Explaining altruistic cooperation is one of the greatest challenges for evolutionary biology1,2,3. One solution to this problem is if costly cooperative behaviours are directed towards relatives4,5. This idea of kin selection has been hugely influential and applied widely from microorganisms to vertebrates2,3,4,5,6,7,8,9,10. However, a problem arises if there is local competition for resources, because this leads to competition between relatives, reducing selection for cooperation3,11,12,13,14. Here we use an experimental evolution approach to test the effect of the scale of competition, and how it interacts with relatedness. The cooperative trait that we examine is the production of siderophores, iron-scavenging agents, in the pathogenic bacterium Pseudomonas aeruginosa15,16,17. As expected, our results show that higher levels of cooperative siderophore production evolve in the higher relatedness treatments. However, our results also show that more local competition selects for lower levels of siderophore production and that there is a significant interaction between relatedness and the scale of competition, with relatedness having less effect when the scale of competition is more local. More generally, the scale of competition is likely to be of particular importance for the evolution of cooperation in microorganisms, and also the virulence of pathogenic microorganisms, because cooperative traits such as siderophore production have an important role in determining virulence6,9,17,18,19.

Our understanding of the social lives of microbes has been revolutionized over the past 20 years. It used to be assumed that bacteria and other microorganisms lived relatively independent unicellular lives, without the cooperative behaviors that have provoked so much interest in mammals, birds, and insects. However, a rapidly expanding body of research has completely overturned this idea, showing that microbes indulge in a variety of social behaviors involving complex systems of cooperation, communication, and synchronization. Work in this area has already provided some elegant experimental tests of social evolutionary theory, demonstrating the importance of factors such as relatedness, kin discrimination, competition between relatives, and enforcement of cooperation. Our aim here is to review these social behaviors, emphasizing the unique opportunities they offer for testing existing evolutionary theory as well as highlighting the novel theoretical problems that they pose.

Antagonistic coevolution between hosts and parasites is believed to play a pivotal role in host and parasite population dynamics, the evolutionary maintenance of sex and the evolution of parasite virulence. Furthermore, antagonistic coevolution is believed to be responsible for rapid differentiation of both hosts and parasites between geographically structured populations. Yet empirical evidence for host–parasite antagonistic coevolution, and its impact on between-population genetic divergence, is limited. Here we demonstrate a long–term arms race between the infectivity of a viral parasite (bacteriophage; phage) and the resistance of its bacterial host. Coevolution was largely driven by directional selection, with hosts becoming resistant to a wider range of parasite genotypes and parasites infective to a wider range of host genotypes. Coevolution followed divergent trajectories between replicate communities despite establishment with isogenic bacteria and phage, and resulted in bacteria adapted to their own, compared with other, phage populations.

What drives evolutionary change? The Red Queen hypothesis predicts that coevolution of species should increase the rate of evolution at the molecular level. Here, genome sequencing in an experimental phage–bacteria system is used to show that this is true, but that the effect is concentrated on specific loci. In addition, coevolution is found to drive greater diversification of phage populations. The Red Queen hypothesis predicts that coevolution should increase the rate of evolution at the molecular level. Here, genome sequencing in an experimental phage–bacteria system is used to show that this is true, but the effect is concentrated on specific loci, and also that coevolution drives greater diversification of phage populations. The Red Queen hypothesis proposes that coevolution of interacting species (such as hosts and parasites) should drive molecular evolution through continual natural selection for adaptation and counter-adaptation1,2,3. Although the divergence observed at some host-resistance4,5,6 and parasite-infectivity7,8,9 genes is consistent with this, the long time periods typically required to study coevolution have so far prevented any direct empirical test. Here we show, using experimental populations of the bacterium Pseudomonas fluorescens SBW25 and its viral parasite, phage Φ2 (refs 10, 11), that the rate of molecular evolution in the phage was far higher when both bacterium and phage coevolved with each other than when phage evolved against a constant host genotype. Coevolution also resulted in far greater genetic divergence between replicate populations, which was correlated with the range of hosts that coevolved phage were able to infect. Consistent with this, the most rapidly evolving phage genes under coevolution were those involved in host infection. These results demonstrate, at both the genomic and phenotypic level, that antagonistic coevolution is a cause of rapid and divergent evolution, and is likely to be a major driver of evolutionary change within species.

Microcosm experiments show endless cycles of host and parasite adaptation in near natural populations.

Although many biologists have embraced microbial model systems as tools to address genetic and physiological questions, the explicit use of microbial communities as model systems in ecology has traditionally been more restricted. Here, we highlight recent studies that use laboratory-based microbial model systems to address ecological questions. Such studies have significantly advanced our understanding of processes that have proven difficult to study in field systems, including the genetic and biochemical underpinnings of traits involved in ecological interactions, and the ecological differences driving evolutionary change. It is the simplicity of microbial model systems that makes them such powerful tools for the study of ecology. Such simplicity enables the high degrees of experimental control and replication that are necessary to address many questions that are inaccessible through field observation or experimentation.

Abstract The activity of bacteriophages poses a major threat to bacterial survival. Upon infection, a temperate phage can either kill the host cell or be maintained as a prophage. In this state, the bacteria carrying the prophage is at risk of superinfection, where another phage injects its genetic material and competes for host cell resources. To avoid this, many phages have evolved mechanisms that alter the bacteria and make it resistant to phage superinfection. The mechanisms underlying these phentoypic conversions and the fitness consequences for the host are poorly understood, and systematic studies of superinfection exclusion mechanisms are lacking. In this study, we examined a wide range of Pseudomonas aeruginosa phages and found that they mediate superinfection exclusion through a variety of mechanisms, some of which affected the type IV pilus and O-antigen, and others that functioned inside the cell. The strongest resistance mechanism was a surface modification that we showed is cost-free for the bacterial host in a natural soil environment and in a Caenorhabditis. elegans infection model. This study represents the first systematic approach to address how a population of prophages influences phage resistance and bacterial behavior in P. aeruginosa.

Kin selection theory predicts that the damage to a host resulting from parasite infection (parasite virulence) will be negatively correlated to the relatedness between parasites within the host. This occurs because a lower relatedness leads to greater competition for host resources, which favours rapid growth to achieve greater relative success within the host, and that higher parasite growth rate leads to higher virulence. We show that a biological feature of bacterial infections can lead to the opposite prediction: a positive correlation between relatedness and virulence. This occurs because a high relatedness can favour greater (cooperative) production of molecules that scavenge iron (siderophores), which results in higher growth rates and virulence. More generally, the same underlying idea can predict a positive relationship between relatedness and virulence in any case where parasites can cooperate to increase their growth rate; other examples include immune suppression and the production of biofilms to aid colonization.

Abstract Model microbial communities are regularly used to test ecological and evolutionary theory as they are easy to manipulate and have fast generation times, allowing for large-scale, high throughput experiments. A key assumption for most model microbial communities is that they stably coexist, but this is rarely tested experimentally. Here we report the (dis)assembly of a five-species microbial community from a metacommunity of soil microbes that can be used for future experiments. Using reciprocal invasion from rare experiments we show that all species can coexist and we demonstrate that the community is stable for a long time (∼600 generations). Crucially for future work, we show that each species can be identified by their plate morphologies, even after >1 year in co-culture. We characterise pairwise species interactions and produce high-quality reference genomes for each species. This stable five-species community can be used to test key questions in microbial ecology and evolution.

Abstract Antibiotic resistance has emerged as one of the most pressing, global threats to public health. In single-species experiments selection for antibiotic resistance occurs at very low antibiotic concentrations. However, it is unclear how far these findings can be extrapolated to natural environments, where species are embedded within complex communities. We competed isogenic strains of Escherichia coli , differing exclusively in a single chromosomal resistance determinant, in the presence and absence of a pig fecal microbial community across a gradient of antibiotic concentration for two relevant antibiotics: gentamicin and kanamycin. We show that the minimal selective concentration was increased by more than one order of magnitude for both antibiotics when embedded in the community. We identified two general mechanisms were responsible for the increase in minimal selective concentration: an increase in the cost of resistance and a protective effect of the community for the susceptible phenotype. These findings have implications for our understanding of the evolution and selection of antibiotic resistance, and can inform future risk assessment efforts on antibiotic concentrations.