Standing balance relies on the integration of multiple sensory inputs to generate the motor commands required to stand. Mechanical and sensory perturbations elicit compensatory postural responses that are interpreted as a window into the sensorimotor processing involved in balance control. Popular methods involve imposed external perturbations that disrupt the control of quiet stance. Although these approaches provide critical information on how the balance system responds to external disturbances, the control mechanisms involved in correcting for these errors may differ from those responsible for the regulation of quiet standing. Alternative approaches use manipulations of the balance control loop to alter the relationship between sensory and motor cues. Coupled with imposed perturbations, these manipulations of the balance control loop provide unique opportunities to reveal how sensory and motor signals are integrated to control the upright body. In this review, we first explore imposed perturbation approaches that have been used to investigate the neural control of standing balance. We emphasize imposed perturbations that only elicit balance responses when the disturbing stimuli are relevant to the balance task. Next, we highlight manipulations of the balance control loop that, when carefully implemented, replicate and/or alter the sensorimotor dynamics of quiet standing. We further describe how manipulations of the balance control loop can be used in combination with imposed perturbations to characterize mechanistic principles underlying the control of standing balance. We propose that recent developments in the use of robotics and sensory manipulations will continue to enable new possibilities for simulating and/or altering the sensorimotor control of standing beyond compensatory responses to imposed external perturbations.

The vestibulocollic reflex is a compensatory response that stabilizes the head in space. During everyday activities, this stabilizing response is evoked by head movements that typically span frequencies from 0 to 30 Hz. Transient head impacts, however, can elicit head movements with frequency content up to 300–400 Hz, raising the question whether vestibular pathways contribute to head stabilization at such high frequencies. Here, we first established that electrical vestibular stimulation modulates human neck motor unit (MU) activity at sinusoidal frequencies up to 300 Hz, but that sensitivity increases with frequency up to a low-pass cutoff of ∼70–80 Hz. To examine the neural substrates underlying the low-pass dynamics of vestibulocollic reflexes, we then recorded vestibular afferent responses to the same electrical stimuli in monkeys. Vestibular afferents also responded to electrical stimuli up to 300 Hz, but in contrast to MUs their sensitivity increased with frequency up to the afferent resting firing rate (∼100–150 Hz) and at higher frequencies afferents tended to phase-lock to the vestibular stimulus. This latter nonlinearity, however, was not transmitted to neck motoneurons, which instead showed minimal phase-locking that decreased at frequencies >75 Hz. Similar to human data, we validated that monkey muscle activity also exhibited low-pass filtered vestibulocollic reflex dynamics. Together, our results show that neck MUs are activated by high-frequency signals encoded by primary vestibular afferents, but undergo low-pass filtering at intermediate stages in the vestibulocollic reflex. These high-frequency contributions to vestibular-evoked neck muscle responses could stabilize the head during unexpected head transients. SIGNIFICANCE STATEMENT Vestibular-evoked neck muscle responses rely on accurate encoding and transmission of head movement information to stabilize the head in space. Unexpected transient events, such as head impacts, are likely to push the limits of these neural pathways since their high-frequency features (0–300 Hz) extend beyond the frequency bandwidth of head movements experienced during everyday activities (0–30 Hz). Here, we demonstrate that vestibular primary afferents encode high-frequency stimuli through frequency-dependent increases in sensitivity and phase-locking. When transmitted to neck motoneurons, these signals undergo low-pass filtering that limits neck motoneuron phase-locking in response to stimuli >75 Hz. This study provides insight into the neural dynamics producing vestibulocollic reflexes, which may respond to high-frequency transient events to stabilize the head.

ABSTRACT Being the first stimulated by the relative movement of foot skin and the underneath moving support surface, the plantar tactile receptors (i.e., mechanoreceptors) play an important role in the sensorimotor transformation giving rise to a postural reaction. In this light, a biomimetic surface, i.e., complying with the characteristics of the mechanoreceptors and the skin dermatoglyphs (i.e., pattern of the ridges) should facilitate the cortical processes in response to the somatosensory stimulation involved in the balance recovery motor control. Healthy young adults (n = 21) were standing still either on a biomimetic surface or on two control surfaces (i.e., grooved or smooth), when a sudden but low acceleration of the supporting surface along the lateral direction was triggered. A shorter and more robust evoked somatosensory response (i.e., SEP) was observed when participants were standing on the biomimetic surface. As well, a lower oscillatory response in the theta (5-7 Hz) time-frequency domain in the left posterior parietal cortex (PPC) was observed with the biomimetic surface. The greater shear forces induced by the interaction between the feet and the biomimetic surface during the platform motion was likely at the origin of the increased SEP. Besides, the decrease of theta power suggests that the balance task became less challenging. This interpretation was tested in a second experiment by adding a cognitive task, which should be less detrimental for the postural reaction when standing on a biomimetic surface. Consistent with this hypothesis, a more efficient postural reaction (i.e., shorter latency and greater amplitude) was observed when the cognitive task was performed while standing on the biomimetic surface.

Abstract Most of our knowledge on the human neural bases of spatial updating comes from fMRI studies in which recumbent participants moved in virtual environments. As a result, little is known about the dynamic of spatial updating during real body motion. Here, we exploited the high temporal resolution of electroencephalography (EEG) to investigate the dynamics of cortical activation in a spatial updating task where participants had to remember their initial orientation while they were passively rotated about their vertical axis in the dark. After the rotations, the participants pointed towards their initial orientation. We contrasted the EEG signals with those recorded in a control condition in which participants had no cognitive task to perform during body rotations. We found that the amplitude of the P 1 N 1 complex of the rotation-evoked potential (RotEPs) (recorded over the vertex) was significantly greater in the Updating task. The analyses of the cortical current in the source space revealed that the main significant task-related cortical activities started during the N 1 P 2 interval (136-303 ms after rotation onset). They were essentially localised in the temporal and frontal (supplementary motor complex, dorsolateral prefrontal cortex, anterior prefrontal cortex) regions. During this time-window, the right superior posterior parietal cortex (PPC) also showed significant task-related activities. The increased activation of the PPC became bilateral over the P 2 N 2 component (303-470 ms after rotation onset). In this late interval, the cuneus and precuneus started to show significant task-related activities. Together, the present results are consistent with the general scheme that the first task-related cortical activities during spatial updating are related to the encoding of spatial goals and to the storing of spatial information in working memory. These activities would precede those involved in higher order processes also relevant for updating body orientation during rotations linked to the egocentric and visual representations of the environment.

Abstract The processing of proprioceptive information in the context of a conflict between visual and somatosensory feedbacks deteriorates motor performance. Previous studies have shown that seeing one’s hand increases the weighting assigned to arm somatosensory inputs. In this light, we hypothesized that the sensory conflict, when tracing the contour of a shape with mirror-reversed vision, will be greater for participants who trace with a stylus seen in their hand (Hand group, n=17) than for participants who trace with the tip of rod without seen their hand (Tool group, n=15). Based on this hypothesis, we predicted that the tracing performance with mirror vision will be more deteriorated for the Hand group than for the Tool group, and we predicted a greater gating of somatosensory information for the Hand group to reduce the sensory conflict. The participants of both groups followed the outline of a shape in two visual conditions. Direct vision: the participants saw the hand or portion of a light 40 cm rod directly. Mirror Vision: the hand or the rod was seen through a mirror. We measured tracing performance using a digitizing tablet and the cortical activity with electroencephalography. Behavioral analyses revealed that the tracing performance of both groups was similarly impaired by mirror vision. However, contrasting the spectral content of the cortical oscillatory activity between the Mirror and Direct conditions, we observed that tracing with mirror vision resulted in significantly larger alpha (8-12 Hz) and beta (15-25 Hz) powers in the somatosensory cortex for participants of the Hand group. The somatosensory alpha and beta powers did not significantly differ between Mirror and Direct vision conditions for the Tool group. For both groups, tracing with mirror vision altered the activity of the visual cortex: decreased alpha power for the Hand group, decreased alpha and beta power for the Tool group. Overall, these results suggest that seeing the hand enhanced the sensory conflict when tracing with mirror vision and that the increase of alpha and beta powers in the somatosensory cortex served to reduce the weight assigned to somatosensory information. The increased activity of the visual cortex observed for both groups in the mirror vision condition suggests greater visual processing with increased task difficulty. Finally, the fact that the participants of the Tool group did not show better tracing performance than those of the Hand group suggests that tracing deterioration resulted from a sensorimotor conflict (as opposed to a visuo-proprioceptive conflict).

Abstract Previous studies have shown that the sensory modality used to identify the position of proprioceptive targets hidden from sight, but frequently viewed, influences the type of the body representation employed for reaching them with the finger. The question then arises as to whether this observation also applies to proprioceptive targets which are hidden from sight, and rarely, if ever, viewed. We used an established technique for pinpointing the type of body representation used for the spatial encoding of targets which consisted of assessing the effect of peripheral gaze fixation on the pointing accuracy. More precisely, an exteroceptive, visually dependent, body representation is thought to be used if gaze deviation induces a deviation of the pointing movement. Three light-emitting diodes (LEDs) were positioned at the participants’ eye level at −25 deg, 0 deg and +25 deg with respect to the cyclopean eye. Without moving the head, the participant fixated the lit LED before the experimenter indicated one of the three target head positions: topmost point of the head (vertex) and two other points located at the front and back of the head. These targets were either verbal-cued or tactile-cued. The goal of the subjects (n=27) was to reach the target with their index finger. We analysed the accuracy of the movements directed to the topmost point of the head, which is a well-defined, yet out of view anatomical point. Based on the possibility of the brain to create visual representations of the body areas that remain out of view, we hypothesized that the position of the vertex is encoded using an exteroceptive body representation, both when verbally or tactile-cued. Results revealed that the pointing errors were biased in the opposite direction of gaze fixation for both verbal-cued and tactile-cued targets, suggesting the use of a vision-dependent exteroceptive body representation. The enhancement of the visual body representations by sensorimotor processes was suggested by the greater pointing accuracy when the vertex was identified by tactile stimulation compared to verbal instruction. Moreover, we found in a control condition that participants were more accurate in indicating the position of their own vertex than the vertex of other people. This result supports the idea that sensorimotor experiences increase the spatial resolution of the exteroceptive body representation. Together, our results suggest that the position of rarely viewed body parts are spatially encoded by an exteroceptive body representation and that non-visual sensorimotor processes are involved in the constructing of this representation.

Abstract Traditionally, touch is associated with exteroception and is rarely considered a relevant sensory cue for controlling movements in space, unlike vision. We developed a technique to isolate and evaluate tactile involvement in controlling sliding finger movements over a surface. Young adults traced a 2D shape with their index finger under direct or mirror-reversed visual feedback to create a conflict between visual and somatosensory inputs. In this context, increased reliance on somatosensory input compromises movement accuracy. Based on the hypothesis that tactile cues contribute to guiding hand movements, we predicted poorer performance when the participants traced with their bare finger compared to when their tactile sensation was dampened using a smooth finger splint. The results supported this prediction. EEG source analyses revealed smaller current in the presumed somatosensory cortex during sensory conflict, but only when the finger directly touched the surface. This finding suggests the gating of task-irrelevant somatosensory inputs. Together, our results emphasize touch’s involvement in movement control, challenging the notion that vision predominantly governs goal-directed hand or finger movements.

Abstract Using friction modulation to simulate fabrics with a tactile stimulator (i.e. virtual surface) is not sufficient to render fabric touch and even more so for hairy fabrics. We hypothesized that seeing the pile of the velvet darken or lighten depending on changes in the finger movement direction on the virtual surface should improve the velvet fabric rendering. Participants actively rubbed a tactile device or a velvet fabric looking at a screen that showed a synthesized image of a velvet which either remained static (V-static) or darkening/lightening with the direction of touch (V-moving). We showed that in V-moving condition, the touched surface was always perceived rougher, which is a descriptor of a real velvet ( Experiment 1 ). Using electroencephalography and sources localization analyses, we found greater theta band [5-7 Hz] oscillation power in the left inferior posterior parietal lobule (PPC) in the Virtual velvet/V-moving condition as compared to both Real velvet/ V-static and Virtual velvet/V-static conditions (Experiment 2) . This result is consistent with studies that give a crucial role to the left PPC for visuo-tactile binding. The greater activity of the lateral occipital area found in the Virtual velvet/V-moving condition could have contributed to the emergence of a velvet more realistic representation.

Abstract A few years after their bilateral vestibular loss, individuals usually show a motor repertoire that is almost back to normal. This recovery is thought to involve an up-regulation of the visual and proprioceptive information that compensates for the lack of vestibular information. Here, we investigated whether plantar tactile inputs, which provide body information relative to the ground and to the Earth-vertical, contribute to this compensation. More specifically, we tested the hypothesis that somatosensory cortex response to electric stimulation of the plantar sole in standing adults will be greater in patients (n = 10) with bilateral vestibular loss than in an aged-matched healthy group (n = 10). Showing significant greater somatosensory evoked potentials (i.e., P 1 N 1 ) in patients than in controls, the electroencephalographic recordings supported this hypothesis. Furthermore, we found evidence that increasing the differential pressure between both feet, by adding a 1 kg mass at each pending wrist, enhanced the internal representation of body orientation and motion relative to a gravitational reference frame. The large decreased in alpha/beta power in the right posterior parietal cortex (and not in the left) is in line with this assumption. Finally, our behavioral analyses showed smaller body sway oscillations for patients, likely originated from a tactile-based control strategy. Conversely, healthy subjects showed smaller head oscillations suggesting a vestibular-based control strategy, the head serving as a reference for balance control. Highlights Somatosensory cortex excitability is greater in patients with bilateral vestibular loss than in aged-matched healthy individuals To control balance, healthy individuals “locked” the head while vestibular patients “locked” their pelvis For vestibular patients, increasing loading/unloading mechanism enhances the internal representation of body state in the posterior parietal cortex