ABSTRACT Hyalomma marginatum is an invasive tick species recently established in mainland southern France. This tick is known to host a diverse range of human and animal pathogens. While information about the dynamics of these pathogens is crucial to assess disease risk and develop effective monitoring strategies, few data on the spatial dynamics of these pathogens are currently available. We collected ticks in 27 sites in the Occitanie region to characterize spatial patterns of H. marginatum -borne pathogens. Several pathogens have been detected: Theileria equi (9.2%), Theileria orientalis (0.2%), Anaplasma phagocytophilum (1.6%), Anaplasma marginale (0.8%), and Rickettsia aeschlimannii (87.3%). Interestingly, we found a spatial clustered distribution for the pathogen R. aeschlimannii between two geographically isolated areas with infection rates and bacterial loads significantly lower in Hérault/Gard departments (infection rate 78.6% in average) compared to Aude/Pyrénées-Orientales departments (infection rate 92.3% in average). At a smaller scale, R. aeschlimannii infection rates varied from one site to another, ranging from 29% to 100%. Overall, such high infection rates (87.3% on average) and the effective maternal transmission of R. aeschlimannii might suggest a role as a tick symbiont in H. marginatum . Further studies are thus needed to understand both the status and the role of R. aeschlimannii in H. marginatum ticks. IMPORTANCE Ticks are obligatory hematophagous arthropods that transmit pathogens of medical and veterinary importance. Pathogen infections cause serious health issues in humans and considerable economic loss in domestic animals. Information about the presence of pathogens in ticks and their dynamics is crucial to assess disease risk for public and animal health. Analyzing tick-borne pathogens in ticks collected in 27 sites in the Occitanie region, our results highlight clear spatial patterns in the Hyalomma marginatum -borne pathogen distribution and strengthen the postulate that it is essential to develop effective monitoring strategies and consider the spatial scale to better characterize the circulation of tick-borne pathogens.

ABSTRACT Hyalomma marginatum is an invasive tick species recently established in mainland southern France. This tick is known to host a diverse range of human and animal pathogens such as Rickettsia aeschlimannii , Theileria equi , Anaplasma phagocytophilum , Anaplasma marginale , Ehrlichia minasensis , Crimean-Congo hemorrhagic fever and West Nile virus. While information about the dynamics of these pathogens is crucial to assess disease risk and develop effective monitoring strategies, few data on the spatial dynamics of these pathogens are currently available. We thus collected ticks in 27 sites in the Occitanie region to characterize spatial patterns of H. marginatum - borne pathogens. Several pathogens have been detected: Theileria equi (9.2%), Theileria orientalis (0.2%), Anaplasma phagocytophilum (1.6%), Anaplasma marginale (0.8%) and Rickettsia aeschlimannii (87.3%). Interestingly, we found a spatial clustered distribution for the pathogen R. aeschlimannii between two geographically isolated areas with infection rates and bacterial loads significantly lower in Hérault/Gard departments (infection rate 78.6% in average) compared to Aude/Pyrénées-Orientales departments (infection rate 92.3% in average). At a smaller scale, R. aeschlimannii infection rates varied from one site to another, ranging from 29% to 100%. Overall, such high infection rates (87.3% in average) and the effective maternal transmission of R. aeschlimannii might suggest a role as a tick symbiont in H. marginatum . Moreover, currently identified as a human pathogen, such results also question about its pathogenic status in humans given the low number of human cases. Further studies are thus needed to understand both the status and the role of R. aeschlimannii in H. marginatum ticks. IMPORTANCE Ticks are obligatory hematophagous arthropods which transmit pathogens of medical and veterinary importance. Their infections cause serious health issues in humans and considerable economic loss in domestic animals. Information about the presence of pathogens in ticks and their dynamics is crucial to assess disease risk for public and animal health. Analysing tick-borne pathogens in ticks collected in 27 sites in the regions Occitanie, our results highlight clear spatial patterns in the Hyalomma marginatum -borne pathogen distribution and strengthen the postulate that it is essential to develop effective monitoring strategies and consider the spatial scale to better characterize the circulation of tick-borne pathogens.

Abstract Spatio-temporal scales have a clear influence on microbial community distribution and diversity and are thus essential to consider to identify and study the dynamics of microorganisms. The invasive tick species Hyalomma marginatum has recently become established in southern France. It carries pathogens of medical and veterinary interest including the Crimean-Congo hemorrhagic fever virus, Rickettsia aeschlimannii, Theileria equi and Anaplasma phagocytophilum among others. While the pathogenic communities of H. marginatum were identified and their spatial distribution characterised, their temporal dynamics are still unknown. We performed a monthly H. marginatum tick collection from February to September 2022 in a sentinel site in southern France in order to study their presence and temporal dynamics. On the 281 ticks analysed, we detected pathogens included R. aeschlimannii, A. phagocytophilum and T. equi with infection rates reaching 47.0%, 4.6% and 11.0% respectively. Overall, 14.6% of ticks were infected with at least Theileria or Anaplasma , with monthly fluctuations ranging from 2.9% to 28.6%. Strong temporal patterns were observed for each of the detected pathogens, particularly for R. aeschlimannii whose infection rates drastically increased at the beginning of summer, correlated with the monthly mean temperatures in the sentinel site. Based on these results, we hypothesized that R. aeschlimannii might be a secondary symbiont of H. marginatum that could play a role into stress response to temperature. The analysis of monthly and seasonal fluctuations in H. marginatum -borne pathogens allowed us to conclude that the risk of infection is present throughout H. marginatum activity period, but particularly in summer. Highlights Strong monthly fluctuations of pathogen infection rates were observed especially for Rickettsia aeschlimannii , currently identified as a human pathogen whose pathogenic status in humans and its symbiotic status in H. marginatum are both questioned. The increase in temperature is correlated with the increase in Rickettsia aeschlimannii infection rates, providing clues about its potential function as a symbiont in H. marginatum . Ticks are recurrently infected with at least one other pathogen belonging to Theileria or Anaplasma genera with monthly fluctuations ranging from 2.9% to 28.6%. The monthly dynamics of H. marginatum -borne pathogens are important to consider to assess the risk posed by this tick. Graphical abstract