In humans, training in which good performance is rewarded or bad performance punished results in transient behavioral improvements. The relative effects of reward and punishment on consolidation and long-term retention, critical behavioral stages for successful learning, are not known. Here, we investigated the effects of reward and punishment on these different stages of human motor skill learning. We studied healthy subjects who trained on a motor task under rewarded, punished, or neutral control conditions. Performance was tested before and immediately, 6 hr, 24 hr, and 30 days after training in the absence of reward or punishment. Performance improvements immediately after training were comparable in the three groups. At 6 hr, the rewarded group maintained performance gains, whereas the other two groups experienced significant forgetting. At 24 hr, the reward group showed significant offline (posttraining) improvements, whereas the other two groups did not. At 30 days, the rewarded group retained the gains identified at 24 hr, whereas the other two groups experienced significant forgetting. We conclude that training under rewarded conditions is more effective than training under punished or neutral conditions in eliciting lasting motor learning, an advantage driven by offline memory gains that persist over time.

ABSTRACT Background Gait training at fast speeds is recommended to reduce walking activity limitations post-stroke. Fast walking may also reduce gait kinematic impairments post-stroke. However, the magnitude of speed-dependent kinematic impairment reduction in people post-stroke relative to neurotypical adult walking patterns is unknown. Objective To determine the effect of faster walking speeds on gait kinematics post-stroke relative to neurotypical adults walking at similar speeds. Methods We performed a secondary analysis with data from 28 people post-stroke and 50 neurotypical adults treadmill walking at multiple speeds. We evaluated the effects of speed and group on individual spatiotemporal and kinematic metrics and performed k-means clustering with all metrics at self-selected and fast speeds Results People post-stroke decreased step length asymmetry and trailing limb angle impairment, reducing between-group differences at fast speeds. Speed-dependent changes in peak swing knee flexion, hip hiking, and temporal asymmetries exaggerated between-group differences. Our clustering analyses revealed two clusters. One represented neurotypical gait behavior, composed of neurotypical and post-stroke participants. The other characterized stroke gait behavior, comprised entirely of participants post-stroke. Cluster composition was largely consistent at both speeds, and the distance between clusters increased at fast speeds Conclusions The biomechanical effect of fast walking post-stroke varied across individual gait metrics. For participants within the stroke gait behavior cluster, speed-dependent changes did not lead to an overall gait pattern more similar to neurotypical adults. This suggests that combining fast walking with an approach to strategically target gait metrics with smaller speed-dependent changes may potentiate the biomechanical benefits of fast walking.

Abstract Muscle synergies are usually identified via dimensionality reduction techniques, such that the identified synergies reconstruct the muscle activity to a level of accuracy defined heuristically, such as 90% of the variance explained. Here, we question the assumption that the residual muscle activity not explained by the synergies is due to noise. We hypothesize instead that the residual activity is structured and can therefore influence the execution of a motor task. Young healthy subjects performed an isometric reaching task in which surface electromyography of 10 arm muscles was mapped onto estimated two-dimensional forces used to control a cursor. Three to five synergies were extracted to account for 90% of the variance explained. We then altered the muscle-force mapping via “hard” and “easy” virtual surgeries. Whereas in both surgeries the forces associated with synergies spanned the same single dimension of the virtual environment, the muscle-force mapping was as close as possible to the initial mapping in the easy surgery and as far as possible in the hard surgery. This design therefore maximized potential differences in reaching errors attributable to the residual muscle activity. Results show that the easy surgery produced much smaller directional errors than the hard task. In addition, systematic estimations of the errors for easy and hard surgeries constructed with 1 to 10 synergies show that the errors differ significantly for up to 8 synergies, which account for 98% of the variance on average. Our study therefore indicates the need for cautious interpretations of results derived from synergy extraction techniques based on heuristics with lenient levels of accuracy. Author summary The muscle synergy hypothesis states that the central nervous system simplifies motor control by grouping muscles that share common functions into modules called muscle synergies. Current techniques use unsupervised dimensionality reduction algorithms to identify these synergies. However, these techniques rely on arbitrary criteria to determine the number of synergies, which is actually unknown. An example of such criteria is that the identified synergies must be able to reconstruct the measured muscle activity to at least a 90% level of accuracy. Thus, the residual muscle activity, the remaining 10% of the muscle activity, is often disregarded as noise. We show that residual muscle activity following muscle synergy identification has a large systematic effect on movements even when the number of synergies approaches the number of muscles. This suggests that current synergy extraction techniques may discard a component of muscle activity that is important for motor control. Therefore, current synergy extraction techniques must be updated to identify true physiological synergies.

Abstract Persistent sensorimotor impairments after stroke can negatively impact quality of life. The hippocampus is involved in sensorimotor behavior but has not been widely studied within the context of post-stroke upper limb sensorimotor impairment. The hippocampus is vulnerable to secondary degeneration after stroke, and damage to this region could further weaken sensorimotor circuits, leading to greater chronic sensorimotor impairment. The purpose of this study was to investigate the cross-sectional association between non-lesioned hippocampal volume and upper limb sensorimotor impairment in people with chronic stroke. We hypothesized that smaller ipsilesional hippocampal volumes would be associated with worse upper-limb sensorimotor impairment. Cross-sectional T1-weighted brain MRIs were pooled from 357 participants at the chronic stage after stroke (>180 days post-stroke) compiled from 18 research cohorts worldwide in the ENIGMA Stroke Recovery Working Group (age: median = 61 years, interquartile range = 18, range = 23-93; 135 women and 222 men). Sensorimotor impairment was estimated from the Fugl-Meyer Assessment of Upper Extremity scores. Robust mixed-effects linear models were used to test associations between post-stroke sensorimotor impairment and hippocampal volumes (ipsilesional and contralesional separately; Bonferroni-corrected, p - value < 0.025), controlling for age, sex, lesion volume, and lesioned hemisphere. We also performed an exploratory analysis to test whether sex differences influence the relationship between sensorimotor impairment and hippocampal volume. Upper limb sensorimotor impairment was positively associated with ipsilesional ( p = 0.005; d = 0.33) but not contralesional ( p = 0.96; d = 0.01) hippocampal volume, such that impairment was worse for participants with smaller ipsilesional hippocampal volume. This association remained significant independent of lesion volume or other covariates ( p = 0.001; d = 0.36). Evidence indicates an interaction between sensorimotor impairment and sex for both ipsilesional ( p = 0.008; d = −0.29) and contralesional ( p = 0.006; d = −0.30) hippocampal volumes, whereby women showed progressively worsening sensorimotor impairment with smaller hippocampal volumes compared to men. The present study has identified a novel association between chronic post-stroke sensorimotor impairment and ipsilesional, but not contralesional, hippocampal volume. This finding was not due to lesion size and may be stronger in women. We also provide supporting evidence that smaller hippocampal volume post-stroke is likely a consequence of ipsilesional damage, which could provide a link between vascular disease and other disorders, such as dementia.

In motor skill learning, the greater the dose of training, the greater the efficacy of training, the lower the efficiency of training, and the better the long-term retention. Whether such principles apply to motor training after stroke is unclear. Here, we developed novel mixed-effects models of the change in the quality of arm movements during and following training fitted to data from a recent randomized controlled trial of the effect of the dose of training in chronic stroke. Analysis of the learning and retention rates of the model demonstrated an increase in efficacy of training with greater doses, a decrease in efficiency of training with both additional doses and additional bouts of training, and fast initial decay following training. Two additional effects modulated retention: a positive self-training effect, and an unexpected negative effect of dose. Our results suggest that for patients with sufficient arm use post-training, self-training will further improve use, but additional therapy may be in vain.

Sensory prediction errors are thought to update memories in motor adaptation, but the role of performance errors is largely unknown. To dissociate these errors, we manipulated visual feedback during fast shooting movements under visuomotor rotation. Participants were instructed to strategically correct for performance errors by shooting to a neighboring target in one of four conditions: following the movement onset, the main target, the neighboring target, both targets, or none of the targets disappeared. Participants in all conditions experienced a drift away from the main target following the strategy. In conditions where the main target was shown, participants often tried to minimize performance errors caused by the drift by generating corrective movements. However, despite differences in performance during adaptation between conditions, memory decay in a delayed washout block was undistinguishable between conditions. Our results thus suggest that the temporally stable component of memory is only updated by sensory predictions errors, not by performance errors, in visuomotor adaptation.

One of the main challenges facing online neural learning systems with numerous modifiable parameters (or degrees-of-freedom) such as the cerebellum, is how to avoid overfitting. We previously proposed that the cerebellum controls the degree-of-freedoms during learning by gradually modulating the electric coupling strength between inferior olive neurons. Here, we develop a modeling technique to estimate effective coupling strengths between inferior olive neurons from in vivo recordings of Purkinje cell complex spike activity in three different coupling conditions. We show that high coupling strengths induce synchronous firing and decrease the dimensionality of inferior olive firing dynamics. In contrast, intermediate coupling strengths induce chaotic firing and increase the dimensionality of firing dynamics. Our results thus support the hypothesis that effective coupling controls the dimensionality of inferior olive firing, which may allow the olivocerebellar system to learn effectively from a small training sample set despite the low firing frequency of inferior olive neurons.

Following events such as fatigue or stroke, individuals often move their trunks forward during reaching, leveraging a broader muscle group even when only arm movement would suffice. In previous work, we showed the existence of a 'force reserve' - a phenomenon where individuals, when challenged with a heavy weight, adjusted their motor coordination to preserve approximately 40% of their shoulder's force. Here, we investigated if such reserve can predict hip, shoulder, and elbow movements and torques resulting from an induced shoulder strength deficit. We engaged 20 healthy participants in a reaching task with incrementally heavier dumbbells, analyzing arm and trunk movements via motion capture and joint torques through inverse dynamics. We simulated these movements using an optimal control model of a 3-degree-of-freedom upper body, contrasting three cost functions: traditional sum of squared torques, a force reserve function incorporating a nonlinear penalty, and a normalized torque function. Our results demonstrate a clear increase in trunk movement correlated with heavier dumbbell weights, with participants employing compensatory movements to maintain a shoulder force reserve of approximately 40% of maximum torque. Simulations showed that while traditional and reserve functions accurately predicted trunk compensation, only the reserve function effectively predicted joint torques under heavier weights. These findings suggest that compensatory movements are strategically employed to minimize shoulder effort and distribute load across multiple joints in response to weakness. We discuss the implications of the force reserve cost function in the context of optimal control of human movements and its relevance for understanding of compensatory movements post-stroke.

The effectiveness of transcranial direct current stimulation (tDCS) placed over the motor hotspot (thought to represent the primary motor cortex (M1)) to modulate motor network excitability is highly variable. The premotor cortex—particularly the dorsal premotor cortex (PMd)—may be a promising alternative target to more effectively modulate motor excitability, as it influences motor control across multiple pathways, one independent of M1 and one with direct, modulating connections to M1. This double-blind, placebo-controlled study aimed to differentially excite motor and premotor regions using high-definition tDCS (HD-tDCS) with concurrent functional magnetic resonance imaging (fMRI). HD-tDCS applied over either the motor hotspot or the premotor cortex demonstrated high inter-individual variability in changes on cortical motor excitability. However, HD-tDCS over the premotor cortex led to a higher number of responders and greater changes in local fMRI-based complexity than HD-tDCS over the motor hotspot. Furthermore, an analysis of individual motor hotspot anatomical locations revealed that, in more than half of the participants, the motor hotspot is not located over anatomical M1 boundaries, despite using a canonical definition of the motor hotspot. This heterogeneity in stimulation site may contribute to the variability of tDCS results. Altogether, these findings provide new considerations to enhance tDCS reliability.

Humans exhibit large interindividual differences in motor learning ability. However, most previous studies have examined properties common across populations, with less emphasis on interindividual differences. We hypothesized here, based on our previous experimental and computational motor adaptation studies, that individual differences in effective learning rates between a generalist memory module that assumes environmental continuity and specialist modules that are responsive to trial-by-trial environmental changes could explain both large population-wise and individual-wise differences in dual tasks adaptation under block and random schedules. Participants adapted to two opposing force fields, either sequentially with alternating training blocks or simultaneously with random sequences. As previously reported, in the block training schedule, all participants adapted to the force field presented in a block but showed large interference in the subsequent opposing force field blocks, such that adapting to the two force fields was impossible. In contrast, in the random training schedule, participants could adapt to the two conflicting tasks simultaneously as a group; however, large interindividual variability was observed. A modified MOSAIC computational model of motor learning equipped with one generalist module and two specialist modules explained the observed behavior and variability for wide parameter ranges: when the predictions errors were large and consistent as in block schedules, the generalist module was selected to adapt quickly. In contrast, the specialist modules were selected when they more accurately predicted the changing environment than the generalist, as during random schedules; this resulted in consolidated memory specialized to each environment, but only when the ratio of learning rates of the generalist to specialists was relatively small. This dynamic selection process plays a crucial role in explaining the individual differences observed in motor learning abilities.