Summary Chromatin is a dynamic platform within which gene expression is controlled by epigenetic modifications, notably targeting amino acid residues of histone H3. Among them is Lysine 27 of H3 (H3K27), which trimethylation by the Polycomb Repressive Complex 2 (PRC2) is instrumental in regulating spatio-temporal patterns of key developmental genes. H3K27 is also subjected to acetylation, found at sites of active transcription. Most information on the function of histone residues and their associated modifications in plants was obtained from studies of loss-of-function mutants for the complexes that modify them. In order to decrypt the genuine function of H3K27, we expressed a non-modifiable variant of H3 at residue K27 (H3.3 K27A ) in Arabidopsis, and developed a multi-scale approach combining in-depth phenotypical and cytological analyses, with transcriptomics and metabolomics. We uncovered that the H3.3 K27A variant causes severe developmental defects, part of them reminiscent of PRC2 mutants, part of them new. They include early flowering, increased callus formation, and short stems with thicker xylem cell layer. This latest phenotype correlates with mis-regulation of phenylpropanoid biosynthesis. Overall, our results reveal novel roles of H3K27 in plant cell fates and metabolic pathways, and highlight an epigenetic control point for elongation and lignin composition of the stem.

Abstract The arrangement of plant organs, called phyllotaxis, produce remarkable spiral or whorled patterns. Cauliflowers present a unique phyllotaxis with a multitude of spirals over a wide range of scales. How such a self-similar fractal organization emerges from developmental mechanisms has remained elusive. Combining experimental assays with modeling, we found that cauliflowers arise due to the hysteresis of the bistable floral network that generates inflorescences imprinted by a transient floral state. We further show how additional mutations affecting meristem growth dynamics can induce the production of conical phyllotactic structures reminiscent of the conspicuous fractal Romanesco shape. This study reveals how the spectacular morphological modification of the inflorescences in cauliflower and Romanesco shape arises from the hysteresis of the genetic programs controlling inflorescence development. One Sentence Summary The molecular making of cauliflowers

Summary Chromatin modifications are deemed to associate with gene expression patterns, yet their causal function on transcription and cell fate remains unestablished. Here, we demonstrate the direct impact of an epigenome editing tool designed to remove a key chromatin modification at a precise locus in living plants, with outcomes from the molecular to the developmental scale. The manipulated mark, H3K27me3, deposited at Lysine 27 of Histone 3 by the methyltransferase Polycomb PRC2 complex, is associated with the repression of developmental genes. As a new approach to investigate this histone mark genuine function, we used a dCas9-derived tool to bring a specific demethylase function at the CUP SHAPED COTYLEDON 3 ( CUC3) organ frontier gene, aiming to remove the trimethyl mark at H3K27. We show that the removal of H3K27me3 at the locus causally induces activation of CUC3 expression within its regular territory, as well as ectopically. Our precise perturbation strategy reveals that alterations in a chromatin mark lead to changes in transcription and developmental gene expression patterning, with sharp consequences on plant morphogenesis and growth. Our work thus constitutes a proof of concept for the effective use of epigenome editing tools in unveiling the causal role of mark dynamics, supported by both molecular and developmental evidences.