Human Brain MappingVolume 8, Issue 4 p. 272-284 Research ArticleFree to Read High-resolution intersubject averaging and a coordinate system for the cortical surface Bruce Fischl, Bruce Fischl Nuclear Magnetic Resonance Center, Massachusetts General Hospital/Harvard Medical School, Charlestown, MassachusettsSearch for more papers by this authorMartin I. Sereno, Martin I. Sereno Department of Cognitive Science, University of California at San Diego, La Jolla, CaliforniaSearch for more papers by this authorRoger B.H. Tootell, Roger B.H. Tootell Nuclear Magnetic Resonance Center, Massachusetts General Hospital/Harvard Medical School, Charlestown, MassachusettsSearch for more papers by this authorAnders M. Dale, Corresponding Author Anders M. Dale [email protected] Nuclear Magnetic Resonance Center, Massachusetts General Hospital/Harvard Medical School, Charlestown, MassachusettsNuclear Magnetic Resonance Center, Massachusetts Gen. Hosp./Harvard Med. School, Bldg. 149, 13th St., Charlestown, MA 02129.Search for more papers by this author Bruce Fischl, Bruce Fischl Nuclear Magnetic Resonance Center, Massachusetts General Hospital/Harvard Medical School, Charlestown, MassachusettsSearch for more papers by this authorMartin I. Sereno, Martin I. Sereno Department of Cognitive Science, University of California at San Diego, La Jolla, CaliforniaSearch for more papers by this authorRoger B.H. Tootell, Roger B.H. Tootell Nuclear Magnetic Resonance Center, Massachusetts General Hospital/Harvard Medical School, Charlestown, MassachusettsSearch for more papers by this authorAnders M. Dale, Corresponding Author Anders M. Dale [email protected] Nuclear Magnetic Resonance Center, Massachusetts General Hospital/Harvard Medical School, Charlestown, MassachusettsNuclear Magnetic Resonance Center, Massachusetts Gen. Hosp./Harvard Med. School, Bldg. 149, 13th St., Charlestown, MA 02129.Search for more papers by this author First published: 30 November 1999 https://doi.org/10.1002/(SICI)1097-0193(1999)8:4<272::AID-HBM10>3.0.CO;2-4Citations: 2,103AboutPDF ToolsRequest permissionExport citationAdd to favoritesTrack citation ShareShare Give accessShare full text accessShare full-text accessPlease review our Terms and Conditions of Use and check box below to share full-text version of article.I have read and accept the Wiley Online Library Terms and Conditions of UseShareable LinkUse the link below to share a full-text version of this article with your friends and colleagues. Learn more.Copy URL Share a linkShare onEmailFacebookTwitterLinkedInRedditWechat Abstract The neurons of the human cerebral cortex are arranged in a highly folded sheet, with the majority of the cortical surface area buried in folds. Cortical maps are typically arranged with a topography oriented parallel to the cortical surface. Despite this unambiguous sheetlike geometry, the most commonly used coordinate systems for localizing cortical features are based on 3-D stereotaxic coordinates rather than on position relative to the 2-D cortical sheet. In order to address the need for a more natural surface-based coordinate system for the cortex, we have developed a means for generating an average folding pattern across a large number of individual subjects as a function on the unit sphere and of nonrigidly aligning each individual with the average. This establishes a spherical surface-based coordinate system that is adapted to the folding pattern of each individual subject, allowing for much higher localization accuracy of structural and functional features of the human brain. Hum. Brain Mapping 8:272–284, 1999. © 1999 Wiley-Liss, Inc. REFERENCES Bucker RL, Goodman J, Burock M, Rotte M, Koutstaal W, Schacter D, Rosen BR, Dale AM. 1988. Functional-anatomic correlates of object priming in humans revealed by rapid presentation event-related fMRI. Neuron 20: 285–296. Christensen GE, Miller MI, Marsh JL, Vannier MW. 1995. Automatic analysis of medical images using a deformable textbook. In: Proceedings of Computer Assisted Radiology. Berlin: Springer-Verlag. Dale AM, Sereno MI. 1993. Improved localization of cortical activity by combining EEG and MEG with MRI cortical surface reconstruction: a liner approach. J Cognitive Neurosci 5: 162–176. Dale AM, Halgren E, Lewine J, Buckner R, Paulson K, Marinkovic K, Rosen B. 1997. Spatiotemporal localization of cortical word repetition effects in a size-judgment task using combined fMRI/MEG. NeuroImage 4. Dale AM, Fischl B, Sereno MI. 1999. Cortical surface-based analysis I: segmentation and surface reconstruction. NeuroImage 9: 179–194. Medline Davatzikos E. 1997. Spatial transformation and registration of brain images using elastically deformable models. Comput Vision Image Understanding 66: 207–222. DeYoe EA, Bandettini P, Neitz J, Miller D, Winans P. 1994. Functional magnetic resonance imaging (FMRI) of the human brain. J Neurosci Meth 54: 171–187. DeYoe EA, Carman GJ, Bandettini P, Glickman S, Wieser J, Coz R, Miller D, Neitz J. 1996. Mapping striate and extrastriate visual areas in human cerebral cortex. Proc Natl Acad Sci USA 93: 2382–2386. Medline Drury HA, Van Essen DC, Joshi SC, Miller MI. 1996. Analysis and comparison of areal partitioning schemes using two-dimensional fluid deformations. NeuroImage 3. Drury HA, Van Essen DC, Snyder AZ, Shulman GL, Akbudak E, Ollinger JM, Contruro JM, Raichle M, Collins DL, Neelin P, Peters TM, Evans AC. 1994. Data in standardized Talairach space. J Comput Assist Tomography 18: 292–295. Drury HA, Van Essen DC, Corbetta M, Snyder AZ. 1998. Surface-based analyses of the human cerebral cortex. In: A Toga (ed): Brain Warping. New York: Academic Press. Corbetta M. 1997. Warping fMRI activation patterns onto the visible man atlas using fluid deformations of cortical flat maps. NeuroImage 5. Engel SA, Rumelhart DE, Wandell BA, Lee AT, Glover GHL, Chichilnisky EJ, Shadlen MN. 1994. fMRI of human visual cortex. Nature 370: 106. Medline Evans AC, Collins DL, Neelin P, MacDonald D, Kamber M, Marrett TS. 1994. Three-dimensional correlative imaging: applications in human brain mapping. In: Thatcher et al. (eds): Functional Neuroimaging. San Diego: Academic Press. p 145–162. Fischl B, Dale AM, Sereno MI, Tootell RBH, Rosen BR. 1998. A coordinate system for the cortical surface. NeuroImage 7: S740. Fischl B, Sereno MI, Dale AM. 1998. Cortical surface-based analysis II: inflation, flattening, a surface-based coordinate system. NeuroImage 9: 195–207. Gabrieli JDE, Desmond JE, Demb JB, Wagner AD, Stone MV, Vaidya CJ, Glover GH. 1996. Functional magnetic resonance imaging of semantic memory processes in the frontal lobes. Psychol Sci 7: 278–283. Halgren E, Smith ME. 1987. Cognitive evoked potentials as modulatory processes in human memory formation and retrieval. Hum Neurobiol 6: 129–139. Medline Hunton DL, Miezen FJ, Buckner RL, Mier HI, Raichle ME, Petersen SE. 1996. An assessment of functional-anatomical variability in neuroimaging studies. Hum Brain Mapp 4: 122–139. Joshi SC, Miller MI, Grenander U. 1997. On the geometry and shape of brain submanifolds: processing of MR images of the human brain. Inter J Pattern Recognition Artificial Intelligence, special issue. Miller MI, Christensen GE, Amit Y, Grenander U. 1993. A mathematical textbook of deformable neuroanatomies. Proc Natl Acad Sci USA 90: 11944–11948. Medline Mortenson ME. 1997. Geometric Modeling, 2nd ed. New York: Wiley & Sons. Raichle ME, Fiez JA, Videen TO, MacLoed A-MK, Pardo JV, Fox PT, Petersen SE. 1994. Practice-related changes in human brain functional anatomy during nonmotor learning. Cerebral Cortex 4: 8–26. Medline Rugg MD, Coles MGH. 1995. ERP studies of memory. In: Electrophysiology of Mind: Event-related Brain Potentials and Cognition. New York: Oxford University Press, pp 132–170. Schacter D, Buckner R. 1998. Priming and the brain. Neuron 20: 185–195. Medline Sereno MI, Dale AM, Reppas JB, Kwong KK, Belliveau JW, Brady TJ, Rosen BR, Tootell RBH. 1995. Borders of multiple visual areas in humans revealed by functional magnetic resonance imaging. Science 268: 889–893. Medline Sereno MI, Dale AM, Liu A, Tootell RBH. 1996. A surface-based coordinate system for a canonical cortex. NeuroImage. Squire LR, Ojemann JG, Miezin FM, Petersen SE, Videen TO, Raichle ME. 1992. Activation of the hippocampus in normal humans: a functional anatomical study of memory. Proc Natl Acad Sci 89: 1837–1841. Medline Steinmetz HG, Freund HJ. 1989. Cerebral cortical localization: application and validation of the proportional grid system in MR imaging. J Comput Assist Tomography 13: 10–19. Talairach J, Tournoux P. 1998. Co-planar Stereotaxic Atlas of the Human Brain. New York: Thieme. Talairach J, Szikla G, Tournoux P, Prosalentis A, Bordas-Ferrier M, Covello L, Iacob M, Mempel E. 1967. Atlas d'Anatomie Stereotaxique du Telencephale. Paris: Masson. Thompson PNM, Toga AW. 1996. A surface-based technique for warping 3-dimensional images of the brain. IEEE Trans Med Imaging 15: 1–16. Thompson PM, MacDonald D, Mega MS, Holmes CJ, Evans AC, Toga AW. 1996. Detection and mapping of abnormal brain structure with a probabilistic atlas of cortical surfaces. J Comput Assist Tomography 21: 567–581. Thompson PM, Woods R, Mega M, Toga A. 1999. Mathematical computational challenges in creating deformable and probabilistic atlases of the human brain. Hum Brain Mapp (in press). Tootell RBH, Kwong KK, Belliveau JW, Baker JR, Stern CS, Savoy RL, Breiter H, Born R, Benson R, Brady TJ, Rosen BR. 1993. Functional MRI (fMRI) evidence for MY/V5 and associated visual cortical areas in man. Society for Neuroscience 23rd Annual Meeting, Washington, DC. Tootell RBH, Reppas JB, Kwong KK, Malach R, Born RT, Brady TJ, Rosen BR, Belliveau W. 1995. Functional analysis of human MT and related visual cortical areas using magnetic resonance imaging. J Neurosci 15: 3215–3230. Medline Ungerleider LG. 1995. Functional brain imaging studies of cortical mechanisms for memory. Science 270: 769–775. Medline Van Essen DC, Drury HA. 1989. Structural and functional analyses of human cerebral cortex using a surface-based atlas. J Neurosci 17: 7079–7102. Van Essen DC, Drury HA, Joshi S, Miller MI. 1996. Functional and structural mapping of human cerebral cortex: solutions are in the surfaces. Proc Natl Acad Sci. Zilles K, Armstrong E, Schleicher A, Kretschmann H-J. 1988. The human pattern of gyrification in the cerebral cortex. Anat Embryology 179: 173–179. Citing Literature Volume8, Issue41999Pages 272-284 ReferencesRelatedInformation

The borders of human visual areas V1, V2, VP, V3, and V4 were precisely and noninvasively determined. Functional magnetic resonance images were recorded during phase-encoded retinal stimulation. This volume data set was then sampled with a cortical surface reconstruction, making it possible to calculate the local visual field sign (mirror image versus non-mirror image representation). This method automatically and objectively outlines area borders because adjacent areas often have the opposite field sign. Cortical magnification factor curves for striate and extrastriate cortical areas were determined, which showed that human visual areas have a greater emphasis on the center-of-gaze than their counterparts in monkeys. Retinotopically organized visual areas in humans extend anteriorly to overlap several areas previously shown to be activated by written words.

Cortical spreading depression (CSD) has been suggested to underlie migraine visual aura. However, it has been challenging to test this hypothesis in human cerebral cortex. Using high-field functional MRI with near-continuous recording during visual aura in three subjects, we observed blood oxygenation level-dependent (BOLD) signal changes that demonstrated at least eight characteristics of CSD, time-locked to percept/onset of the aura. Initially, a focal increase in BOLD signal (possibly reflecting vasodilation), developed within extrastriate cortex (area V3A). This BOLD change progressed contiguously and slowly (3.5 ± 1.1 mm/min) over occipital cortex, congruent with the retinotopy of the visual percept. Following the same retinotopic progression, the BOLD signal then diminished (possibly reflecting vasoconstriction after the initial vasodilation), as did the BOLD response to visual activation. During periods with no visual stimulation, but while the subject was experiencing scintillations, BOLD signal followed the retinotopic progression of the visual percept. These data strongly suggest that an electrophysiological event such as CSD generates the aura in human visual cortex.

Face perception is a skill crucial to primates. In both humans and macaque monkeys, functional magnetic resonance imaging (fMRI) reveals a system of cortical regions that show increased blood flow when the subject views images of faces, compared with images of objects. However, the stimulus selectivity of single neurons within these fMRI-identified regions has not been studied. We used fMRI to identify and target the largest face-selective region in two macaques for single-unit recording. Almost all (97%) of the visually responsive neurons in this region were strongly face selective, indicating that a dedicated cortical area exists to support face processing in the macaque.

Using functional magnetic resonance imaging (fMRI) and cortical unfolding techniques, we analyzed the retinotopy, motion sensitivity, and functional organization of human area V3A. These data were compared with data from additional human cortical visual areas, including V1, V2, V3/VP, V4v, and MT (V5). Human V3A has a retinotopy that is similar to that reported previously in macaque: (1) it has a distinctive, continuous map of the contralateral hemifield immediately anterior to area V3, including a unique retinotopic representation of the upper visual field in superior occipital cortex; (2) in some cases the V3A foveal representation is displaced from and superior to the confluent foveal representations of V1, V2, V3, and VP; and (3) inferred receptive fields are significantly larger in human V3A, compared with those in more posterior areas such as V1. However, in other aspects human V3A appears quite different from its macaque counterpart: human V3A is relatively motion-selective, whereas human V3 is less so. In macaque, the situation is qualitatively reversed: V3 is reported to be prominently motion-selective, whereas V3A is less so. As in human and macaque MT, the contrast sensitivity appears quite high in human areas V3 and V3A.

We used high-field (3T) functional magnetic resonance imaging (fMRI) to label cortical activity due to visual spatial attention, relative to flattened cortical maps of the retinotopy and visual areas from the same human subjects. In the main task, the visual stimulus remained constant, but covert visual spatial attention was varied in both location and load. In each of the extrastriate retinotopic areas, we found MR increases at the representations of the attended target. Similar but smaller increases were found in V1. Decreased MR levels were found in the same cortical locations when attention was directed at retinotopically different locations. In and surrounding area MT+, MR increases were lateralized but not otherwise retinotopic. At the representation of eccentricities central to that of the attended targets, prominent MR decreases occurred during spatial attention.

Selective visual attention can strongly influence perceptual processing, even for apparently low-level visual stimuli. Although it is largely accepted that attention modulates neural activity in extrastriate visual cortex, the extent to which attention operates in the first cortical stage, striate visual cortex (area V1), remains controversial. Here, functional MRI was used at high field strength (3 T) to study humans during attentionally demanding visual discriminations. Similar, robust attentional modulations were observed in both striate and extrastriate cortical areas. Functional mapping of cortical retinotopy demonstrates that attentional modulations were spatially specific, enhancing responses to attended stimuli and suppressing responses when attention was directed elsewhere. The spatial pattern of modulation reveals a complex attentional window that is consistent with object-based attention but is inconsistent with a simple attentional spotlight. These data suggest that neural processing in V1 is not governed simply by sensory stimulation, but, like extrastriate regions, V1 can be strongly and specifically influenced by attention.

How are different object categories organized by the visual system? Current evidence indicates that monkeys and humans process object categories in fundamentally different ways. Functional magnetic resonance imaging (fMRI) studies suggest that humans have a ventral temporal face area, but such evidence is lacking in macaques. Instead, face-responsive neurons in macaques seem to be scattered throughout temporal cortex, with some relative concentration in the superior temporal sulcus (STS). Here, using fMRI in alert fixating macaque monkeys and humans, we found that macaques do have discrete face-selective patches, similar in relative size and number to face patches in humans. The face patches were embedded within a large swath of object-selective cortex extending from V4 to rostral TE. This large region responded better to pictures of intact objects compared to scrambled objects, with different object categories eliciting different patterns of activity, as in the human. Overall, our results suggest that humans and macaques share a similar brain architecture for visual object processing.

Culham, Jody C., Stephan A. Brandt, Patrick Cavanagh, Nancy G. Kanwisher, Anders M. Dale, and Roger B. H. Tootell. Cortical fMRI activation produced by attentive tracking of moving targets. J. Neurophysiol. 80: 2657–2670, 1998. Attention can be used to keep track of moving items, particularly when there are multiple targets of interest that cannot all be followed with eye movements. Functional magnetic resonance imaging (fMRI) was used to investigate cortical regions involved in attentive tracking. Cortical flattening techniques facilitated within-subject comparisons of activation produced by attentive tracking, visual motion, discrete attention shifts, and eye movements. In the main task, subjects viewed a display of nine green “bouncing balls” and used attention to mentally track a subset of them while fixating. At the start of each attentive-tracking condition, several target balls (e.g., 3/9) turned red for 2 s and then reverted to green. Subjects then used attention to keep track of the previously indicated targets, which were otherwise indistinguishable from the nontargets. Attentive-tracking conditions alternated with passive viewing of the same display when no targets had been indicated. Subjects were pretested with an eye-movement monitor to ensure they could perform the task accurately while fixating. For seven subjects, functional activation was superimposed on each individual's cortically unfolded surface. Comparisons between attentive tracking and passive viewing revealed bilateral activation in parietal cortex (intraparietal sulcus, postcentral sulcus, superior parietal lobule, and precuneus), frontal cortex (frontal eye fields and precentral sulcus), and the MT complex (including motion-selective areas MT and MST). Attentional enhancement was absent in early visual areas and weak in the MT complex. However, in parietal and frontal areas, the signal change produced by the moving stimuli was more than doubled when items were tracked attentively. Comparisons between attentive tracking and attention shifting revealed essentially identical activation patterns that differed only in the magnitude of activation. This suggests that parietal cortex is involved not only in discrete shifts of attention between objects at different spatial locations but also in continuous “attentional pursuit” of moving objects. Attentive-tracking activation patterns were also similar, though not identical, to those produced by eye movements. Taken together, these results suggest that attentive tracking is mediated by a network of areas that includes parietal and frontal regions responsible for attention shifts and eye movements and the MT complex, thought to be responsible for motion perception. These results are consistent with theoretical models of attentive tracking as an attentional process that assigns spatial tags to targets and registers changes in their position, generating a high-level percept of apparent motion.