Heart rate has natural fluctuations that are typically ascribed to autonomic function. Recent evidence suggests that conscious processing can affect the timing of the heartbeat. We hypothesized that heart rate is modulated by conscious processing and therefore dependent on attentional focus. To test this, we leverage the observation that neural processes synchronize between subjects by presenting an identical narrative stimulus. As predicted, we find significant inter-subject correlation of heart rate (ISC-HR) when subjects are presented with an auditory or audiovisual narrative. Consistent with our hypothesis, we find that ISC-HR is reduced when subjects are distracted from the narrative, and higher ISC-HR predicts better recall of the narrative. Finally, patients with disorders of consciousness have lower ISC-HR, as compared to healthy individuals. We conclude that heart rate fluctuations are partially driven by conscious processing, depend on attentional state, and may represent a simple metric to assess conscious state in unresponsive patients.

Abstract Heart rate has natural fluctuations that are typically ascribed to autonomic function. Recent evidence suggests that conscious processing can affect the timing of the heartbeat. We hypothesized that heart rate is modulated by conscious processing and therefore dependent on attentional focus. To test this, we leverage the observation that neural processes can be synchronized between subjects by presenting an identical narrative stimulus. As predicted, we find significant inter-subject correlation of the heartbeat (ISC-HR) when subjects are presented with an auditory or audiovisual narrative. Consistent with the conscious processing hypothesis, we find that ISC-HR is reduced when subjects are distracted from the narrative, and that higher heart rate synchronization predicts better recall of the narrative. Finally, patients with disorders of consciousness who are listening to a story have lower ISC-HR, as compared to healthy individuals, and that individual ISC-HR might predict a patients’ prognosis.. We conclude that heart rate fluctuations are partially driven by conscious processing, depend on attentional state, and may represent a simple metric to assess conscious state in unresponsive patients.

Abstract Respiratory rhythms play a critical role not only in homeostatic survival, but also in modulating other non-interoceptive perceptual and affective processes. Recent evidence from both human and rodent models indicates that neural and behavioural oscillations are influenced by respiratory state as breathing cycles from inspiration to expiration. To explore the mechanisms behind these effects, we carried out a psychophysical experiment where 41 participants categorised dot motion and facial emotion stimuli in a standardised discrimination task. When comparing behaviour across respiratory states, we found that inspiration accelerated responses in both domains. We applied a hierarchical evidence accumulation model to determine which aspects of the latent decision process best explained this acceleration. Computational modelling showed that inspiration reduced evidential decision boundaries, such that participants prioritised speed over accuracy in the motion task. In contrast, inspiration shifted the starting point of affective evidence accumulation, inducing a bias towards categorising facial expressions as more positive. These findings provide a novel computational account of how respiratory rhythms modulate distinct aspects of perceptual and affective decision-dynamics.

Abstract Interoception, the perception and integration of physiological signals, is a fundamental aspect of self-awareness and homeostasis. While previous work has explored interoceptive processing in relation to the cardiac system, research in the respiratory domain, particularly in relation to brain structure and function, is limited. To address this gap, we utilised a Bayesian psychophysical model to quantify perceptual, metacognitive, and affective dimensions of respiratory interoception in a sample of 207 healthy participants. We also measured individual whole-brain microstructural indices of myelination, myeloarchitecture, and cortical iron using quantitative brain imaging. Voxel-based quantification analyses revealed distinct patterns of cortical microstructure in the insular, cingulate, and primary sensory cortices, which underpin interoceptive perceptual sensitivity and precision. In addition, metacognitive bias was associated with increased myelination of the cingulate cortex and periaqueductal grey, while metacognitive sensitivity correlated with myelination of the midline prefrontal cortex. At an affective level, sensitivity to respiratory resistance was related to the myelination of the primary somatosensory cortex. By revealing specific histological brain patterns tied to individual differences in respiratory interoception, our results uncover the neural pathways that govern perceptual, metacognitive, and emotional facets of interoceptive processing.

Abstract Several theories propose that emotions and self-awareness arise from the integration of internal and external signals and their respective precision-weighted expectations. Supporting these mechanisms, research indicates that the brain uses temporal cues from cardiac signals to predict auditory stimuli, and that these predictions and their prediction errors can be observed in the scalp heartbeat-evoked potential (HEP). We investigated the effect of precision modulations on these cross-modal predictive mechanisms, via attention and interoceptive ability. We presented auditory sequences at short (perceived synchronous) or long (perceived asynchronous) cardio-audio delays, with half of the trials including an omission. Participants attended to the cardio-audio synchronicity of the tones (internal attention) or the auditory stimuli alone (external attention). Comparing HEPs during omissions allowed for the observation of pure predictive signals, without contaminating auditory input. We observed an early effect of cardio-audio delay, reflecting a difference in heartbeat-driven expectations. We also observed a larger positivity to omissions of sounds perceived as synchronous than to omissions of sounds perceived as asynchronous when attending internally only, consistent with the role of attentional precision for enhancing predictions. These results provide support for attentionally-modulated cross-modal predictive coding, and suggest a potential tool for investigating its role in emotion and self-awareness.

The human brain has a remarkable ability to learn and update its beliefs about the world. Here, we investigate how thermosensory learning shapes our subjective experience of temperature and the misperception of pain in response to harmless thermal stimuli. Through computational modeling, we demonstrate that the brain uses a probabilistic predictive coding scheme to update beliefs about temperature changes based on their uncertainty. We find that these expectations directly modulate the perception of pain in the thermal grill illusion. Quantitative microstructural brain imaging revealed that the myeloarchitecture and iron content of the somatosensory cortex, the posterior insula and the amygdala reflect inter-individual variability in computational parameters related to learning and the degree to which uncertainty modulates illusory pain perception. Our findings offer a new framework to explain how the brain infers pain from innocuous thermal inputs. Our model has important implications for understanding the etiology of thermosensory symptoms in chronic pain conditions.

Abstract Visceral rhythms orchestrate the physiological states underlying human emotion. Chronic aberrations in these brain-body interactions are implicated in a broad spectrum of mental health disorders. However, the specific contributions of the gastric-brain coupling to affective symptoms remain poorly understood. We investigated the relationship between this novel interoceptive axis and mental health symptoms in 243 participants, using a cross validated machine learning approach. We find that frontal parietal brain coupling to the gastric rhythm indexes a dimensional signature of mental health spanning anxiety, depression, stress, and well-being. Control analyses confirm the specificity of these interactions to the gastric-brain axis. Our study establishes coupling between the stomach and brain as a factor in the pathology of mental health, and offers new targets for interventions remediating aberrant brain-body coupling.

Comprehension of degraded speech requires higher-order expectations informed by prior-knowledge. Accurate top-down expectations of incoming degraded speech cause a subjective semantic 'pop-out' or conscious breakthrough experience. Indeed, the same stimulus can be perceived as meaningless when no expectations are made in advance. We investigated the ERP correlates of these top-down expectations, their error signals, and the subjective pop-out experience in healthy participants. We manipulated expectations in a word-pair priming noise-vocoded speech task and investigated the role of top-down expectation with a between-groups attention manipulation. Consistent with the role of expectations in comprehension, repetition priming significantly enhanced perceptual intelligibility of the noise-vocoded degraded targets for attentive participants. An early ERP was larger for mismatched (i.e. unexpected) targets than matched targets, indicative of an initial error signal not reliant on top-down expectations. Subsequently, a P3a-like ERP was larger to matched targets than mismatched targets only for attending participants - i.e. a pop-out effect. Rather than relying on complex post hoc interactions between prediction error and precision to explain this apredictive pattern, we consider our data to be consistent with prediction error minimisation accounts for early stages of processing followed by Global Neuronal Workspace-like breakthrough and processing in service of task goals.

Abstract Interoceptive-exteroceptive integration is fundamental for a unified interactive experience of the world with the body. Predictive coding accounts propose that these integrated signals operate predictively, with regulation by precision-weighting. Heartbeat-evoked potentials (HEPs) are one means to investigate integrated processing. In a previous study, consistent with predictive coding characterisations of precision-weighting, we observed modulation of HEPs by attention. However, we found no evidence of HEP modulation by participants’ interoceptive ability, despite the characterisation by predictive coding theories of trait abilities as a similar reflection of differential precision-weighting. In this study, we sought to more sensitively test the hypothesised trait-precision influences on HEPs by using an individually-adjusted measure of interoceptive performance. However, contrary to a precision-weighted predictive coding framework, we failed to find evidence in support of the HEP modulations by attentional-precision or trait-precision. Nonetheless, we observed robust HEP effects indicative of an expectation of a sound on the basis of a heartbeat -i.e. interoceptive-exteroceptive integration. It is possible that under our more individually-tailored task, participants relied less on attentional-precision to ‘boost’ predictions due to an enhanced perception of cardio-audio synchrony. Furthermore, assessing interoceptive ability is challenging, thus variations in performance may not accurately reflect trait-precision variations. Nevertheless, in sum, our findings are inconsistent with a precision-weighted prediction error view of the HEP, and highlight the need for clearer definitions of the manipulation and measurement of precision in predictive coding. Finally, our robust interoceptive-exteroceptive integration HEP effects may provide a valuable tool for investigating such integration in both clinical conditions and cognition. Impact statement We investigate heart-evoked potentials during interoceptive-exteroceptive integration to determine whether cross-modal integrated processes operate under a precision-weighted predictive coding framework. Using a more sensitive individually-tailored task, we found no evidence of the modulation of cardio-audio expectation by attention or individual differences in interoceptive perception (i.e. by state or trait measures of precision). Nonetheless, we replicate evidence of cardiac-driven predictions of auditory stimuli, providing a potential tool for investigating their relationship with emotion and embodied selfhood.