Dopamine neurons at the base of the brain are crucial for normal motor behaviour, and their loss leads to conditions such as Parkinson's disease. Yet the activity of dopamine neurons is not related to body movements, but to reward events. Recent theories suggest that dopamine neurons, as a homogeneous functional group, guide motor learning via reward-related signals. Now a study in monkeys undergoing Pavlovian conditioning to 'positive' and 'negative' stimuli shows that dopamine neurons are more heterogeneous than this model implies. Different groups of dopamine neurons, located in slightly different areas of the brain, have specific responses to pleasant and unpleasant stimuli, as well as to the trigger stimuli associated with these events. This suggests that dopamine neurons have a more complex involvement in learning control, encoding more subtle signals than simple reward. The observation that midbrain dopamine neurons are activated by reward, or sensory stimuli predicting reward, has led to the hypothesis that they encode value-related signals and are inhibited by aversive events. This is now shown to be true for only a subset of dopamine neurons; by recording neuronal activity in monkeys, dopamine neurons are found to be more heterogeneous than this model would suggest. Midbrain dopamine neurons are activated by reward or sensory stimuli predicting reward1,2,3,4. These excitatory responses increase as the reward value increases5. This response property has led to a hypothesis that dopamine neurons encode value-related signals and are inhibited by aversive events. Here we show that this is true only for a subset of dopamine neurons. We recorded the activity of dopamine neurons in monkeys (Macaca mulatta) during a Pavlovian procedure with appetitive and aversive outcomes (liquid rewards and airpuffs directed at the face, respectively). We found that some dopamine neurons were excited by reward-predicting stimuli and inhibited by airpuff-predicting stimuli, as the value hypothesis predicts. However, a greater number of dopamine neurons were excited by both of these stimuli, inconsistent with the hypothesis. Some dopamine neurons were also excited by both rewards and airpuffs themselves, especially when they were unpredictable. Neurons excited by the airpuff-predicting stimuli were located more dorsolaterally in the substantia nigra pars compacta, whereas neurons inhibited by the stimuli were located more ventromedially, some in the ventral tegmental area. A similar anatomical difference was observed for their responses to actual airpuffs. These findings suggest that different groups of dopamine neurons convey motivational signals in distinct manners.

The involvement of dopaminergic neurons in motor symptoms is evident from their role in Parkinson's disease. Yet the neurons that release dopamine carry signals related to rewards, not body movements. As a solution to this puzzle, recent theories suggest that the reward-related dopamine signals are used for learning of motor behaviours. Until now it has been unclear how dopamine neurons acquire the reward-related signals. Now in an experiment in rhesus monkeys performing a visually guided task for reward, Masayuki Matsumoto and Okihide Hikosaka show that a small brain area called the lateral habenula controls dopamine neurons by inhibiting them and thereby suppressing less rewarding eye movements. This discovery opens up possibilities for new research on the links between emotion, motivation and motor behaviours. Neurons in the primate lateral habenula are shown to have reward-related activity that apparently signals the inverse to the dopamine response. Stimulation of lateral habenula suppresses dopamine neurons, suggesting that this area plays a role in shaping reward signals. Midbrain dopamine neurons are key components of the brain’s reward system1, which is thought to guide reward-seeking behaviours2,3,4. Although recent studies have shown how dopamine neurons respond to rewards and sensory stimuli predicting reward1,5,6, it is unclear which parts of the brain provide dopamine neurons with signals necessary for these actions. Here we show that the primate lateral habenula, part of the structure called the epithalamus, is a major candidate for a source of negative reward-related signals in dopamine neurons. We recorded the activity of habenula neurons and dopamine neurons while rhesus monkeys were performing a visually guided saccade task with positionally biased reward outcomes7. Many habenula neurons were excited by a no-reward-predicting target and inhibited by a reward-predicting target. In contrast, dopamine neurons were excited and inhibited by reward-predicting and no-reward-predicting targets, respectively. Each time the rewarded and unrewarded positions were reversed, both habenula and dopamine neurons reversed their responses as the bias in saccade latency reversed. In unrewarded trials, the excitation of habenula neurons started earlier than the inhibition of dopamine neurons. Furthermore, weak electrical stimulation of the lateral habenula elicited strong inhibitions in dopamine neurons. These results suggest that the inhibitory input from the lateral habenula plays an important role in determining the reward-related activity of dopamine neurons.

ArticlesVisual and oculomotor functions of monkey substantia nigra pars reticulata. IV. Relation of substantia nigra to superior colliculusO. Hikosaka, and R. H. WurtzO. Hikosaka, and R. H. WurtzPublished Online:01 May 1983https://doi.org/10.1152/jn.1983.49.5.1285MoreSectionsPDF (3 MB)Download PDF ToolsExport citationAdd to favoritesGet permissionsTrack citations ShareShare onFacebookTwitterLinkedInWeChat Previous Back to Top Download PDF FiguresReferencesRelatedInformation Cited ByPreparatory activity links the frontal eye field response with small amplitude motor unit recruitment of neck muscles during gaze planningSatya Rungta, Debaleena Basu, Naveen Sendhilnathan, and Aditya Murthy31 July 2021 | Journal of Neurophysiology, Vol. 126, No. 2A dynamic, imperturbable link between midbrain activity and saccade velocityJoshua A. Seideman28 January 2020 | Journal of Neurophysiology, Vol. 123, No. 2Current Principles of Motor Control, with Special Reference to Vertebrate LocomotionSten Grillner and Abdeljabbar El Manira18 November 2019 | Physiological Reviews, Vol. 100, No. 1Saccade selection and inhibition: motor and attentional componentsDonatas Jonikaitis, Saurabh Dhawan, and Heiner Deubel5 April 2019 | Journal of Neurophysiology, Vol. 121, No. 4The Discrete and Continuous Brain: From Decisions to Movement—And Back AgainNeural Computation, Vol. 30, No. 9Causal Role of Neural Signals Transmitted From the Frontal Eye Field to the Superior Colliculus in Saccade Generation28 August 2018 | Frontiers in Neural Circuits, Vol. 12From cybernetics to brain theory, and more: A memoirCognitive Systems Research, Vol. 50Neuronal connections of direct and indirect pathways for stable value memory in caudal basal ganglia1 August 2018 | European Journal of Neuroscience, Vol. 7Modular auditory decision-making behavioral task designed for intraoperative use in humansJournal of Neuroscience Methods, Vol. 304Visual Neurons in the Superior Colliculus Discriminate Many Objects by Their Historical Values11 June 2018 | Frontiers in Neuroscience, Vol. 12Stimulation of the Nigrotectal Pathway at the Level of the Superior Colliculus Reduces Threat Recognition and Causes a Shift From Avoidance to Approach Behavior7 May 2018 | Frontiers in Neural Circuits, Vol. 12A Review of the Pedunculopontine Nucleus in Parkinson's Disease26 April 2018 | Frontiers in Aging Neuroscience, Vol. 10Direct and indirect pathways for choosing objects and actions25 March 2018 | European Journal of Neuroscience, Vol. 13Neural Dynamics of Autistic Repetitive Behaviors and Fragile X Syndrome: Basal Ganglia Movement Gating and mGluR-Modulated Adaptively Timed Learning13 March 2018 | Frontiers in Psychology, Vol. 9An Integrative Framework for Sensory, Motor, and Cognitive Functions of the Posterior Parietal CortexNeuron, Vol. 97, No. 6Active inference and the anatomy of oculomotionNeuropsychologia, Vol. 111Integrating Brain and Biomechanical Models—A New Paradigm for Understanding Neuro-muscular Control6 February 2018 | Frontiers in Neuroscience, Vol. 12The fate of nonselected activity in saccadic decisions: distinct goal-related and history-related modulationGeoffrey Mégardon, and Petroc Sumner13 February 2018 | Journal of Neurophysiology, Vol. 119, No. 2The Computational Anatomy of Visual Neglect28 November 2017 | Cerebral Cortex, Vol. 28, No. 2Connections between the zona incerta and superior colliculus in the monkey and squirrel29 August 2017 | Brain Structure and Function, Vol. 223, No. 1Desirability, availability, credit assignment, category learning, and attention: Cognitive-emotional and working memory dynamics of orbitofrontal, ventrolateral, and dorsolateral prefrontal cortices8 May 2018 | Brain and Neuroscience Advances, Vol. 2The active construction of the visual worldNeuropsychologia, Vol. 104Indirect Pathway of Caudal Basal Ganglia for Rejection of Valueless Visual ObjectsNeuron, Vol. 94, No. 4Effects of reward on oculomotor controlBrónagh McCoy and Jan Theeuwes22 November 2016 | Journal of Neurophysiology, Vol. 116, No. 5Mesencephalic representations of recent experience influence decision making25 July 2016 | eLife, Vol. 5Basal ganglia output reflects internally-specified movements5 July 2016 | eLife, Vol. 5An integrative role for the superior colliculus in selecting targets for movementsAndrew B. Wolf, Mario J. Lintz, Jamie D. Costabile, John A. Thompson, Elizabeth A. Stubblefield, and Gidon Felsen6 October 2015 | Journal of Neurophysiology, Vol. 114, No. 4Linking express saccade occurance to stimulus properties and sensorimotor integration in the superior colliculusRobert A. Marino, Ron Levy, and Douglas P. Munoz1 August 2015 | Journal of Neurophysiology, Vol. 114, No. 2Functional territories in primate substantia nigra pars reticulata separately signaling stable and flexible valuesMasaharu Yasuda and Okihide Hikosaka15 March 2015 | Journal of Neurophysiology, Vol. 113, No. 6Dopamine transporter gene susceptibility to methylation is associated with impulsivity in nonhuman primatesAbigail Z. Rajala, Ismail Zaitoun, Jeffrey B. Henriques, Alexander K. Converse, Dhanabalan Murali, Miles L. Epstein, and Luis C. Populin1 November 2014 | Journal of Neurophysiology, Vol. 112, No. 9Stimulation of the substantia nigra influences the specification of memory-guided saccadesSafraaz Mahamed, Tiffany J. Garrison, Joel Shires, and Michele A. Basso15 February 2014 | Journal of Neurophysiology, Vol. 111, No. 4Threshold mechanism for saccade initiation in frontal eye field and superior colliculusJay J. Jantz, Masayuki Watanabe, Stefan Everling, and Douglas P. Munoz1 June 2013 | Journal of Neurophysiology, Vol. 109, No. 11On the origin of event-related potentials indexing covert attentional selection during visual search: timing of selection by macaque frontal eye field and event-related potentials during pop-out searchBraden A. Purcell, Jeffrey D. Schall, and Geoffrey F. Woodman15 January 2013 | Journal of Neurophysiology, Vol. 109, No. 2Response variability of frontal eye field neurons modulates with sensory input and saccade preparation but not visual search salienceBraden A. Purcell, Richard P. Heitz, Jeremiah Y. Cohen, and Jeffrey D. Schall15 November 2012 | Journal of Neurophysiology, Vol. 108, No. 10Alterations to multisensory and unisensory integration by stimulus competitionScott R. Pluta, Benjamin A. Rowland, Terrence R. Stanford, and Barry E. Stein1 December 2011 | Journal of Neurophysiology, Vol. 106, No. 6Suppression of smooth pursuit eye movements induced by electrical stimulation of the monkey frontal eye fieldYoshiko Izawa, Hisao Suzuki, and Yoshikazu Shinoda1 November 2011 | Journal of Neurophysiology, Vol. 106, No. 5Neural Correlates of Correct and Errant Attentional Selection Revealed Through N2pc and Frontal Eye Field ActivityRichard P. Heitz, Jeremiah Y. Cohen, Geoffrey F. Woodman, and Jeffrey D. Schall1 November 2010 | Journal of Neurophysiology, Vol. 104, No. 5Representation of the Ipsilateral Visual Field by Neurons in the Macaque Lateral Intraparietal Cortex Depends on the Forebrain CommissuresCatherine A. Dunn, and Carol L. Colby1 November 2010 | Journal of Neurophysiology, Vol. 104, No. 5Spatial Updating in Monkey Superior Colliculus in the Absence of the Forebrain Commissures: Dissociation Between Superficial and Intermediate LayersCatherine A. Dunn, Nathan J. Hall, and Carol L. Colby1 September 2010 | Journal of Neurophysiology, Vol. 104, No. 3Activity of Neurons in Monkey Globus Pallidus During Oculomotor Behavior Compared With That in Substantia Nigra Pars ReticulataSooYoon Shin, and Marc A. Sommer1 April 2010 | Journal of Neurophysiology, Vol. 103, No. 4Substantia Nigra Output to Prefrontal Cortex Via Thalamus in Monkeys. I. Electrophysiological Identification of Thalamic Relay NeuronsIkuo Tanibuchi, Hiroyuki Kitano✠, and Kohnosuke Jinnai1 November 2009 | Journal of Neurophysiology, Vol. 102, No. 5Neural Activity in Primate Caudate Nucleus Associated With Pro- and AntisaccadesKristen A. Ford, and Stefan Everling1 October 2009 | Journal of Neurophysiology, Vol. 102, No. 4Early and Late Modulation of Saccade Deviations by Target Distractor SimilarityManon Mulckhuyse, Stefan Van der Stigchel, and Jan Theeuwes1 September 2009 | Journal of Neurophysiology, Vol. 102, No. 3Influence of Task Predictability on the Activity of Neurons in the Rostral Superior Colliculus During Double-Step SaccadesVicente Reyes-Puerta, Roland Philipp, Werner Lindner, Lars Lünenburger, and Klaus-Peter Hoffmann1 June 2009 | Journal of Neurophysiology, Vol. 101, No. 6Encoding by Response Duration in the Basal GangliaNaama Parush, David Arkadir, Alon Nevet, Genela Morris, Naftali Tishby, Israel Nelken, and Hagai Bergman1 December 2008 | Journal of Neurophysiology, Vol. 100, No. 6Substantia Nigra Stimulation Influences Monkey Superior Colliculus Neuronal Activity BilaterallyPing Liu, and Michele A. Basso1 August 2008 | Journal of Neurophysiology, Vol. 100, No. 2Synaptic Organization of the Basal Ganglia: An Electroanatomical Approach in the Rat30 May 2008Neurochemically Specified Subsystems in the Basal Ganglia30 May 2008Reversal of a Distractor Effect on Saccade Target Selection After Superior Colliculus InactivationRobert M. McPeek1 May 2008 | Journal of Neurophysiology, Vol. 99, No. 5Commissural Mirror-Symmetric Excitation and Reciprocal Inhibition Between the Two Superior Colliculi and Their Roles in Vertical and Horizontal Eye MovementsM. Takahashi, Y. Sugiuchi, and Y. Shinoda1 November 2007 | Journal of Neurophysiology, Vol. 98, No. 5Context-Dependent Effects of Substantia Nigra Stimulation on Eye MovementsMichele A. Basso, and Ping Liu1 June 2007 | Journal of Neurophysiology, Vol. 97, No. 6Dual Diffusion Model for Single-Cell Recording Data From the Superior Colliculus in a Brightness-Discrimination TaskRoger Ratcliff, Yukako T. Hasegawa, Ryohei P. Hasegawa, Philip L. Smith, and Mark A. Segraves1 February 2007 | Journal of Neurophysiology, Vol. 97, No. 2Saccade-Related Spread of Activity Across Superior Colliculus May Arise From Asymmetry of Internal ConnectionsHiroyuki Nakahara, Kenji Morita, Robert H. Wurtz, and Lance M. Optican1 August 2006 | Journal of Neurophysiology, Vol. 96, No. 2When is enough enough?1 July 2006 | Nature Neuroscience, Vol. 9, No. 7Basal Ganglia Orient Eyes to RewardOkihide Hikosaka, Kae Nakamura, and Hiroyuki Nakahara1 February 2006 | Journal of Neurophysiology, Vol. 95, No. 2Immediate Changes in Anticipatory Activity of Caudate Neurons Associated With Reversal of Position-Reward ContingencyKatsumi Watanabe, and Okihide Hikosaka1 September 2005 | Journal of Neurophysiology, Vol. 94, No. 3Commissural Excitation and Inhibition by the Superior Colliculus in Tectoreticular Neurons Projecting to Omnipause Neuron and Inhibitory Burst Neuron RegionsM. Takahashi, Y. Sugiuchi, Y. Izawa, and Y. Shinoda1 September 2005 | Journal of Neurophysiology, Vol. 94, No. 3Context-Dependent Stimulation Effects on Saccade Initiation in the Presupplementary Motor Area of the MonkeyMasaki Isoda1 May 2005 | Journal of Neurophysiology, Vol. 93, No. 5Temporal Interactions of Air-Puff–Evoked Blinks and Saccadic Eye Movements: Insights Into Motor PreparationNeeraj J. Gandhi, and Desiree K. Bonadonna1 March 2005 | Journal of Neurophysiology, Vol. 93, No. 3Suppression of Visually and Memory-Guided Saccades Induced by Electrical Stimulation of the Monkey Frontal Eye Field. I. Suppression of Ipsilateral SaccadesYoshiko Izawa, Hisao Suzuki, and Yoshikazu Shinoda1 October 2004 | Journal of Neurophysiology, Vol. 92, No. 4Role of basal ganglia–brainstem pathways in the control of motor behaviorsNeuroscience Research, Vol. 50, No. 2Cerebral areas mediating visual redirection of gaze: Cooling deactivation of 15 loci in the cat1 January 2004 | The Journal of Comparative Neurology, Vol. 474, No. 2Using Auditory and Visual Stimuli to Investigate the Behavioral and Neuronal Consequences of Reflexive Covert OrientingAndrew H. Bell, Jillian H. Fecteau, and Douglas P. Munoz1 May 2004 | Journal of Neurophysiology, Vol. 91, No. 5How laminar frontal cortex and basal ganglia circuits interact to control planned and reactive saccadesNeural Networks, Vol. 17, No. 4Behavioural state affects saccades elicited electrically from neocortexNeuroscience & Biobehavioral Reviews, Vol. 28, No. 1Look away: the anti-saccade task and the voluntary control of eye movement1 March 2004 | Nature Reviews Neuroscience, Vol. 5, No. 3Macaque Frontal Eye Field Input to Saccade-Related Neurons in the Superior ColliculusJanet O. Helminski, and Mark A. Segraves1 August 2003 | Journal of Neurophysiology, Vol. 90, No. 2Reward-Dependent Gain and Bias of Visual Responses in Primate Superior ColliculusNeuron, Vol. 39, No. 4Behavioural state affects saccadic eye movements evoked by microstimulation of striate cortexEuropean Journal of Neuroscience, Vol. 18, No. 4Opposing basal ganglia processes shape midbrain visuomotor activity bilaterally26 June 2003 | Nature, Vol. 423, No. 6943Changes in Saccadic Latencies over the Human Menstrual Cycle31 August 2016 | Perceptual and Motor Skills, Vol. 96, No. 3_supplT HE N EUROBIOLOGY OF V ISUAL -S ACCADIC D ECISION M AKINGAnnual Review of Neuroscience, Vol. 26, No. 1Intrinsic processing in the mammalian superior colliculusCurrent Opinion in Neurobiology, Vol. 12, No. 6Saccade Target Selection in the Superior Colliculus During a Visual Search TaskRobert M. McPeek, and Edward L. Keller1 October 2002 | Journal of Neurophysiology, Vol. 88, No. 4Coordinated control of eye and hand movements in dynamic reachingHuman Movement Science, Vol. 21, No. 3Anatomy of Motivation15 July 2002Pallidal activity is involved in visuomotor association learning in monkeys20 December 2001 | European Journal of Neuroscience, Vol. 14, No. 5Basal ganglia involvement in memory-guided movement sequencingNeuroReport, Vol. 11, No. 16Excitatory Cortical Inputs to Pallidal Neurons Via the Subthalamic Nucleus in the MonkeyAtsushi Nambu, Hironobu Tokuno, Ikuma Hamada, Hitoshi Kita, Michiko Imanishi, Toshikazu Akazawa, Yoko Ikeuchi, and Naomi Hasegawa1 July 2000 | Journal of Neurophysiology, Vol. 84, No. 1Role of the Basal Ganglia in the Control of Purposive Saccadic Eye MovementsOkihide Hikosaka, Yoriko Takikawa, and Reiko Kawagoe1 July 2000 | Physiological Reviews, Vol. 80, No. 3Contextual Modulation of Substantia Nigra Pars Reticulata NeuronsAri Handel, and Paul W. Glimcher1 May 2000 | Journal of Neurophysiology, Vol. 83, No. 5Composition and Topographic Organization of Signals Sent From the Frontal Eye Field to the Superior ColliculusMarc A. Sommer, and Robert H. Wurtz1 April 2000 | Journal of Neurophysiology, Vol. 83, No. 4Quantitative Analysis of Substantia Nigra Pars Reticulata Activity During a Visually Guided Saccade TaskAri Handel, and Paul W. Glimcher1 December 1999 | Journal of Neurophysiology, Vol. 82, No. 6Donders' Law in TorticollisW. P. Medendorp, J.A.M. van Gisbergen, M.W.I.M. Horstink, and C.C.A.M. Gielen1 November 1999 | Journal of Neurophysiology, Vol. 82, No. 5Two-Dimensional Saccade-Related Population Activity in Superior Colliculus in MonkeyRussell W. Anderson, Edward L. Keller, Neeraj J. Gandhi, and Sanjoy Das1 August 1998 | Journal of Neurophysiology, Vol. 80, No. 2Monkey Posterior Parietal Cortex Neurons Antidromically Activated From Superior ColliculusMartin Paré, and Robert H. Wurtz1 December 1997 | Journal of Neurophysiology, Vol. 78, No. 6Spatial Processing in the Monkey Frontal Eye Field. I. Predictive Visual ResponsesMarc M. Umeno, and Michael E. Goldberg1 September 1997 | Journal of Neurophysiology, Vol. 78, No. 3Pallidal Discharge Related to the Kinematics of Reaching Movements in Two DimensionsRobert S. Turner, and Marjorie E. Anderson1 March 1997 | Journal of Neurophysiology, Vol. 77, No. 3The effects of visual scene composition on the latency of saccadic eye movements of the rhesus monkeyVision Research, Vol. 34, No. 17Express saccades elicited during visual scan in the monkeyVision Research, Vol. 34, No. 15Voluntary control of saccadic eye movement in patients with frontal cortical lesions and Parkinsonian patients in comparison with that in SchizophrenicsBiological Psychiatry, Vol. 36, No. 1Neostriatal modulation of motor cortex excitabilityBrain Research, Vol. 651, No. 1-2Smooth pursuit eye movements and express saccades in schizophrenic patientsSchizophrenia Research, Vol. 12, No. 2Direct projections from the deep layers of the superior colliculus to the subthalamic nucleus in the ratBrain Research, Vol. 639, No. 1Systematic errors for saccades to remembered targets: Evidence for a dissociation between saccade metrics and activity in the superior colliculusVision Research, Vol. 34, No. 1Effects of microinjection of a GABA antagonist into the periaqueductal gray upon electrically-induced vocalization in decerebrate catsNeuroscience Research, Vol. 18, No. 3Central neuroanatomical organisation of the rat visuomotor systemProgress in Neurobiology, Vol. 41, No. 2GABAergic synaptic interactions in the substantia nigraBrain Research, Vol. 617, No. 2Synaptic organization of gabaergic inputs from the striatum and the globus pallidus onto neurons in the substantia nigra and retrorubral field which project to the medullary reticular formationNeuroscience, Vol. 50, No. 3Topographical organization of the nigrotectal projection in rat: Evidence for segregated channelsNeuroscience, Vol. 50, No. 3Saccadic Eye Movements in Parkinson's Disease: II. Remembered Saccades— towards a Unified Hypothesis?1 January 2018 | The Quarterly Journal of Experimental Psychology Section A, Vol. 45, No. 2Turning vision into actionCurrent Biology, Vol. 2, No. 6The lateroposterior thalamic nucleus and substantia nigra pars lateralis: Origin of dual innervation over the visual system and basal gangliaNeuroscience Letters, Vol. 139, No. 2Molecular Neuro Anatomic Mechanisms of Parkinson’s Disease: A Proposed Therapeutic ApproachNeurologic Clinics, Vol. 10, No. 2Effect of superior colliculus lesions on sensory unit responses in the intralaminar thalamus of the ratBrain Research, Vol. 576, No. 2The neostriatal mosaic: multiple levels of compartmental organizationTrends in Neurosciences, Vol. 15, No. 4Cocaine self-administration differentially alters mRNA expression of striatal peptidesMolecular Brain Research, Vol. 13, No. 1-2Spasm of fixation: A quantitative studyJournal of the Neurological Sciences, Vol. 107, No. 2Separate neuronal populations of the rat substantia nigra pars lateralis with distinct projection sites and transmitter phenotypesNeuroscience, Vol. 46, No. 3Substantia nigra reticulata neurons during sleep-waking states: relation with ponto-geniculo-occipital wavesBrain Research, Vol. 566, No. 1-2Cholinergic nigrotectal projections in the ratNeuroscience Letters, Vol. 132, No. 1Non-dopaminergic projections from the substantia nigra pars lateralis to the inferior colliculus in the ratBrain Research, Vol. 559, No. 1The Neuroanatomy and Neurophysiology of Attention1 January 1991 | Journal of Child Neurology, Vol. 6, No. 1_supplElectrophysiological properties of pedunculopontine neurons and their postsynaptic responses following stimulation of substantia nigra reticulataBrain Research, Vol. 535, No. 1Substantia nigra pars reticulata projects to the reticular thalamic nucleus of the cat: a morphological and electrophysiological studyBrain Research, Vol. 535, No. 1Developmental changes in phasic sleep parameters as reflections of the brain-stem maturation: polysomnographical examinations of infants, including premature neonatesElectroencephalography and Clinical Neurophysiology, Vol. 76, No. 4Eye movement-related neurons in the red nucleusNeuroscience Letters, Vol. 118, No. 1Somatosensory neurons projecting from the superior colliculus to the intralaminar thalamus in the ratBrain Research, Vol. 523, No. 2New frontiers in basal ganglia researchTrends in Neurosciences, Vol. 13, No. 7Disinhibition as a basic process in the expression of striatal functionsTrends in Neurosciences, Vol. 13, No. 7Laminar organization of the substantia nigra pars reticulata in the catNeuroscience, Vol. 38, No. 1Eye movements induced by microinjection of GABA agonist in the rat substantia nigra pars reticulataNeuroscience Research, Vol. 6, No. 3Increased saccadic distractibility in tardive dyskinesia: Functional evidence for subcortical GABA dysfunctionBiological Psychiatry, Vol. 25, No. 1Bilateral tectal projection of single nigrostriatal dopamine cells in the ratNeuroscience, Vol. 33, No. 2Turning responses evoked by stimulation of visuomotor pathwaysBrain Research Reviews, Vol. 13, No. 3Dopaminergic nigrotectal projection in the ratBrain Research, Vol. 457, No. 1Interconnections between substantia Nigra reticulata and medullary reticular formationBrain Research Bulletin, Vol. 21, No. 2Collateral projection from the substantia nigra to the striatum and superior colliculus in the ratNeuroscience, Vol. 25, No. 2Contraversive circling elicited from the internal capsule and substantia nigra: evidence for a continuous axon bundle mediating circlingBrain Research, Vol. 441, No. 1-2Electrophysiological analysis of the tecto-olivo-cerebellar (lobulus simplex) projection in the ratBrain Research, Vol. 417, No. 2The interrelationship between superior colliculus and substantia nigra pars reticulata in programming movements of cats: A follow-upBehavioural Brain Research, Vol. 25, No. 1Collicular involvement in a saccadic colour discrimination taskExperimental Brain Research, Vol. 66, No. 3The nigrotectal projection in the cat: An electron microscope autoradiographic studyNeuroscience, Vol. 21, No. 2in vitro characterisation of dopamine receptors in the superior colliculus of the ratNeuropharmacology, Vol. 26, No. 4Influences of the basal ganglia on the medullary reticular formationNeuroscience Letters, Vol. 75, No. 3Circling elicited from the anteromedial cortex and medial pons: refractory periods and summationBrain Research, Vol. 407, No. 2A parametric analysis of human saccades in different experimental paradigmsVision Research, Vol. 27, No. 10The visual cortico-striato-nigral pathway in the ratNeuroscience, Vol. 19, No. 4Saccadic eye movement deficits in the MPTP monkey model of Parkinson's diseaseBrain Research, Vol. 383, No. 1-2The sources of the nigrotectal pathwayNeuroscience, Vol. 19, No. 1The effects ofl-DOPA on regional cerebral glucose utilization in rats with unilateral lesions of the substantia nigraBrain Research, Vol. 379, No. 2What do GABA neurons really do? They make possible variability generation in relation to demandExperimental Neurology, Vol. 93, No. 2The interrelationship between superior colliculus and substantia nigra pars reticulata in programming movements of catsBehavioural Brain Research, Vol. 21, No. 2Superior collicular projection to intralaminar thalamus in ratBrain Research, Vol. 378, No. 2Complementary and non-matching afferent compartments in the cat's superior colliculus: Innervation of the acetylcholinesterase-poor domain of the intermediate gray layerNeuroscience, Vol. 18, No. 2The central visual systemVision Research, Vol. 26, No. 9Substantia nigra projection to medullary reticular formation: Relevance to oculomotor and related motor functions in the catNeuroscience Letters, Vol. 62, No. 1Glutamate decarboxylase immunoreactivity in the intermediate grey layer of the superior colliculus in the catNeuroscience, Vol. 16, No. 1Subcortical connections of area 17 in the tree shrew: an autoradiographic analysisBrain Research, Vol. 340, No. 1Disinhibition as a basic process in the expression of striatal functions. I. The striato-nigral influence on tecto-spinal/tecto-diencephalic neuronsBrain Research, Vol. 334, No. 2Convergence of afferents from frontal cortex and substantia nigra onto acetylcholinesterase-rich patches of the cat's superior colliculusNeuroscience, Vol. 14, No. 2Direct projections from the substantia nigra to the posterior thalamic regions in the catBrain Research, Vol. 309, No. 1The inhibited nervous system: Roles of GABAergic neuronsNeuropharmacology, Vol. 23, No. 7GABA neurons in the mammalian central nervous system: Model for a minimal basic neural unitNeuroscience Letters, Vol. 47, No. 3Frontal lobe dysfunctions in schizophrenia—I. Eye movement impairmentsJournal of Psychiatric Research, Vol. 18, No. 1Effects on eye movements of a GABA agonist and antagonist injected into monkey superior colliculusBrain Research, Vol. 272, No. 2 More from this issue > Volume 49Issue 5May 1983Pages 1285-1301 Copyright & PermissionsCopyright © 1983 the American Physiological Societyhttps://doi.org/10.1152/jn.1983.49.5.1285PubMed6306173History Published online 1 May 1983 Published in print 1 May 1983 Metrics

ArticlesVisual and oculomotor functions of monkey substantia nigra pars reticulata. III. Memory-contingent visual and saccade responsesO. Hikosaka, and R. H. WurtzO. Hikosaka, andR. H. WurtzPublished Online:01 May 1983https://doi.org/10.1152/jn.1983.49.5.1268MoreSectionsPDF (3 MB)Download PDF ToolsExport citationAdd to favoritesGet permissionsTrack citations ShareShare onFacebookTwitterLinkedInWeChat Previous Back to Top Next Download PDF FiguresReferencesRelatedInformation Cited ByDynamic shifts of visual and saccadic signals in prefrontal cortical regions 8Ar and FEFSanjeev B. Khanna, Jonathan A. Scott, andMatthew A. Smith11 December 2020 | Journal of Neurophysiology, Vol. 124, No. 6Current Principles of Motor Control, with Special Reference to Vertebrate LocomotionSten Grillner, andAbdeljabbar El Manira18 November 2019 | Physiological Reviews, Vol. 100, No. 1Saccade selection and inhibition: motor and attentional componentsDonatas Jonikaitis, Saurabh Dhawan, andHeiner Deubel5 April 2019 | Journal of Neurophysiology, Vol. 121, No. 4Encoding prediction signals during appetitive and aversive Pavlovian conditioning in the primate lateral hypothalamusAtsushi Noritake, andKae Nakamura25 January 2019 | Journal of Neurophysiology, Vol. 121, No. 2The critical stability task: quantifying sensory-motor control during ongoing movement in nonhuman primatesKristin M. Quick, Jessica L. Mischel, Patrick J. Loughlin*, andAaron P. Batista*24 October 2018 | Journal of Neurophysiology, Vol. 120, No. 5From cybernetics to brain theory, and more: A memoirCognitive Systems Research, Vol. 50Different contributions of preparatory activity in the basal ganglia and cerebellum for self-timing2 July 2018 | eLife, Vol. 7A Review of the Pedunculopontine Nucleus in Parkinson's Disease26 April 2018 | Frontiers in Aging Neuroscience, Vol. 10A probabilistic, distributed, recursive mechanism for decision-making in the brain3 April 2018 | PLOS Computational Biology, Vol. 14, No. 4Direct and indirect pathways for choosing objects and actions25 March 2018 | European Journal of Neuroscience, Vol. 13Parallel basal ganglia circuits for decision making2 February 2017 | Journal of Neural Transmission, Vol. 125, No. 3A spatial memory signal shows that the parietal cortex has access to a craniotopic representation of space16 February 2018 | eLife, Vol. 7A loop-based neural architecture for structured behavior encoding and decodingNeural Networks, Vol. 98Working Memory in the Prefrontal Cortex27 April 2017 | Brain Sciences, Vol. 7, No. 12Robust modulation of arousal regulation, performance, and frontostriatal activity through central thalamic deep brain stimulation in healthy nonhuman primatesJonathan L. Baker, Jae-Wook Ryou, Xuefeng F. Wei, Christopher R. Butson, Nicholas D. Schiff, andKeith P. Purpura18 November 2016 | Journal of Neurophysiology, Vol. 116, No. 5Striatal dopamine modulates timing of self-initiated saccadesNeuroscience, Vol. 337Basal ganglia output reflects internally-specified movements5 July 2016 | eLife, Vol. 5Neural control of visual search by frontal eye field: chronometry of neural events and race model processesMatthew J. Nelson, Aditya Murthy, andJeffrey D. Schall12 April 2016 | Journal of Neurophysiology, Vol. 115, No. 4Dynamics of visual receptive fields in the macaque frontal eye fieldJ. Patrick Mayo, Amie R. DiTomasso, Marc A. Sommer, andMatthew A. Smith15 December 2015 | Journal of Neurophysiology, Vol. 114, No. 6Different target-discrimination times can be followed by the same saccade-initiation timing in different stimulus conditions during visual searchesTomohiro Tanaka, Satoshi Nishida, andTadashi Ogawa14 July 2015 | Journal of Neurophysiology, Vol. 114, No. 1Transition of target-location signaling in activity of macaque lateral intraparietal neurons during delayed-response visual searchSatoshi Nishida, Tomohiro Tanaka, andTadashi Ogawa15 September 2014 | Journal of Neurophysiology, Vol. 112, No. 6Activity of fixation neurons in the monkey frontal eye field during smooth pursuit eye movementsYoshiko Izawa, andHisao Suzuki15 July 2014 | Journal of Neurophysiology, Vol. 112, No. 2Temporal order judgments are disrupted more by reflexive than by voluntary saccadesYoshiko Yabe, Melvyn A. Goodale, andHiroaki Shigemasu15 May 2014 | Journal of Neurophysiology, Vol. 111, No. 10Stimulation of the substantia nigra influences the specification of memory-guided saccadesSafraaz Mahamed, Tiffany J. Garrison, Joel Shires, andMichele A. Basso15 February 2014 | Journal of Neurophysiology, Vol. 111, No. 4Shape selectivity and remapping in dorsal stream visual area LIPJanani Subramanian, andCarol L. Colby1 February 2014 | Journal of Neurophysiology, Vol. 111, No. 3Separate evaluation of target facilitation and distractor suppression in the activity of macaque lateral intraparietal neurons during visual searchSatoshi Nishida, Tomohiro Tanaka, andTadashi Ogawa15 December 2013 | Journal of Neurophysiology, Vol. 110, No. 12Delay activity of saccade-related neurons in the caudal dentate nucleus of the macaque cerebellumRobin C. Ashmore, andMarc A. Sommer15 April 2013 | Journal of Neurophysiology, Vol. 109, No. 8Blinks slow memory-guided saccadesAlice S. Powers, Michele A. Basso, andCraig Evinger1 February 2013 | Journal of Neurophysiology, Vol. 109, No. 3Representation of the Ipsilateral Visual Field by Neurons in the Macaque Lateral Intraparietal Cortex Depends on the Forebrain CommissuresCatherine A. Dunn, andCarol L. Colby1 November 2010 | Journal of Neurophysiology, Vol. 104, No. 5Spatial Updating in Monkey Superior Colliculus in the Absence of the Forebrain Commissures: Dissociation Between Superficial and Intermediate LayersCatherine A. Dunn, Nathan J. Hall, andCarol L. Colby1 September 2010 | Journal of Neurophysiology, Vol. 104, No. 3Activity of Neurons in Monkey Globus Pallidus During Oculomotor Behavior Compared With That in Substantia Nigra Pars ReticulataSooYoon Shin, andMarc A. Sommer1 April 2010 | Journal of Neurophysiology, Vol. 103, No. 4Role of Supplementary Eye Field in Saccade Initiation: Executive, Not Direct, ControlVeit Stuphorn, Joshua W. Brown, andJeffrey D. Schall1 February 2010 | Journal of Neurophysiology, Vol. 103, No. 2Substantia Nigra Output to Prefrontal Cortex Via Thalamus in Monkeys. II. Activity of Thalamic Relay Neurons in Delayed Conditional Go/No-Go Discrimination TaskIkuo Tanibuchi, Hiroyuki Kitano✠, andKohnosuke Jinnai1 November 2009 | Journal of Neurophysiology, Vol. 102, No. 5Neural Activity in Primate Caudate Nucleus Associated With Pro- and AntisaccadesKristen A. Ford, andStefan Everling1 October 2009 | Journal of Neurophysiology, Vol. 102, No. 4Response Properties of Fixation Neurons and Their Location in the Frontal Eye Field in the MonkeyYoshiko Izawa, Hisao Suzuki, andYoshikazu Shinoda1 October 2009 | Journal of Neurophysiology, Vol. 102, No. 4On the Origin of Event-Related Potentials Indexing Covert Attentional Selection During Visual SearchJeremiah Y. Cohen, Richard P. Heitz, Jeffrey D. Schall, andGeoffrey F. Woodman1 October 2009 | Journal of Neurophysiology, Vol. 102, No. 4Long-term effects of cannabis on oculomotor function in humans18 June 2008 | Journal of Psychopharmacology, Vol. 23, No. 6Neural Control of Visual Search by Frontal Eye Field: Effects of Unexpected Target Displacement on Visual Selection and Saccade PreparationAditya Murthy, Supriya Ray, Stephanie M. Shorter, Jeffrey D. Schall, andKirk G. Thompson1 May 2009 | Journal of Neurophysiology, Vol. 101, No. 5Neural Basis of the Set-Size Effect in Frontal Eye Field: Timing of Attention During Visual SearchJeremiah Y. Cohen, Richard P. Heitz, Geoffrey F. Woodman, andJeffrey D. Schall1 April 2009 | Journal of Neurophysiology, Vol. 101, No. 4Biophysical Support for Functionally Distinct Cell Types in the Frontal Eye FieldJeremiah Y. Cohen, Pierre Pouget, Richard P. Heitz, Geoffrey F. Woodman, andJeffrey D. Schall1 February 2009 | Journal of Neurophysiology, Vol. 101, No. 2Condition-Dependent and Condition-Independent Target Selection in the Macaque Posterior Parietal CortexTadashi Ogawa, andHidehiko Komatsu1 February 2009 | Journal of Neurophysiology, Vol. 101, No. 2A "Gap Effect" on Stop Signal Reaction Times in a Human Saccadic Countermanding TaskScott A. Stevenson, James K. Elsley, andBrian D. Corneil1 February 2009 | Journal of Neurophysiology, Vol. 101, No. 2Direction Selectivity of Neurons in the Macaque Lateral Intraparietal AreaAlessandra Fanini, andJohn A. Assad1 January 2009 | Journal of Neurophysiology, Vol. 101, No. 1Development of Working Memory MaintenanceCharles F. Geier, Krista Garver, Robert Terwilliger, andBeatriz Luna1 January 2009 | Journal of Neurophysiology, Vol. 101, No. 1Balance of Increases and Decreases in Firing Rate of the Spontaneous Activity of Basal Ganglia High-Frequency Discharge NeuronsShlomo Elias, Ya'acov Ritov, andHagai Bergman1 December 2008 | Journal of Neurophysiology, Vol. 100, No. 6A Neural Correlate of Motivational Conflict in the Superior Colliculus of the MacaqueMasaki Isoda, andOkihide Hikosaka1 September 2008 | Journal of Neurophysiology, Vol. 100, No. 3Substantia Nigra Stimulation Influences Monkey Superior Colliculus Neuronal Activity BilaterallyPing Liu, andMichele A. Basso1 August 2008 | Journal of Neurophysiology, Vol. 100, No. 2Basal Ganglia Outputs and Motor Control30 May 2008Neurochemically Specified Subsystems in the Basal Ganglia30 May 2008Saccade Preparation Signals in the Human Frontal and Parietal CorticesClayton E. Curtis, andJason D. Connolly1 January 2008 | Journal of Neurophysiology, Vol. 99, No. 1Difficulty of Visual Search Modulates Neuronal Interactions and Response Variability in the Frontal Eye FieldJeremiah Y. Cohen, Pierre Pouget, Geoffrey F. Woodman, Chenchal R. Subraveti, Jeffrey D. Schall, andAndrew F. Rossi1 November 2007 | Journal of Neurophysiology, Vol. 98, No. 5Context-Dependent Effects of Substantia Nigra Stimulation on Eye MovementsMichele A. Basso, andPing Liu1 June 2007 | Journal of Neurophysiology, Vol. 97, No. 6Selection and Maintenance of Saccade Goals in the Human Frontal Eye FieldsClayton E. Curtis, andMark D'Esposito1 June 2006 | Journal of Neurophysiology, Vol. 95, No. 6Spatial Updating in Area LIP Is Independent of Saccade DirectionLaura M. Heiser, andCarol L. Colby1 May 2006 | Journal of Neurophysiology, Vol. 95, No. 5Neural Correlates of Attention and Distractibility in the Lateral Intraparietal AreaJames W. Bisley, andMichael E. Goldberg1 March 2006 | Journal of Neurophysiology, Vol. 95, No. 3Basal Ganglia Orient Eyes to RewardOkihide Hikosaka, Kae Nakamura, andHiroyuki Nakahara1 February 2006 | Journal of Neurophysiology, Vol. 95, No. 2Dynamic Circuitry for Updating Spatial Representations. I. Behavioral Evidence for Interhemispheric Transfer in the Split-Brain MacaqueRebecca A. Berman, Laura M. Heiser, Richard C. Saunders, andCarol L. Colby1 November 2005 | Journal of Neurophysiology, Vol. 94, No. 5Discovering spatial working memory fields in prefrontal cortexXiao-Jing Wang1 June 2005 | Journal of Neurophysiology, Vol. 93, No. 6Temporal Interactions of Air-Puff–Evoked Blinks and Saccadic Eye Movements: Insights Into Motor PreparationNeeraj J. Gandhi, andDesiree K. Bonadonna1 March 2005 | Journal of Neurophysiology, Vol. 93, No. 3Frontal Eye Field Activity Before Visual Search Errors Reveals the Integration of Bottom-Up and Top-Down SalienceKirk G. Thompson, Narcisse P. Bichot, andTakashi R. Sato1 January 2005 | Journal of Neurophysiology, Vol. 93, No. 1Modulation of Gaze-Evoked Blinks Depends Primarily on Extraretinal FactorsShawn S. Williamson, Ari Z. Zivotofsky, andMichele A. Basso1 January 2005 | Journal of Neurophysiology, Vol. 93, No. 1A Neural Circuit Basis for Spatial Working Memory29 June 2016 | The Neuroscientist, Vol. 10, No. 6Different roles of the frontal and parietal regions in memory-guided saccade: A PCA approach on time course of BOLD signal changes1 January 2004 | Human Brain Mapping, Vol. 23, No. 3A Possible Role of Midbrain Dopamine Neurons in Short- and Long-Term Adaptation of Saccades to Position-Reward MappingYoriko Takikawa, Reiko Kawagoe, andOkihide Hikosaka1 October 2004 | Journal of Neurophysiology, Vol. 92, No. 4Role of basal ganglia–brainstem pathways in the control of motor behaviorsNeuroscience Research, Vol. 50, No. 2Neuronal Activity Throughout the Primate Mediodorsal Nucleus of the Thalamus During Oculomotor Delayed-Responses. I. Cue-, Delay-, and Response-Period ActivityYumiko Watanabe, andShintaro Funahashi1 September 2004 | Journal of Neurophysiology, Vol. 92, No. 3Activity of Rostral Superior Colliculus Neurons During Passive and Active Viewing of MotionRichard J. Krauzlis1 August 2004 | Journal of Neurophysiology, Vol. 92, No. 2Prefrontal Neurons Coding Suppression of Specific SaccadesNeuron, Vol. 43, No. 3On the role of frontal eye field in guiding attention and saccadesVision Research, Vol. 44, No. 12Nigral GABAergic inhibition upon mesencephalic dopaminergic cell groups in ratsEuropean Journal of Neuroscience, Vol. 19, No. 9Prefrontal Neuronal Activity Encodes Spatial Target Representations Sequentially Updated After Nonspatial Target-Shift CuesTetsuya Fukushima, Isao Hasegawa, andYasushi Miyashita1 March 2004 | Journal of Neurophysiology, Vol. 91, No. 3Comparison of Memory- and Visually Guided Saccades Using Event-Related fMRIM.R.G. Brown, J.F.X. DeSouza, H. C. Goltz, K. Ford, R. S. Menon, M. A. Goodale, andS. Everling1 February 2004 | Journal of Neurophysiology, Vol. 91, No. 2Reward-Predicting Activity of Dopamine and Caudate Neurons—A Possible Mechanism of Motivational Control of Saccadic Eye MovementReiko Kawagoe, Yoriko Takikawa, andOkihide Hikosaka1 February 2004 | Journal of Neurophysiology, Vol. 91, No. 2Involvement of Human Thalamic Neurons in Internally and Externally Generated MovementsM. L. MacMillan, J. O. Dostrovsky, A. M. Lozano, andW. D. Hutchison1 February 2004 | Journal of Neurophysiology, Vol. 91, No. 2Neuronal Activity in the Primate Substantia Nigra Pars Reticulata During the Performance of Simple and Memory-Guided Elbow MovementsThomas Wichmann, andMichele Ann Kliem1 February 2004 | Journal of Neurophysiology, Vol. 91, No. 2Paradoxical activities: insight into the relationship of parietal and prefrontal corticesTrends in Neurosciences, Vol. 26, No. 11Saccade-Related Activity in the Primate Superior Colliculus Depends on the Presence of Local Landmarks at the Saccade EndpointJay A. Edelman, andMichael E. Goldberg1 September 2003 | Journal of Neurophysiology, Vol. 90, No. 3Changes in Saccadic Latencies over the Human Menstrual Cycle31 August 2016 | Perceptual and Motor Skills, Vol. 96, No. 3_supplEffects of Stimulus-Response Compatibility on Neural Selection in Frontal Eye FieldNeuron, Vol. 38, No. 4Representation of Time by Neurons in the Posterior Parietal Cortex of the MacaqueNeuron, Vol. 38, No. 2The Time Course of Perisaccadic Receptive Field Shifts in the Lateral Intraparietal Area of the MonkeyMakoto Kusunoki, andMichael E. Goldberg1 March 2003 | Journal of Neurophysiology, Vol. 89, No. 3T HE N EUROBIOLOGY OF V ISUAL -S ACCADIC D ECISION M AKINGAnnual Review of Neuroscience, Vol. 26, No. 1Dissociation of Spatial-, Object-, and Sound-Coding Neurons in the Mediodorsal Nucleus of the Primate ThalamusIkuo Tanibuchi, andPatricia S. Goldman-Rakic1 February 2003 | Journal of Neurophysiology, Vol. 89, No. 2A neural correlate of response bias in monkey caudate nucleus25 July 2002 | Nature, Vol. 418, No. 6896Influence of Reward Expectation on Visuospatial Processing in Macaque Lateral Prefrontal CortexShunsuke Kobayashi, Johan Lauwereyns, Masashi Koizumi, Masamichi Sakagami, andOkihide Hikosaka1 March 2002 | Journal of Neurophysiology, Vol. 87, No. 3Reward-Dependent Spatial Selectivity of Anticipatory Activity in Monkey Caudate NeuronsYoriko Takikawa, Reiko Kawagoe, andOkihide Hikosaka1 January 2002 | Journal of Neurophysiology, Vol. 87, No. 1Feature-Based Anticipation of Cues that Predict Reward in Monkey Caudate NucleusNeuron, Vol. 33, No. 3Spatial Processing in the Monkey Frontal Eye Field. II. Memory ResponsesMarc M. Umeno, andMichael E. Goldberg1 November 2001 | Journal of Neurophysiology, Vol. 86, No. 5Extraretinal Inputs to Neurons in the Rostral Superior Colliculus of the Monkey During Smooth-Pursuit Eye MovementsRichard J. Krauzlis1 November 2001 | Journal of Neurophysiology, Vol. 86, No. 5Dependence of Saccade-Related Activity in the Primate Superior Colliculus on Visual Target PresenceJay A. Edelman, andMichael E. Goldberg1 August 2001 | Journal of Neurophysiology, Vol. 86, No. 2Neuronal switching of sensorimotor transformations for antisaccades21 December 2000 | Nature, Vol. 408, No. 6815Influence of Stimulus Eccentricity and Direction on Characteristics of Pro- and Antisaccades in Non-Human PrimatesA. H. Bell, S. Everling, andD. P. Munoz1 November 2000 | Journal of Neurophysiology, Vol. 84, No. 5Neuronal Activity in Macaque Supplementary Eye Field During Planning of Saccades in Response to Pattern and Spatial CuesCarl R. Olson, Sonya N. Gettner, Valérie Ventura, Roberto Carta, andRobert E. Kass1 September 2000 | Journal of Neurophysiology, Vol. 84, No. 3Visual, Saccade-Related, and Cognitive Activation of Single Neurons in Monkey Extrastriate Area V3AKae Nakamura, andCarol L. Colby1 August 2000 | Journal of Neurophysiology, Vol. 84, No. 2Discharge Properties of Neurons in the Rostral Superior Colliculus of the Monkey During Smooth-Pursuit Eye MovementsRichard J. Krauzlis, Michele A. Basso, andRobert H. Wurtz1 August 2000 | Journal of Neurophysiology, Vol. 84, No. 2Response of Neurons in the Lateral Intraparietal Area to a Distractor Flashed During the Delay Period of a Memory-Guided SaccadeKeith D. Powell, andMichael E. Goldberg1 July 2000 | Journal of Neurophysiology, Vol. 84, No. 1Role of the Basal Ganglia in the Control of Purposive Saccadic Eye MovementsOkihide Hikosaka, Yoriko Takikawa, andReiko Kawagoe1 July 2000 | Physiological Reviews, Vol. 80, No. 3Contextual Modulation of Substantia Nigra Pars Reticulata NeuronsAri Handel, andPaul W. Glimcher1 May 2000 | Journal of Neurophysiology, Vol. 83, No. 5Quantitative Analysis of Substantia Nigra Pars Reticulata Activity During a Visually Guided Saccade TaskAri Handel, andPaul W. Glimcher1 December 1999 | Journal of Neurophysiology, Vol. 82, No. 6Vestibular information contributes to update retinotopic mapsNeuroReport, Vol. 10, No. 17Neuronal Activity in the Primate Motor Thalamus During Visually Triggered and Internally Generated Limb MovementsP. van Donkelaar, J. F. Stein, R. E. Passingham, andR. C. Miall1 August 1999 | Journal of Neurophysiology, Vol. 82, No. 2Human Head-Free Gaze Saccades to Targets Flashed Before Gaze-Pursuit Are Spatially AccurateTroy M. Herter, andDaniel Guitton1 November 1998 | Journal of Neurophysiology, Vol. 80, No. 5Electrical Microstimulation Distinguishes Distinct Saccade-Related Areas in the Posterior Parietal CortexPeter Thier, andRichard A. Andersen1 October 1998 | Journal of Neurophysiology, Vol. 80, No. 4A Common Network of Functional Areas for Attention and Eye MovementsNeuron, Vol. 21, No. 4Model of Cortical-Basal Ganglionic Processing: Encoding the Serial Order of Sensory EventsDavid G. Beiser, andJames C. Houk1 June 1998 | Journal of Neurophysiology, Vol. 79, No. 6Role of Frontal Eye Fields in Countermanding Saccades: Visual, Movement, and Fixation ActivityDoug P. Hanes, Warren F. Patterson, andJeffrey D. Schall1 February 1998 | Journal of Neurophysiology, Vol. 79, No. 2Spatial Processing in the Monkey Frontal Eye Field. I. Predictive Visual ResponsesMarc M. Umeno, andMichael E. Goldberg1 September 1997 | Journal of Neurophysiology, Vol. 78, No. 3Pallidal Discharge Related to the Kinematics of Reaching Movements in Two DimensionsRobert S. Turner, andMarjorie E. Anderson1 March 1997 | Journal of Neurophysiology, Vol. 77, No. 3Tonic activity during visuo-oculomotor behavior in the monkey superior colliculusNeuroscience Research, Vol. 26, No. 1Topical Review: Basal Ganglia: Functional Anatomy and Physiology. Part 22 July 2016 | Journal of Child Neurology, Vol. 9, No. 4Express saccades elicited during visual scan in the monkeyVision Research, Vol. 34, No. 15Regional distribution and ontogeny of 5-HT4 binding sites in rodent brainNeuropharmacology, Vol. 33, No. 3-4Saccades to remembered target locations: an analysis of systematic and variable errorsVision Research, Vol. 34, No. 1Systematic errors for saccades to remembered targets: Evidence for a dissociation between saccade metrics and activity in the superior colliculusVision Research, Vol. 34, No. 1Viewing preferences of rhesus monkeys related to memory for complex pictures, colours and facesBehavioural Brain Research, Vol. 60, No. 1Central neuroanatomical organisation of the rat visuomotor systemProgress in Neurobiology, Vol. 41, No. 2GABAergic synaptic interactions in the substantia nigraBrain Research, Vol. 617, No. 2The prefrontal cortex and internally generated motor actsCurrent Opinion in Neurobiology, Vol. 2, No. 6Role of primate basal ganglia and frontal cortex in the internal generation of movementsExperimental Brain Research, Vol. 91, No. 3Scanning eye movements in schizophrenic patientsSchizophrenia Research, Vol. 7, No. 2Turning vision into actionCurrent Biology, Vol. 2, No. 6Molecular Neuro Anatomic Mechanisms of Parkinson's Disease: A Proposed Therapeutic ApproachNeurologic Clinics, Vol. 10, No. 2The neostriatal mosaic: multiple levels of compartmental organizationTrends in Neurosciences, Vol. 15, No. 4The striatum and motor cortex in motor initiation and executionBrain Research, Vol. 549, No. 2Multi-stepping saccadic sequences in humansActa Psychologica, Vol. 76, No. 1The Neuroanatomy and Neurophysiology of Attention1 January 1991 | Journal of Child Neurology, Vol. 6, No. 1_supplFurther analysis of the control of voluntary saccadic eye movements in schizophrenic patientsBiological Psychiatry, Vol. 28, No. 11New frontiers in basal ganglia researchTrends in Neurosciences, Vol. 13, No. 7Disinhibition as a basic process in the expression of striatal functionsTrends in Neurosciences, Vol. 13, No. 7Prism adaptation and other tasks involving spatial abilities in patients with Parkinson's disease, patients with frontal lobe lesions and patients with unilateral temporal lobectomiesNeuropsychologia, Vol. 28, No. 9Eye movements induced by microinjection of GABA agonist in the rat substantia nigra pars reticulataNeuroscience Research, Vol. 6, No. 3Turning responses evoked by stimulation of visuomotor pathwaysBrain Research Reviews, Vol. 13, No. 3Contraversive circling elicited from the internal capsule and substantia nigra: evidence for a continuous axon bundle mediating circlingBrain Research, Vol. 441, No. 1-2Changes in sensory inattention, directional motor neglect and "release" of the fixation reflex following a unilateral frontal lesion: A case reportNeuropsychologia, Vol. 26, No. 4The nigrotectal projection in the cat: An electron microscope autoradiographic studyNeuroscience, Vol. 21, No. 2Saccade-related burst neurons in cat superior colliculusBrain Research, Vol. 408, No. 1-2The sources of the nigrotectal pathwayNeuroscience, Vol. 19, No. 1Caudate neuronal activity in cats during head turning: Selectivity for sensory-triggered movementsBrain Research Bulletin, Vol. 16, No. 3How do the basal ganglia and cerebellum gain access to the cortical motor areas?Behavioural Brain Research, Vol. 18, No. 2Glutamate decarboxylase immunoreactivity in the intermediate grey layer of the superior colliculus in the catNeuroscience, Vol. 16, No. 1A consideration of sensory factors involved in motor functions of the basal gangliaBrain Research Reviews, Vol. 9, No. 2Frontal lobe dysfunctions in schizophrenia—I. Eye movement impairmentsJournal of Psychiatric Research, Vol. 18, No. 1Effects on eye movements of a GABA agonist and antagonist injected into monkey superior colliculusBrain Research, Vol. 272, No. 2 More from this issue > Volume 49Issue 5May 1983Pages 1268-1284 Copyright & PermissionsCopyright © 1983 the American Physiological Societyhttps://doi.org/10.1152/jn.1983.49.5.1268PubMed6864250History Published online 1 May 1983 Published in print 1 May 1983 Metrics

Our previous observations led to the hypothesis that cells in the substantia nigra pars reticulata (SNr) tonically inhibit saccade-related cells in the intermediate layers of the superior colliculus (SC). Before saccades to visual or remembered targets, cells in SNr briefly reduce that inhibition, allowing a burst of spikes of SC cells that, in turn, leads to the initiation of a saccadic eye movement. Since this inhibition is likely to be mediated by gamma-aminobutyric acid (GABA), we tested this hypothesis by injecting a GABA agonist (muscimol) or a GABA antagonist (bicuculline) into the superior colliculus and measured the effects on saccadic eye movements made to visual or remembered targets. An injection of muscimol selectively suppressed saccades to the movement field of the cells near the injection site. The affected area expanded over time, thus suggesting the diffusion of muscimol in the SC; the area never included the other hemifield, suggesting that the diffusion was limited to one SC. One of the monkeys became unable to make any saccades to the affected area. Saccades to visual targets following injection of muscimol had longer latency and slightly shorter amplitudes that were corrected by subsequent saccades. The most striking change was a decrease in the peak velocity of the saccade, frequently to less than half the preinjection value. Saccades to remembered targets following injection of muscimol also showed an increase in latency and decrease in velocity, but in addition, showed a striking decrease in the accuracy of the saccades. The trajectories of saccades became distorted as if they were deflected away from the affected area. After muscimol injection, the area over which spontaneous eye movements were made shifted toward the side ipsilateral to the injection. Saccades toward the contralateral side were less frequent and slower. In nystagmus, which developed later, the slow phase was toward the contralateral side. In contrast to muscimol, injection of bicuculline facilitated the initiation of saccades. Injection was followed almost immediately by stereotyped and apparently irrepressible saccades made toward the center of the movement field of the SC cells at the injection site. The monkeys became unable to fixate during the tasks; the fixation was interrupted by saccadic jerks made to the affected area of the visual field and then back to the fixation point.(ABSTRACT TRUNCATED AT 400 WORDS)

1. The present paper reports complex neural activities in the monkey caudate nucleus that precede and anticipate visual stimuli and reward in learned visuomotor paradigms. These activities were revealed typically in the delayed saccade task in which memory and anticipation were required. We classified these activities according to their relationships to the task. 2. Activity related to expectation of a cue (n = 46) preceded the presentation of a spot of light (target cue) that signified the future location of saccade target. When the target cue was delayed, the activity was prolonged accordingly. The same spot of light was preceded by no activity if it acted as a distracting stimulus. 3. The sustained activity (n = 80) was a tonic discharge starting after the target cue as if holding the spatial information. 4. The activity related to expectation of target (n = 109) preceded the appearance of the target whose location was cued previously. It started with or after a saccade to the cued target location and ended with the appearance of the target. The activity was greater when the target was expected to appear in the contralateral visual field. 5. The activity related to expectation of reward (n = 57) preceded a task-specific reward. It started with the appearance of the final target and ended with the reward. In most cases, the activity was nonselective for how the monkey obtained the reward, i.e., by visual fixation only, by a saccade, or by a hand movement. The activity was dependent partly on visual fixation. 6. A few neurons showed tonic activity selectively before lever release and are thus considered to be related to the preparation of hand movements. 7. The activity related to breaking fixation (n = 33) occurred phasically if the monkey broke fixation, aborting the trial. 8. Activity related to reward (n = 104) was a phasic discharge that occurred before or after a reward of water was delivered. The activity was not simply related to a specific movement involved in the reward-obtaining behavior (eye, hand, or mouth movement). 9. Fixation-related activity (n = 72) was tonic activity continuing as long as the monkey attentively fixated a spot of light. It was dependent on reward expectancy in most cases. 10. The present results, together with those in the preceding papers, indicate that the activities of individual caudate neurons--sensory, motor, or cognitive--are dependent on specific contexts of learned behavior.(ABSTRACT TRUNCATED AT 400 WORDS)

1. We recorded single cell activities in the caudate nucleus of the monkeys trained to perform a series of visuomotor tasks. In the first part of this paper, we summarize the types and locations of neurons in the monkey caudate nucleus. In the second part, we report the characteristics of neurons related to saccadic eye movements. 2. Neurons were classified into two types in terms of spontaneous discharge pattern. A majority of the neurons (2,287/2,559, 89%) had very low-frequency discharges (mostly less than 1 Hz). The rest (n = 272) showed irregular-tonic discharges (3-8 Hz) with broad spikes. 3. Of 2,559 neurons tested, 867 showed spike activity related to some aspects of the tasks; 502 neurons showed discharges in response to environmental changes outside, not in relation to, the tasks. None of the neurons responsive in or outside the tasks belonged to the irregular-tonic type. 4. The task-related activities were classified as: Saccade-related, Visual, Auditory, Cognitive, Fixation-related, and Reward-related. The activities detected outside the tasks were classified into: Visual, Auditory, Movement-related, Reward-related, and Other. Few neurons had both task-related and task-unrelated activities. 5. The locations of recorded neurons were determined using a coordinate system based on the anterior and posterior commissures. Task-related neurons were clustered longitudinally in the central part of the caudate. Neurons responsive outside the tasks were more widely distributed; specifically, auditory neurons were in the medial part, whereas movement-related neurons were in the lateral part. The irregular-tonic neurons were dispersed all over the caudate. 6. The monkey was trained to fixate on a spot of light on the screen and, when the spot moved, to follow it by making a saccade. A visually guided saccade occurred when the spot moved to another location without a time gap (saccade task). A memory-guided saccade occurred when the spot first disappeared and after a time gap reappeared at a fixed location (saccade with gap task). By delivering a cue stimulus while the monkey was fixating, a memory-guided saccade was elicited to a randomly chosen location (delayed saccade task).(ABSTRACT TRUNCATED AT 400 WORDS)

ArticlesVisual and oculomotor functions of monkey substantia nigra pars reticulata. I. Relation of visual and auditory responses to saccadesO. Hikosaka, and R. H. WurtzO. Hikosaka, and R. H. WurtzPublished Online:01 May 1983https://doi.org/10.1152/jn.1983.49.5.1230MoreSectionsPDF (4 MB)Download PDF ToolsExport citationAdd to favoritesGet permissionsTrack citations ShareShare onFacebookTwitterLinkedInWeChat Previous Back to Top Next Download PDF FiguresReferencesRelatedInformationCited ByPredicting responses to inhibitory synaptic input in substantia nigra pars reticulata neuronsD. V. Simmons, M. H. Higgs, S. Lebby, and C. J. Wilson12 November 2018 | Journal of Neurophysiology, Vol. 120, No. 5Social reward monitoring and valuation in the macaque brain17 September 2018 | Nature Neuroscience, Vol. 64From learning to action: the integration of dorsal striatal input and output pathways in instrumental conditioning31 July 2018 | European Journal of Neuroscience, Vol. 33BDirect and indirect pathways for choosing objects and actions25 March 2018 | European Journal of Neuroscience, Vol. 13Connections between the zona incerta and superior colliculus in the monkey and squirrel29 August 2017 | Brain Structure and Function, Vol. 223, No. 1Functional territories in primate substantia nigra pars reticulata separately signaling stable and flexible valuesMasaharu Yasuda and Okihide Hikosaka15 March 2015 | Journal of Neurophysiology, Vol. 113, No. 6Stimulation of the substantia nigra influences the specification of memory-guided saccadesSafraaz Mahamed, Tiffany J. Garrison, Joel Shires, and Michele A. Basso15 February 2014 | Journal of Neurophysiology, Vol. 111, No. 4Effects of caudate microstimulation on spontaneous and purposive saccadesMasayuki Watanabe, and Douglas P. Munoz15 July 2013 | Journal of Neurophysiology, Vol. 110, No. 2Kv3-Like Potassium Channels Are Required for Sustained High-Frequency Firing in Basal Ganglia Output NeuronsShengyuan Ding, Shannon G. Matta, and Fu-Ming Zhou1 February 2011 | Journal of Neurophysiology, Vol. 105, No. 2Voluntary Control of Multisaccade Gaze Shifts During Movement Preparation and ExecutionArjun Ramakrishnan, Snehal Chokhandre, and Aditya Murthy1 May 2010 | Journal of Neurophysiology, Vol. 103, No. 5Activity of Neurons in Monkey Globus Pallidus During Oculomotor Behavior Compared With That in Substantia Nigra Pars ReticulataSooYoon Shin, and Marc A. Sommer1 April 2010 | Journal of Neurophysiology, Vol. 103, No. 4Substantia Nigra Output to Prefrontal Cortex Via Thalamus in Monkeys. II. Activity of Thalamic Relay Neurons in Delayed Conditional Go/No-Go Discrimination TaskIkuo Tanibuchi, Hiroyuki Kitano✠, and Kohnosuke Jinnai1 November 2009 | Journal of Neurophysiology, Vol. 102, No. 5Balance of Increases and Decreases in Firing Rate of the Spontaneous Activity of Basal Ganglia High-Frequency Discharge NeuronsShlomo Elias, Ya'acov Ritov, and Hagai Bergman1 December 2008 | Journal of Neurophysiology, Vol. 100, No. 6Neuronal Adaptation Caused by Sequential Visual Stimulation in the Frontal Eye FieldJ. Patrick Mayo, and Marc A. Sommer1 October 2008 | Journal of Neurophysiology, Vol. 100, No. 4Substantia Nigra Stimulation Influences Monkey Superior Colliculus Neuronal Activity BilaterallyPing Liu, and Michele A. Basso1 August 2008 | Journal of Neurophysiology, Vol. 100, No. 2Neurochemically Specified Subsystems in the Basal Ganglia30 May 2008Lack of Spike-Count and Spike-Time Correlations in the Substantia Nigra Reticulata Despite Overlap of Neural ResponsesAlon Nevet, Genela Morris, Guy Saban, David Arkadir, and Hagai Bergman1 October 2007 | Journal of Neurophysiology, Vol. 98, No. 4Context-Dependent Effects of Substantia Nigra Stimulation on Eye MovementsMichele A. Basso, and Ping Liu1 June 2007 | Journal of Neurophysiology, Vol. 97, No. 6Frontal Eye Field Contributions to Rapid Corrective SaccadesAditya Murthy *, Supriya Ray*, Stephanie M. Shorter, Elizabeth G. Priddy, Jeffrey D. Schall, and Kirk G. Thompson1 February 2007 | Journal of Neurophysiology, Vol. 97, No. 2The short-latency dopamine signal: a role in discovering novel actions?8 November 2006 | Nature Reviews Neuroscience, Vol. 7, No. 12Cortico–basal ganglia circuit mechanism for a decision threshold in reaction time tasks11 June 2006 | Nature Neuroscience, Vol. 9, No. 7Sound lateralization in Parkinson's diseaseCognitive Brain Research, Vol. 21, No. 3Age-related changes in head and eye coordinationNeurobiology of Aging, Vol. 25, No. 10Discharge Rate of Substantia Nigra Pars Reticulata Neurons Is Reduced In Non-Parkinsonian Monkeys With Apomorphine-Induced Orofacial DyskinesiaAlon Nevet, Genela Morris, Guy Saban, Nina Fainstein, and Hagai Bergman1 October 2004 | Journal of Neurophysiology, Vol. 92, No. 4Cerebral areas mediating visual redirection of gaze: Cooling deactivation of 15 loci in the cat1 January 2004 | The Journal of Comparative Neurology, Vol. 474, No. 2Amphetamine-induced behavioral activation is associated with variable changes in basal ganglia output neurons recorded from awake, behaving ratsBrain Research, Vol. 1012, No. 1-2Reward-Predicting Activity of Dopamine and Caudate Neurons—A Possible Mechanism of Motivational Control of Saccadic Eye MovementReiko Kawagoe, Yoriko Takikawa, and Okihide Hikosaka1 February 2004 | Journal of Neurophysiology, Vol. 91, No. 2Pedunculo-pontine control of visually guided saccadesInformation processing, dimensionality reduction and reinforcement learning in the basal gangliaProgress in Neurobiology, Vol. 71, No. 6Neural Basis for the Processes That Underlie Visually Guided and Internally Guided Force Control in HumansDavid E. Vaillancourt, Keith R. Thulborn, and Daniel M. Corcos1 November 2003 | Journal of Neurophysiology, Vol. 90, No. 5Pretectotectal pathway: An ultrastructural quantitative analysis in cats24 July 2003 | The Journal of Comparative Neurology, Vol. 464, No. 2How is firing activity of substantia nigra cells regulated? Relevance of pattern-code in the basal ganglia2 June 2003 | Synapse, Vol. 49, No. 4Quantitative Assessment of the Timing and Tuning of Visual-Related, Saccade-Related, and Delay Period Activity in Primate Central ThalamusMelanie T. Wyder*, Dino P. Massoglia*, and Terrence R. Stanford1 September 2003 | Journal of Neurophysiology, Vol. 90, No. 3Reward-Dependent Gain and Bias of Visual Responses in Primate Superior ColliculusNeuron, Vol. 39, No. 4Firing regulation in dopaminergic cells: effect of the partial degeneration of nigrostriatal system in surviving neuronsEuropean Journal of Neuroscience, Vol. 18, No. 1Changes in Saccadic Latencies over the Human Menstrual Cycle31 August 2016 | Perceptual and Motor Skills, Vol. 96, No. 3_supplRelease from GABAA receptor-mediated inhibition unmasks interlaminar connection within superior colliculus in anesthetized adult ratsNeuroscience Research, Vol. 46, No. 1Correlation of Primate Caudate Neural Activity and Saccade Parameters in Reward-Oriented BehaviorHideaki Itoh, Hiroyuki Nakahara, Okihide Hikosaka, Reiko Kawagoe, Yoriko Takikawa, and Kazuyuki Aihara1 April 2003 | Journal of Neurophysiology, Vol. 89, No. 4T HE N EUROBIOLOGY OF V ISUAL -S ACCADIC D ECISION M AKINGAnnual Review of Neuroscience, Vol. 26, No. 1Autosomal dominant guanosine triphosphate cyclohydrolase I deficiency (Segawa disease)25 July 2003 | Annals of Neurology, Vol. 54, No. S6Abnormalities of voluntary saccades in Gilles de la Tourette's syndrome: pathophysiological considerationBrain and Development, Vol. 25Nucleus accumbens shell and core dopamine: differential role in behavior and addictionBehavioural Brain Research, Vol. 137, No. 1-2Information-Geometric Measure for Neural SpikesNeural Computation, Vol. 14, No. 10Contribution of Pedunculopontine Tegmental Nucleus Neurons to Performance of Visually Guided Saccade Tasks in MonkeysYasushi Kobayashi, Yuka Inoue, Masaru Yamamoto, Tadashi Isa, and Hiroshi Aizawa1 August 2002 | Journal of Neurophysiology, Vol. 88, No. 2Enhanced Tactile Performance at the Destination of an Upcoming SaccadeCurrent Biology, Vol. 12, No. 16Cognition and the inhibitory control of saccades in schizophrenia and Parkinson's diseaseExcitatory Cortical Inputs to Pallidal Neurons Via the Subthalamic Nucleus in the MonkeyAtsushi Nambu, Hironobu Tokuno, Ikuma Hamada, Hitoshi Kita, Michiko Imanishi, Toshikazu Akazawa, Yoko Ikeuchi, and Naomi Hasegawa1 July 2000 | Journal of Neurophysiology, Vol. 84, No. 1Role of the Basal Ganglia in the Control of Purposive Saccadic Eye MovementsOkihide Hikosaka, Yoriko Takikawa, and Reiko Kawagoe1 July 2000 | Physiological Reviews, Vol. 80, No. 3Blink-Perturbed Saccades in Monkey. II. Superior Colliculus ActivityH.H.L.M. Goossens, and A. J. Van Opstal1 June 2000 | Journal of Neurophysiology, Vol. 83, No. 6Contextual Modulation of Substantia Nigra Pars Reticulata NeuronsAri Handel, and Paul W. Glimcher1 May 2000 | Journal of Neurophysiology, Vol. 83, No. 5Quantitative Analysis of Substantia Nigra Pars Reticulata Activity During a Visually Guided Saccade TaskAri Handel, and Paul W. Glimcher1 December 1999 | Journal of Neurophysiology, Vol. 82, No. 6Neuronal Activity in the Primate Motor Thalamus During Visually Triggered and Internally Generated Limb MovementsP. van Donkelaar, J. F. Stein, R. E. Passingham, and R. C. Miall1 August 1999 | Journal of Neurophysiology, Vol. 82, No. 2A Common Network of Functional Areas for Attention and Eye MovementsNeuron, Vol. 21, No. 4Pallidal Discharge Related to the Kinematics of Reaching Movements in Two DimensionsRobert S. Turner, and Marjorie E. Anderson1 March 1997 | Journal of Neurophysiology, Vol. 77, No. 3Tonic activity during visuo-oculomotor behavior in the monkey superior colliculusNeuroscience Research, Vol. 26, No. 1Topical Review: Basal Ganglia: Functional Anatomy and Physiology. Part 22 July 2016 | Journal of Child Neurology, Vol. 9, No. 4Express saccades elicited during visual scan in the monkeyVision Research, Vol. 34, No. 15Polymodal sensory and motor convergence in substantia nigra neurons of the awake monkeyBrain Research, Vol. 646, No. 2Frontal Cortex: Choosing where to lookCurrent Biology, Vol. 4, No. 4Regional distribution and ontogeny of 5-HT4 binding sites in rodent brainNeuropharmacology, Vol. 33, No. 3-4Mapping of perineuronal nets in the rat brain stained by colloidal iron hydroxide histochemistry and lectin cytochemistryNeuroscience, Vol. 58, No. 2GABAergic nigro-collicular pathways modulate the defensive behaviour elicited by midbrain tectum stimulationBehavioural Brain Research, Vol. 59, No. 1-2Central neuroanatomical organisation of the rat visuomotor systemProgress in Neurobiology, Vol. 41, No. 2GABAergic synaptic interactions in the substantia nigraBrain Research, Vol. 617, No. 2Focal visual attention produces illusory temporal order and motion sensationVision Research, Vol. 33, No. 9Changes in Infants' Ability to Switch Visual Attention in the First Three Months of Life25 June 2016 | Perception, Vol. 21, No. 5Saccadic Eye Movements in Parkinson's Disease: I. Delayed Saccades1 January 2018 | The Quarterly Journal of Experimental Psychology Section A, Vol. 45, No. 2Saccadic Eye Movements in Parkinson's Disease: II. Remembered Saccades— towards a Unified Hypothesis?1 January 2018 | The Quarterly Journal of Experimental Psychology Section A, Vol. 45, No. 2Dopamine receptor antagonists increase markedly the quantity of retrograde transport of HRP in the rat masseteric motoneuronBrain Research, Vol. 585, No. 1-2Event-related neuronal responses in the human strio-pallido-thalamic system. I. Sensory and motor functionsElectroencephalography and Clinical Neurophysiology/Evoked Potentials Section, Vol. 84, No. 4Turning vision into actionCurrent Biology, Vol. 2, No. 6The lateroposterior thalamic nucleus and substantia nigra pars lateralis: Origin of dual innervation over the visual system and basal gangliaNeuroscience Letters, Vol. 139, No. 2Molecular Neuro Anatomic Mechanisms of Parkinson's Disease: A Proposed Therapeutic ApproachNeurologic Clinics, Vol. 10, No. 2Behavioral modulation of sensory responses of primate putamen neuronsBrain Research, Vol. 578, No. 1-2Somatotopic maps within the zona incerta relay parallel GABAergic somatosensory pathways to the neocortex, superior colliculus, and brainstemBrain Research, Vol. 577, No. 1The neostriatal mosaic: multiple levels of compartmental organizationTrends in Neurosciences, Vol. 15, No. 4Substantia nigra reticulata neurons during sleep-waking states: relation with ponto-geniculo-occipital wavesBrain Research, Vol. 566, No. 1-2Non-dopaminergic projections from the substantia nigra pars lateralis to the inferior colliculus in the ratBrain Research, Vol. 559, No. 1History of neurophysiology in JapanComparative Biochemistry and Physiology Part C: Comparative Pharmacology, Vol. 98, No. 1Substantia nigra pars reticulata projects to the reticular thalamic nucleus of the cat: a morphological and electrophysiological studyBrain Research, Vol. 535, No. 1Projections from eye movement-evoking cerebral cortices to the striatum and claustrum in the catNeuroscience Research, Vol. 8, No. 4Inhibitory effects of the κ opiate U50,488 in the substantia nigra pars reticulataBrain Research, Vol. 517, No. 1-2Identification of the substantia nigra pars lateralis in the macaque using cytochrome oxidase and fiber stainsBrain Research, Vol. 480, No. 1-2Eye movements induced by microinjection of GABA agonist in the rat substantia nigra pars reticulataNeuroscience Research, Vol. 6, No. 3The neurons of the substantia nigra and zona incerta which project to the cat superior colliculus are GABA immunoreactive: A double-label study using GABA immunocytochemistry and lectin retrograde transportNeuroscience, Vol. 29, No. 3Collateral projection from the substantia nigra to the striatum and superior colliculus in the ratNeuroscience, Vol. 25, No. 2Contraversive circling elicited from the internal capsule and substantia nigra: evidence for a continuous axon bundle mediating circlingBrain Research, Vol. 441, No. 1-2The interrelationship between superior colliculus and substantia nigra pars reticulata in programming movements of cats: A follow-upBehavioural Brain Research, Vol. 25, No. 1Collicular involvement in a saccadic colour discrimination taskExperimental Brain Research, Vol. 66, No. 3The nigrotectal projection in the cat: An electron microscope autoradiographic studyNeuroscience, Vol. 21, No. 2Circling elicited from the anteromedial cortex and medial pons: refractory periods and summationBrain Research, Vol. 407, No. 2Visuospatial and motor attention in the monkeyNeuropsychologia, Vol. 25, No. 1A parametric analysis of human saccades in different experimental paradigmsVision Research, Vol. 27, No. 10The sources of the nigrotectal pathwayNeuroscience, Vol. 19, No. 1Caudate neuronal activity in cats during head turning: Selectivity for sensory-triggered movementsBrain Research Bulletin, Vol. 16, No. 3Role of the monkey substantia nigra pars reticulata in orienting behaviour and visually triggered arm movementsNeuroscience Letters, Vol. 64, No. 1Glutamate decarboxylase immunoreactivity in the intermediate grey layer of the superior colliculus in the catNeuroscience, Vol. 16, No. 1Convergence of afferents from frontal cortex and substantia nigra onto acetylcholinesterase-rich patches of the cat's superior colliculusNeuroscience, Vol. 14, No. 2Direct projections from the substantia nigra to the posterior thalamic regions in the catBrain Research, Vol. 309, No. 1GABA neurons in the mammalian central nervous system: Model for a minimal basic neural unitNeuroscience Letters, Vol. 47, No. 3Frontal lobe dysfunctions in schizophrenia—I. Eye movement impairmentsJournal of Psychiatric Research, Vol. 18, No. 1Effects on eye movements of a GABA agonist and antagonist injected into monkey superior colliculusBrain Research, Vol. 272, No. 2A spatio-temporal neural network model of saccade generation More from this issue > Volume 49Issue 5May 1983Pages 1230-1253 Copyright & PermissionsCopyright © 1983 the American Physiological Societyhttps://doi.org/10.1152/jn.1983.49.5.1230PubMed6864248History Published online 1 May 1983 Published in print 1 May 1983 Metrics

The desire to know what the future holds is a powerful motivator in everyday life, but it is unknown how this desire is created by neurons in the brain. Here we show that when macaque monkeys are offered a water reward of variable magnitude, they seek advance information about its size. Furthermore, the same midbrain dopamine neurons that signal the expected amount of water also signal the expectation of information, in a manner that is correlated with the strength of the animal's preference. Our data show that single dopamine neurons process both primitive and cognitive rewards, and suggest that current theories of reward-seeking must be revised to include information-seeking.