Summary The scarlet runner bean is an open-pollinated legume from the highlands of Mesoamerica that is cultivated in small-scale agriculture for its dry seeds and immature pods. Demographic bottlenecks associated with domestication might reduce genetic diversity and facilitate the accumulation of deleterious mutations. Conversely, introgression from wild relatives could be a source of variation. Using Genotyping by Sequencing data (79,286 SNVs) from 237 cultivated and wild samples, we evaluated the demographic history of traditional varieties from different regions of Mexico and looked for evidence of introgression between sympatric wild and cultivated populations. Traditional varieties have high levels of diversity, even though there is evidence of a severe initial genetic bottleneck, followed by a population expansion. Introgression from wild to domesticated populations was detected, but not in the opposite direction. This asymmetric introgression might contribute to the recovery of genetic variation and it has occurred at different times: constantly in the center of Mexico; recently in the North West; and anciently in the South. Several factors are acting together to increase and maintain genetic diversity in P. coccineus cultivars, such as demographic expansion and introgression. Wild relatives represent a valuable genetic resource and have played a key role in scarlet runner bean evolution via introgression into traditional varieties.

Abstract Domesticated crops have been disseminated by humans over vast geographic areas. After 1492, the common bean ( Phaseolus vulgaris L.) was introduced in Europe. Here, we combine whole-genome profiling, metabolic fingerprinting and phenotypic characterisation, and we show that the first common bean cultigens successfully introduced into Europe were of Andean origin, after Francisco Pizarro’s expedition to northern Peru in 1529. We show that hybridisation, selection and recombination have shaped the genomic diversity of the European common bean in parallel with political constraints. There is clear evidence of adaptive introgression into the Mesoamerican-derived European genotypes, with 44 Andean introgressed genomic segments shared by more than 90% of European accessions and distributed across all chromosomes except PvChr11. Genomic scans for signatures of selection highlight the role of genes relevant to flowering and environmental adaptation, suggesting that introgression has been crucial for the dissemination of this tropical crop to the temperate regions of Europe.

ABSTRACT High-throughput genotyping enables the large-scale analysis of genetic diversity in population genomics and genomewide association studies that combine the genotypic and phenotypic characterization of large collections of accessions. Sequencing-based approaches for genotyping are progressively replacing traditional genotyping methods due to the lower ascertainment bias. However, genome-wide genotyping based on sequencing becomes expensive in species with large genomes and a high proportion of repetitive DNA. Here we describe the use of CRISPR/Cas9 technology to deplete repetitive elements in the 3.76-Gb genome of lentil ( Lens culinaris ), 84% consisting of repeats, thus concentrating the sequencing data on coding and regulatory regions (single-copy regions). We designed a custom set of 566,766 gRNAs targeting 2.9 Gbp of repeats and excluding repetitive regions overlapping annotated genes and putative regulatory elements based on ATAC-Seq data. The novel depletion method removed ∼40% of reads mapping to repeats, increasing those mapping to single-copy regions by ∼2.6-fold. When analyzing 25 million fragments, this repeat-to-single-copy shift in the sequencing data increased the number of genotyped bases of ∼10-fold compared to non-depleted libraries. In the same condition, we were also able to identify ∼12-fold more genetic variants in the single-copy regions and increased the genotyping accuracy by rescuing thousands of heterozygous variants that otherwise would be missed due to low coverage. The method performed similarly regardless of the multiplexing level, type of library or genotypes, including different cultivars and a closely-related species ( L. orientalis ). Our results demonstrated that CRISPR/Cas9-driven repeat depletion focuses sequencing data on meaningful genomic regions, thus improving high-density and genome-wide genotyping in large and repetitive genomes.

Abstract Lupin crops provide nutritious seeds as an excellent source of dietary protein. However, extensive genomic resources are needed for the adaptation of lupin crops, particularly to improve their nutritional value and facilitate their adaptation to harsh environments caused by the changing climate. Such resources can be derived from crop wild relatives, which represent a large untapped source of genetic variation for crop improvement. Here we describe the first whole-genome sequences of the cross-compatible species Lupinus cosentinii (Mediterranean) and its pan-Saharan wild relative L. digitatus , which are well adapted to drought-prone environments and partially domesticated. We found that both species are tetraploids, with similar genome structures, distributions of gene duplications, and numbers of expanded and contracted gene families. The expansion and contraction of gene families that determine seed size, a paradigmatic domestication trait, indicates that gene duplication may have led to morphological adaptations in L. cosentinii and L. digitatus differing from those in L. albus , a domesticated lupin used as a reference. Seed size may therefore reflect convergent evolution mechanisms that play a key role in lupin domestication.

All crops are the product of a domestication process that started less than 12,000 years ago from one or more wild populations. Farmers selected desirable phenotypic traits, such as improved energy accumulation, palatability of seeds or reduced natural shattering, while leading domesticated populations through several more or less gradual demographic contractions. As a consequence, erosion of wild genetic variation is typical of modern cultivars making them highly susceptible to pathogens, pests and environmental change. The loss of genetic diversity hampers further crop improvement programs to increase food production in a changing world, posing serious threats to food security. Using both ancient and modern seeds, we analyzed the temporal dynamic of genetic variation and selection during the domestication process of the common bean (Phaseolus vulgaris) that occurred in the Southern Andes. Here we show that most domestic traits were selected for prior to 2,500 years ago, with no or only minor loss of whole-genome variation. In fact, i) all ancient domestic genomes dated between 600 and 2,500 years ago are highly variable - at least as variable as a modern genome from the wild; the genetic erosion that we observe in modern cultivars is therefore a recent process that occurred in the last centuries; ii) the majority of changes at coding genes that differentiate wild and domestic genomes are already present in the ancient genomes analyzed here. Considering that most desirable phenotypic traits are likely controlled by multiple polymorphic genes, a likely explanation of this decoupling of selection and genomic erosion is that early farmers applied a relatively weak selection pressure by using many phenotypically similar but genomically diverse individuals as breeders. Selection strategies during the last few centuries were probably less sustainable and produced further improvements focusing on few plants carrying the traits of interest, at the cost of marked genetic erosion.

In legumes, pod shattering occurs when mature pods dehisce along the sutures, and detachment of the valves promotes seed dispersal. In Phaseolus vulgaris, the major locus qPD5.1-Pv for pod indehiscence was identified recently. We developed a BC4/F4 introgression line population and narrowed the major locus down to a 22.5-kb region. Here, gene expression and a parallel histological analysis of dehiscent and indehiscent pods identified an AtMYB26 orthologue as the best candidate for loss of pod shattering, on a genomic region ~11 kb downstream of the highest associated peak. Based on mapping and expression data, we propose early and fine up-regulation of PvMYB26 in dehiscent pods. Detailed histological analysis establishes that pod indehiscence is associated to the lack of a functional abscission layer in the ventral sheath, and that the key anatomical modifications associated with pod shattering in common bean occur early during pod development. We finally propose that loss of pod shattering in legumes resulted from histological convergent evolution and that this is the result of selection at orthologous loci.

The common bean (Phaseolus vulgaris L.) is an important grain legume crop [1,2] whose life history offers an ideal evolutionary model to identify adaptive variants suitable for breeding programs [3]. Here we present the first common bean pan-genome based on five high-quality genomes and whole-genome reads representing 339 genotypes. We found ~243 Mb of additional sequences containing 7,495 protein-coding genes missing from the reference, constituting 51% of the total presence/absence variations (PAVs). There were more putatively deleterious mutations in PAVs than core genes, probably reflecting the lower effective population size of PAVs as well as fitness advantages due to the purging effect of gene loss. Our results suggest pan-genome shrinkage occurred during wild range expansion from Mexico to South America, with more PAV loss per individual in Andean vs Mesoamerican populations. Selection during wild spreading and domestication was also associated with PAV loss involved in important adaptive traits. Our findings provide evidence that partial or complete gene loss was a key adaptive trait leading to localized and genome-wide reductions. This departs from established paradigms and reveals how evolutionary forces shape gene composition within plant genomes. The common bean pan-genome offers a valuable resource for legume research and breeding, climate change mitigation, and sustainable agriculture.