ABSTRACT Studies of convergence in wild populations have been instrumental in understanding adaptation by providing strong evidence for natural selection. At the genetic level, we are beginning to appreciate that the re-use of the same genes in adaptation occurs through different mechanisms and can be constrained by underlying trait architectures and demographic characteristics of natural populations. Here, we explore these processes in naturally adapted high- (HP) and low-predation (LP) populations of the Trinidadian guppy, Poecilia reticulata . As a model for phenotypic change this system provided some of the earliest evidence of rapid and repeatable evolution in vertebrates; the genetic basis of which has yet to be studied at the whole-genome level. We collected whole-genome sequencing data from ten populations (176 individuals) representing five independent HP-LP river pairs across the three main drainages in Northern Trinidad. We evaluate population structure, uncovering several LP bottlenecks and variable between-river introgression that can lead to constraints on the sharing of adaptive variation between populations. Consequently, we found limited selection on common genes or loci across all drainages. Using a pathway type analysis, however, we find evidence of repeated selection on different genes involved in cadherin signalling. Finally, we found a large repeatedly selected haplotype on chromosome 20 in three rivers from the same drainage. Taken together, despite limited sharing of adaptive variation among rivers, we found evidence of convergent evolution associated with HP-LP environments in pathways across divergent drainages and at a previously unreported candidate haplotype within a drainage.

Abstract Global adaptation occurs when all populations of a species undergo selection toward a common optimum. This can occur by a hard selective sweep with the emergence of a new globally advantageous allele that spreads throughout a species’ natural range until reaching fixation. This evolutionary process leaves a temporary trace in the region affected, which is detectable using population genomic methods. While selective sweeps have been identified in many species, there have been few comparative and systematic studies of the genes involved in global adaptation. Building upon recent findings showing repeated genetic basis of local adaptation across independent populations and species, we asked whether certain genes play a more significant role in driving global adaptation across plant species. To address this question, we scanned the genomes of 17 plant and forest tree species to identify signals of repeated global selective sweeps. Despite the substantial evolutionary distance between the species analysed, we identified several gene families with strong evidence of repeated positive selection. These gene families tend to be enriched for reduced pleiotropy, consistent with predictions from Fisher’s evolutionary model and the cost of complexity hypothesis. We also found that genes with repeated sweeps exhibit elevated levels of gene duplication. Our findings contrast with recent observations of increased pleiotropy in genes driving local adaptation, consistent with predictions based on the theory of migration-selection balance. Significance Global adaptation occurs when a species undergoes selection toward a common optimum throughout its natural range. While instances of global adaptation are widespread in the literature, there is a shortage of comparative studies aimed at understanding its genetic architecture and how it contrasts with that of local adaptation. This research compares global selective sweeps across 17 plant species to uncover the attributes of the genetic loci repeatedly involved in adaptation. We show that global adaptation tends to rely on genes with reduced pleiotropy and is characterized by increased levels of gene duplication. This finding contrasts with recent observations of increased pleiotropy in genes driving local adaptation, reflecting the opposing dynamics underlying these two evolutionary processes.

It is now accepted that phenotypic evolution can occur quickly but the genetic basis of rapid adaptation to natural environments is largely unknown in multicellular organisms. Population genomic studies of experimental populations of Trinidadian guppies (Poecilia reticulata) provide a unique opportunity to study this phenomenon. Guppy populations that were transplanted from high-predation (HP) to low-predation (LP) environments have been shown to mimic naturally-colonised LP populations phenotypically in as few as 8 generations. The new phenotypes persist in subsequent generations in lab environments, indicating their high heritability. Here, we compared whole genome variation in four populations recently introduced into LP sites along with the corresponding HP source population. We examined genome-wide patterns of genetic variation to estimate past demography, and uncovered signatures of selection with a combination of genome scans and a novel multivariate approach based on allele frequency change vectors. We were able to identify a limited number of candidate loci for convergent evolution across the genome. In particular, we found a region on chromosome 15 under strong selection in three of the four populations, with our multivariate approach revealing subtle parallel changes in allele frequency in all four populations across this region. Investigating patterns of genome-wide selection in this uniquely replicated experiment offers remarkable insight into the mechanisms underlying rapid adaptation, providing a basis for comparison with other species and populations experiencing rapidly changing environments.

ABSTRACT The genetic basis of traits can shape and constrain how adaptation proceeds in nature; rapid adaptation can be facilitated by polygenic traits, whereas polygenic traits may restrict re-use of the same genes in adaptation (genetic convergence). The rapidly evolving life histories of guppies in response to predation risk provide an opportunity to test this proposition. Guppies adapted to high- (HP) and low-predation (LP) environments in northern Trinidad evolve rapidly and convergently among natural populations. This system has been studied extensively at the phenotypic level, but little is known about the underlying genetic architecture. Here, we use an F2 QTL design to examine the genetic basis of seven (five female, two male) guppy life history phenotypes. We use RAD-sequencing data (16,539 SNPs) from 370 male and 267 female F2 individuals. We perform linkage mapping, estimates of genome-wide and per-chromosome heritability (multi-locus associations), and QTL mapping (single-locus associations). Our results are consistent with architectures of many-loci of small effect for male age and size at maturity and female interbrood period. Male trait associations are clustered on specific chromosomes, but female interbrood period exhibits a weak genome-wide signal suggesting a potentially highly polygenic component. Offspring weight and female size at maturity are also associated with a single significant QTL each. These results suggest rapid phenotypic evolution of guppies may be facilitated by polygenic trait architectures, but these may restrict gene-reuse across populations, in agreement with an absence of strong signatures of genetic convergence from recent population genomic analyses of wild HP-LP guppies.

Parallelism, the evolution of similar traits in populations diversifying in similar conditions, provides good evidence of adaptation by natural selection. Many studies of parallelism have focused on comparisons of strongly different ecotypes or sharply contrasting environments, defined a priori, which could upwardly bias the apparent prevalence of parallelism. Here, we estimated genomic parallelism associated with individual components of environmental and phenotypic variation at an intercontinental scale across four adaptive radiations of the three-spined stickleback (Gasterosteus aculeatus), by associating genome-wide allele frequencies with continuous distributions of environmental and phenotypic variation. We found that genomic parallelism was well predicted by parallelism of phenotype-environment associations, suggesting that a quantitative characterization of phenotypes and environments can provide a good prediction of expected genomic parallelism. Further, we examined the explanatory power of genetic, phenotypic, and environmental similarity in predicting parallelism. We found that parallelism tended to be greater for geographically proximate, genetically similar radiations, highlighting the significant contingency of standing variation in the early stages of adaptive radiations, before new mutations accumulate. However, we also demonstrate that distance within multivariate environmental space predicts parallelism, after correction for genetic distance. This study thus demonstrates the relative influences of environment, phenotype and genetic contingency on repeatable signatures of adaptation in the genome.

ABSTRACT Colour polymorphism provides a tractable trait that can be harnessed to explore the evolution of sexual selection and sexual conflict. Male colour patterns of the Trinidadian guppy ( Poecilia reticulata ) are governed by both natural and sexual selection, and are typified by extreme pattern colour variation as a result of negative frequency dependent selection. Since guppy colour patterns are often inherited faithfully from fathers to sons, it has been historically presumed that colour genes are physically linked to sex determining loci as a ‘supergene’ on the sex chromosome. Yet the actual identity and genomic location of the colour pattern genes has remained elusive. We phenotyped and genotyped four guppy ‘Iso-Y lines’, where colour was inherited along the patriline, but backcrossed into the stock population every 2 to 3 generations for 40 generations, thereby homogenising the genome at regions unrelated to colour. Using an unbiased phenotyping method to proportion colour pattern differences between and among the Iso-Y lines, we confirmed that the breeding design was successful in producing four distinct colour patterns. Our analysis of genome resequencing data of the four Iso-Y lines uncovered a surprising genetic architecture for colour pattern polymorphism. Genetic differentiation among Iso-Y lines was repeatedly associated with a large and diverse haplotype (∼5Mb) on an autosome (LG1), not the sex chromosome (LG12). Moreover, the LG1 haplotype showed elevated linkage disequilibrium and exhibited evidence of sex-specific diversity when we examined whole-genome sequencing data of the natural source population. We hypothesise that colour pattern polymorphism is driven by Y-autosome epistasis, and conclude that predictions of sexual conflict should focus on incorporating the effects of epistasis in understanding complex adaptive architectures.

Outlier scans, in which the genome is scanned for signatures of selection, have become a prominent tool in studies of local adaptation, and more recently studies of genetic convergence in natural populations. However, such methods have the potential to be confounded by features of demographic history, such as population size and migration, which are considerably varied across natural populations. In this study, we use forward-simulations to investigate and illustrate how several measures of genetic differentiation commonly used in outlier scans (FST, DXY and Δπ) are influenced by demographic variation across multiple sampling generations. In a factorial design with 16 treatments, we manipulate the presence/absence of founding bottlenecks (N of founding individuals), protracted bottlenecks (proportional size of diverging population) and migration rate between two populations with ancestral and derived phenotypic optima. Our results illustrate known constraints of individual measures associated with reduced population size and a lack of migration; but notably we demonstrate how relationships between measures are similarly dependent on demography. We find that false-positive signals of convergent evolution (the same simulated outliers detected in independent treatments) are attainable as a product of similar demographic treatment, and that outliers across different measures (particularly FST and DXY) can occur with little influence of selection. Taken together, we show how underappreciated, yet quantifiable measures of demographic history can influence commonly employed methods for detecting selection.

Locally adapted traits can exhibit a wide range of genetic architectures, from pronounced divergence at a few loci to small allele frequency shifts at many loci. The type of architecture that evolves depends strongly on migration rate, as weakly selected loci experience swamping and do not make stable contributions to divergence. Simulations from previous studies showed that even when mutations are strongly selected and should resist migration swamping, the architecture of adaptation can collapse and become transient at high mutation rates. Here, we use an analytical two-population model to study how this "mutation swamping" phenomenon depends upon population size, strength of selection, and parameters determining mutation effects. To do this, we developed a mathematical theory based on the diffusion approximation to predict the threshold mutation rate above which swamping occurs, and find that this performs well across wide range of parameter space, based on comparisons with individual-based simulations. The mutation swamping threshold depends most strongly on the average effect size of mutations, and weakly on the strength of selection, but is only minimally affected by population size. Across a wide range of parameter space, we observe that mutation swamping occurs when the trait-wide mutation rate is 10 −3 –10 −2 , suggesting that this phenomenon is potentially relevant to complex traits with a large mutational target. On the other hand, based on the apparent stability of genetic architecture in many classic examples of local adaptation, our theory suggests that per-trait mutation rates are often relatively low.

Abstract Theory predicts that the sexes can achieve greater fitness if loci with sexually antagonistic polymorphisms become linked to the sex determining loci, and this can favour the spread of reduced recombination around sex determining regions. Given that sex-linked regions are frequently repetitive and highly heterozygous, few complete Y chromosome assemblies are available to test these ideas. The guppy system ( Poecilia reticulata ) has long been invoked as an example of sex chromosome formation resulting from sexual conflict. Early genetics studies revealed that male colour patterning genes are mostly but not entirely Y-linked, and that X-linkage may be most common in low predation populations. More recent population genomic studies of guppies have reached varying conclusions about the size and placement of the Y-linked region. However, this previous work used a reference genome assembled from short-read sequences from a female guppy. Here, we present a new guppy reference genome assembly from a male, using long-read PacBio single-molecule real-time sequencing (SMRT) and chromosome contact information. Our new assembly sequences across repeat- and GC-rich regions and thus closes gaps and corrects mis-assemblies found in the short-read female-derived guppy genome. Using this improved reference genome, we then employed broad population sampling to detect sex differences across the genome. We identified two small regions that showed consistent male-specific signals. Moreover, our results help reconcile the contradictory conclusions put forth by past population genomic studies of the guppy sex chromosome. Our results are consistent with a small Y-specific region and rare recombination in male guppies.