completed two functional magnetic resonance imaging sessions, taking place a week apart. In the first imaging session, participants generated either creative (alternative uses) or non-creative (common characteristics) responses to common objects. In the second imaging session, participants evaluated their own creative and non-creative responses to the same objects. Network neuroscience methods were applied to examine and directly compare reconfiguration, integration, and recruitment of brain networks during these four conditions. We found that generating creative ideas led to significantly higher network reconfiguration than generating non-creative ideas, whereas evaluating creative and non-creative ideas led to similar levels of network integration. Furthermore, we found that these differences were attributable to different dynamic patterns of neural activity across the executive control, default mode, and salience networks. This study is the first to show within-subject differences in neural dynamics related to generating and evaluating creative and non-creative ideas.

Brain anatomy and physiology support the human ability to navigate a complex space of perceptions and actions. To maneuver across an ever-changing landscape of mental states, the brain invokes cognitive control -- a set of dynamic processes that engage and disengage different sets of brain regions to modulate attention, switch between tasks, and inhibit prepotent responses. Current theory suggests that cooperative and competitive interactions between brain areas may mediate processes of network reorganization that support transitions between dynamical states. In this study, we used a quantitative approach to identify distinct topological states of functional interactions and examine how their expression relates to cognitive control processes and behavior. In particular, we acquired fMRI BOLD signal in twenty-eight healthy subjects as they performed two cognitive control tasks -- a local-global perception switching task using Navon figures and a Stroop interference task -- each with low cognitive control demand and high cognitive control demand conditions. Based on these data, we constructed dynamic functional brain networks and used a parts-based network decomposition technique called non-negative matrix factorization to identify putative cognitive control subgraphs whose temporal expression captured key dynamical states involved in control processes. Our results demonstrate that the temporal expression of these functional subgraphs reflect cognitive demands and are associated with individual differences in task-based performance. These findings offer insight into how coordinated changes in the cooperative and competitive roles of distributed brain networks map trajectories between cognitively demanding brain states.

Human learning is a complex process in which future behavior is altered via the reorganization of brain activity and connectivity. It remains unknown whether activity and connectivity differentially reorganize during learning, and, if so, how that differential reorganization tracks stages of learning across distinct brain areas. Here, we address this gap in knowledge by measuring brain activity and functional connectivity in a longitudinal fMRI experiment in which healthy adult human participants learn the values of novel objects over the course of four days. An increasing similarity in activity or functional connectivity across subjects during learning reflects reorganization toward a common functional architecture. We assessed the presence of reorganization in activity and connectivity both during value learning and during the resting-state, allowing us to differentiate common elicited processes from intrinsic processes. We found a complex and dynamic reorganization of brain connectivity and activity--as a function of time, space, and performance--that occurs while subjects learn. Spatially localized brain activity reorganizes across the brain to a common functional architecture early in learning, and this reorganization tracks early learning performance. In contrast, spatially distributed connectivity reorganizes across the brain to a common functional architecture as training progresses, and this reorganization tracks later learning performance. Particularly good performance is associated with a sticky connectivity, that persists into the resting state. Broadly, our work uncovers distinct principles of reorganization in activity and connectivity at different phases of value learning, which inform the ongoing study of learning processes more generally.

Network science has emerged as a powerful tool through which we can study the higher- order architectural properties of the world around us. How human learners exploit this information remains an essential question. Here, we focus on the temporal constraints that govern such a process. Participants viewed a continuous sequence of images generated by three distinct walks on a modular network. Walks varied along two critical dimensions: their predictability and the density with which they sampled from communities of images. Learners exposed to walks that richly sampled from each community exhibited a sharp increase in processing time upon entry into a new community. This effect was eliminated in a highly regular walk that sampled exhaustively from images in short, successive cycles (i.e., that increasingly minimized uncertainty about the nature of upcoming stimuli). These results demonstrate that temporal organization plays an essential role in how robustly knowledge of network architecture is acquired.

The internal representation of stimuli is imperfect and subject to bias. Noise introduced at initial encoding and during maintenance degrades the precision of representation. Stimulus estimation is also biased away from recently encountered stimuli, a phenomenon known as adaptation. Within a Bayesian framework, greater biases are predicted to result from poor precision. We tested for this effect in individual difference measures. 202 subjects contributed data through an on-line experiment (https://cfn.upenn.edu/iadapt). During separate face and color blocks, subjects performed three different tasks: an immediate stimulus-match (15 trials), a 5 seconds delayed match (30 trials), and 5 seconds of adaptation followed by a delayed match (30 trials). The stimulus spaces were circular and subjects entered their responses using a color/face wheel. Bias and precision of responses were extracted by fitting a mixture of von Mises distributions to account for random guesses. Two blocks of each measure were obtained, allowing for tests of measure reliability. We found that reliable differences between individuals in precision were as great as those between tasks or materials. The adaptation manipulation induced the expected bias in responses (colors: 7.8° faces: 5.0°), and the magnitude of this bias reliably and substantially varied between subjects. Across subjects, there was a negative correlation between mean precision and bias (color: ρ = −0.26; faces: ρ = −0.13). This relationship was replicated in a new experiment with 192 subjects (color: ρ = −0.22; faces: ρ = −0.19). This result is consistent with a Bayesian observer model, in which individual differences in the precision of perceptual representation influences the magnitude of adaptation bias.

Human learning is a complex process in which future behavior is altered via the modulation of neural activity. Yet, the degree to which brain activity and functional connectivity during learning is constrained across subjects, for example by conserved anatomy and physiology or by the nature of the task, remains unknown. Here, we measured brain activity and functional connectivity in a longitudinal experiment in which healthy adult human participants learned the values of novel objects over the course of four days. We assessed the presence of constraints on activity and functional connectivity using an inter-subject correlation approach. Constraints on activity and connectivity were greater in magnitude than expected in a non-parametric permutation-based null model, particularly in primary sensory and motor systems, as well as in regions associated with the learning of value. Notably, inter-subject connectivity inactivity and connectivity displayed marked temporal variations, with inter-subject correlations in activity exceeding those in connectivity during early learning and visa versa in later learning. Finally, individual differences in performance accuracy tracked the degree to which a subject connectivity, but not activity, tracked subject-general patterns. Taken together, our results support the notion that brain activity and connectivity are constrained across subjects in early learning, with constraints on activity, but not connectivity, decreasing in later learning.

When learning about events through visual experience, one must not only identify which events are visually similar, but also retrieve those events' associates - which may be visually dissimilar - and recognize when different events have similar predictive relations. How are these demands balanced? To address this question, we taught participants the predictive structures among four events, which appeared in four different sequences, each cued by a distinct object. In each, one event ('cause') was predictably followed by another ('effect'). Sequences in the same relational category had similar predictive structure, while across categories, the effect and cause events were reversed. Using fMRI data, we measured associative coding, indicated by correlated responses between effect and cause events; perceptual coding, indicated by correlated responses to visually similar events; and relational category coding, indicated by correlated responses to objects in the same relational category. All three models characterized responses within right middle temporal gyrus (MTG), but in different ways: perceptual and associative coding diverged along the posterior to anterior axis, while relational categories emerged anteriorly in tandem with associative coding. Thus, along the posterior-anterior axis of MTG, the representation of the visual attributes of events is transformed to a representation of both specific and generalizable relational attributes.

ABSTRACT Memory retrieval does not provide a perfect recapitulation of past events, but instead an imperfect reconstruction of event-specific details and general knowledge. However, it remains unclear whether this reconstruction relies on mixtures of signals from different memory systems, including one supporting general knowledge. Here, we investigate whether the anterior temporal lobe (ATL) distorts new memories due to prior category knowledge. In this experiment (N=36), participants encoded and retrieved image-location associations. Most images’ locations were clustered according to their category, but some were in random locations. With this protocol, we previously demonstrated that randomly located images were retrieved closer to their category cluster relative to their encoded locations, suggesting an influence of category knowledge. We combined this procedure with transcranial magnetic stimulation (TMS) delivered to the left ATL before retrieval. We separately examined event-specific details (error) and category knowledge (bias) to identify distinct signals attributable to different memory systems. We found that TMS to ATL attenuated bias in location memory, but only for atypical category members. The magnitude of error was not impacted, suggesting that a memory’s fidelity can be decoupled from its distortion by category knowledge. This raises the intriguing possibility that retrieval is jointly supported by separable memory systems.

Our environment contains temporal information unfolding simultaneously at multiple timescales. How do we learn and represent these dynamic and overlapping information streams? We investigated these processes in a statistical learning paradigm with simultaneous short and long timescale contingencies. Human participants (N=96) played a game where they learned to quickly click on a target image when it appeared in one of 9 locations, in 8 different contexts. Across contexts, we manipulated the order of target locations: at a short timescale, the order of pairs of sequential locations in which the target appeared; at a longer timescale, the set of locations that appeared in the first vs. second half of the game. Participants periodically predicted the upcoming target location, and later performed similarity judgements comparing the games based on their order properties. Participants showed context dependent sensitivity to order information at both short and long timescales, with evidence of stronger learning for short timescales. We modeled the learning paradigm using a gated recurrent network trained to make immediate predictions, which demonstrated multilevel learning timecourses and patterns of sensitivity to the similarity structure of the games that mirrored human participants. The model grouped games with matching rule structure and dissociated games based on low-level order information more so than high-level order information. The work shows how humans and models can rapidly and concurrently acquire order information at different timescales.