RC
Rory Craig
Author with expertise in Genome Evolution and Polyploidy in Plants
Achievements
Open Access Advocate
Cited Author
Key Stats
Upvotes received:
0
Publications:
13
(100% Open Access)
Cited by:
20
h-index:
10
/
i10-index:
12
Reputation
Biology
< 1%
Chemistry
< 1%
Economics
< 1%
Show more
How is this calculated?
Publications
10

Comparative genomics ofChlamydomonas

Rory Craig et al.Jun 13, 2020
P
R
A
R
Abstract Despite its fundamental role as a model organism in plant sciences, the green alga Chlamydomonas reinhardtii entirely lacks genomic resources for any closely related species, obstructing its development as a study system in several fields. We present highly contiguous and well-annotated genome assemblies for the two closest known relatives of the species, Chlamydomonas incerta and Chlamydomonas schloesseri , and a third more distantly related species, Edaphochlamys debaryana . We find the three Chlamydomonas genomes to be highly syntenous with similar gene contents, although the 129.2 Mb C. incerta and 130.2 Mb C. schloesseri assemblies are more repeat-rich than the 111.1 Mb C. reinhardtii genome. We identify the major centromeric repeat in C. reinhardtii as an L1 LINE transposable element homologous to Zepp (the centromeric repeat in Coccomyxa subellipsoidea ) and infer that centromere locations and structure are likely conserved in C. incerta and C. schloesseri . We report extensive rearrangements, but limited gene turnover, between the minus mating-type loci of the Chlamydomonas species, potentially representing the early stages of mating-type haplotype reformation. We produce an 8-species whole-genome alignment of unicellular and multicellular volvocine algae and identify evolutionarily conserved elements in the C. reinhardtii genome. We find that short introns (<~100 bp) are extensively overlapped by conserved elements, and likely represent an important functional class of regulatory sequence in C. reinhardtii . In summary, these novel resources enable comparative genomics analyses to be performed for C. reinhardtii , significantly developing the analytical toolkit for this important model system.
10
Citation5
0
Save
70

The Chlamydomonas Genome Project, version 6: reference assemblies for mating type plus and minus strains reveal extensive structural mutation in the laboratory

Rory Craig et al.Jun 16, 2022
+15
S
S
R
ABSTRACT Five versions of the Chlamydomonas reinhardtii reference genome have been produced over the last two decades. Here we present version 6, bringing significant advances in assembly quality and structural annotations. PacBio-based chromosome-level assemblies for two laboratory strains, CC-503 and CC-4532, provide resources for the plus and minus mating type alleles. We corrected major misassemblies in previous versions and validated our assemblies via linkage analyses. Contiguity increased over ten-fold and >80% of filled gaps are within genes. We used Iso-Seq and deep RNA-seq datasets to improve structural annotations, and updated gene symbols and textual annotation of functionally characterized genes via extensive curation. We discovered that the cell wall-less classical reference strain CC-503 exhibits genomic instability potentially caused by deletion of RECQ3 helicase, with major structural mutations identified that affect >100 genes. We therefore present the CC-4532 assembly as the primary reference, although this strain also carries unique structural mutations and is experiencing rapid proliferation of a Gypsy retrotransposon. We expect all laboratory strains to harbor gene-disrupting mutations, which should be considered when interpreting and comparing experimental results across laboratories and over time. Collectively, the resources presented here herald a new era of Chlamydomonas genomics and will provide the foundation for continued research in this important reference.
70
Citation3
0
Save
23

Selective sweeps influence diversity over large regions of the mouse genome

Tom Booker et al.Jun 10, 2021
+2
R
B
T
Abstract To what extent do substitutions in protein-coding versus gene-regulatory regions contribute to fitness change over time? Answering this question requires estimates of the extent of selection acting on beneficial mutations in the two classes of sites. New mutations that have advantageous or deleterious fitness effects can induce selective sweeps and background selection, respectively, causing variation in the level of neutral genetic diversity along the genome. In this study, we analyse the profiles of genetic variability around protein-coding and regulatory elements in the genomes of wild mice to estimate the parameters of positive selection. We find patterns of diversity consistent with the effects of selection at linked sites, which are similar across mouse taxa, despite differences in effective population size and demographic history. By fitting a model that combines the effects of selective sweeps and background selection, we estimate the strength of positive selection and the frequency of advantageous mutations. We find that strong positive selection is required to explain variation in genetic diversity across the murid genome. In particular, we estimate that beneficial mutations in protein-coding regions have stronger effects on fitness than do mutations in gene-regulatory regions, but that mutations in gene-regulatory regions are more common. Overall though, our parameter estimates suggest that the cumulative fitness changes brought about by beneficial mutations in protein-coding may be greater than those in gene-regulatory elements.
23
Citation3
0
Save
4

Rates and spectra of de novo structural mutation in Chlamydomonas reinhardtii

Eugenio López‐Cortegano et al.May 23, 2022
+2
J
R
E
Abstract Genetic variation originates from several types of spontaneous mutation, including single nucleotide substitutions, short insertions and deletions (INDELs), and larger structural changes. Structural mutations (SMs) drive genome evolution and are thought to play major roles in evolutionary adaptation, speciation and genetic disease, including cancers. Sequencing of mutation accumulation (MA) lines has provided estimates of rates and spectra of single nucleotide and INDEL mutations in many species, yet the rate of new SMs is largely unknown. Here, we use long-read sequencing to determine the full mutation spectrum in MA lines derived from two strains (CC-1952 and CC-2931) of the green alga Chlamydomonas reinhardtii . The SM rate is highly variable between strains and MA lines, and SMs represent a substantial proportion of all mutations in both strains (CC-1952 6%; CC-2931 12%). The SM spectra also differs considerably between the two strains, with almost all inversions and translocations occurring in CC-2931 MA lines. This variation is associated with heterogeneity in the number and type of active transposable elements (TEs), which comprise major proportions of SMs in both strains (CC-1952 22% and CC-2931 38% of SMs). In CC-2931, a Crypton and a previously undescribed type of DNA element caused 71% of chromosomal rearrangements, while in CC-1952 a Dualen LINE was associated with 87% of duplications. Other SMs, notably many large duplications in CC-2931, were likely products of various double-strand break repair pathways. Our results demonstrate that diverse types of SMs occur at substantial rates and support prominent roles for SMs and TEs in evolution.
4
Citation2
0
Save
1

Eukaryotic RNA-guided endonucleases evolved from a unique clade of bacterial enzymes

Peter Yoon et al.Aug 10, 2023
+15
R
K
P
RNA-guided endonucleases form the crux of diverse biological processes and technologies, including adaptive immunity, transposition, and genome editing. Some of these enzymes are components of insertion sequences (IS) in the IS200/IS605 and IS607 transposon families. Both IS families encode a TnpA transposase and TnpB nuclease, an RNA-guided enzyme ancestral to CRISPR-Cas12. In eukaryotes and their viruses, TnpB homologs occur as two distinct types, Fanzor1 and Fanzor2. We analyzed the evolutionary relationships between prokaryotic TnpBs and eukaryotic Fanzors, revealing that a clade of IS607 TnpBs with unusual active site arrangement found primarily in Cyanobacteriota likely gave rise to both types of Fanzors. The wide-spread nature of Fanzors imply that the properties of this particular group of IS607 TnpBs were particularly suited to adaptation and evolution in eukaryotes and their viruses. Experimental characterization of a prokaryotic IS607 TnpB and virally encoded Fanzor1s uncovered features that may have fostered coevolution between TnpBs/Fanzors and their cognate transposases. Our results provide insight into the evolutionary origins of a ubiquitous family of RNA-guided proteins that shows remarkable conservation across domains of life.
1
Citation2
0
Save
1

An ancient clade of Penelope-like retroelements with permuted domains is present in the green lineage and protists, and dominates many invertebrate genomes

Rory Craig et al.Apr 24, 2021
I
F
I
R
ABSTRACT Penelope -like elements (PLEs) are an enigmatic clade of retroelements whose reverse transcriptases (RTs) share a most recent common ancestor with telomerase RTs. The single ORF of canonical EN+ PLEs encodes RT and a C-terminal GIY-YIG endonuclease (EN) that enables intrachromosomal integration, while EN–PLEs lack endonuclease and are generally restricted to chromosome termini. EN+ PLEs have only been found in animals, except for one case of horizontal transfer to conifers, while EN–PLEs occur in several kingdoms. Here we report a new, deep-branching PLE clade with a permuted domain order, whereby an N-terminal GIY-YIG endonuclease is linked to a C-terminal RT by a short domain with a characteristic Zn-finger-like motif. These N-terminal EN+ PLEs share a structural organization, including pseudo-LTRs and complex tandem/inverted insertions, with canonical EN+ PLEs from Penelope/Poseidon , Neptune and Nematis clades, and show insertion bias for microsatellites, but lack hammerhead ribozyme motifs. However, their phylogenetic distribution is much broader. The Naiad clade is found in numerous invertebrate phyla, where they can reach tens of thousands of copies per genome. Naiads in spiders and clams independently evolved to encode selenoproteins. Chlamys , which lack the CCHH motif universal to PLE endonucleases, occur in green algae, spike mosses (targeting ribosomal DNA) and the slime mold Physarum . Unlike canonical PLEs, RTs of N-terminal EN+ PLEs contain the insertion-in-fingers domain, strengthening the link between PLEs and telomerases. Additionally, we describe Hydra , a novel metazoan C-terminal EN+ clade. Overall, we conclude that PLE diversity, distribution and abundance is comparable to non-LTR and LTR-retrotransposons.
1
Citation2
0
Save
1

The distribution of fitness effects of spontaneous mutations in Chlamydomonas reinhardtii inferred using frequency changes under experimental evolution

Katharina Böndel et al.Sep 30, 2021
+3
R
T
K
Summary The distribution of fitness effects (DFE) for new mutations is fundamental for many aspects of population and quantitative genetics. In this study, we have inferred the DFE in the single-celled alga Chlamydomonas reinhardtii by estimating changes in the frequencies of 254 spontaneous mutations under experimental evolution and equating the frequency changes of linked mutations with their selection coefficients. We generated seven populations of recombinant haplotypes by crossing seven independently derived mutation accumulation lines carrying an average of 36 mutations in the homozygous state to a mutation-free strain of the same genotype. We then allowed the populations to evolve under natural selection in the laboratory by serial transfer in liquid culture. We observed substantial and repeatable changes in the frequencies of many groups of linked mutations, and, surprisingly, as many mutations were observed to increase as decrease in frequency. We developed a Bayesian Monte Carlo Markov Chain method to infer the DFE. This computes the likelihood of the observed distribution of changes of frequency, and obtains the posterior distribution of the selective effects of individual mutations, while assuming a two-sided gamma distribution of effects. We infer that the DFE is a highly leptokurtic distribution, and that approximately equal proportions of mutations have positive and negative effects on fitness. This result is consistent with what we have observed in previous work on a different C. reinhardtii strain, and suggests that a high fraction of new spontaneously arisen mutations are advantageous in a simple laboratory environment.
1
Citation2
0
Save
3

Pumping Iron: A Multi-omics Analysis of Two Extremophilic Algae Reveals Iron Economy Management

Lital Davidi et al.Feb 9, 2023
+11
E
S
L
Abstract Marine algae are responsible for half of the world’s primary productivity, but this critical carbon sink is often constrained by insufficient iron. One species of marine algae, Dunaliella tertiolecta , is remarkable for its ability to maintain photosynthesis and thrive in low-iron environments. A related species, Dunaliella salina Bardawil, shares this attribute but is an extremophile found in hyper-saline environments. To elucidate how algae manage their iron requirements, we produced high-quality genome assemblies and transcriptomes for both species to serve as a foundation for a comparative multi-omics analysis. We identified a host of iron-uptake proteins in both species, including a massive expansion of transferrins and a novel family of siderophore-iron uptake proteins. Complementing these multiple iron-uptake routes, ferredoxin functions as a large iron reservoir that can be released by induction of flavodoxin. Proteomic analysis revealed reduced investment in the photosynthetic apparatus coupled with remodeling of antenna proteins by dramatic iron-deficiency induction of TIDI1, an LHCA-related protein found also in other chlorophytes. These combinatorial iron scavenging and sparing strategies make Dunaliella unique among photosynthetic organisms. Significance Statement Despite their small size, microalgae play a huge role in CO 2 uptake via photosynthesis, and represent an important target for climate crisis mitigation efforts. Most photosynthesis proteins require iron as a co-factor so that insufficient iron often limits algal CO 2 sequestration. With this in mind, we examined a genus of microalgae called Dunaliella that is exceptionally well-adapted to low iron environments. We produced complete genomes, transcriptomes, and proteomes for two species of Dunaliella that hail from radically different environments: one from coastal ocean waters and the other from salt flats. We identified dozens of genes and multiple, complementary strategies that both species utilize for iron-uptake and management that explain Dunaliella’s remarkable ability to thrive on low iron.
3
Citation1
0
Save
1

Architecture and evolution of subtelomeres in the unicellular green algaChlamydomonas reinhardtii

Frédéric Chaux et al.Jan 31, 2021
+3
R
S
F
Abstract In most eukaryotes, subtelomeres are dynamic genomic regions populated by multi-copy sequences of different origins, which can promote segmental duplications and chromosomal rearrangements. However, their repetitive nature has complicated the efforts to sequence them, analyze their structure and infer how they evolved. Here, we use recent and forthcoming genome assemblies of Chlamydomonas reinhardtii based on long-read sequencing to comprehensively describe the subtelomere architecture of the 17 chromosomes of this model unicellular green alga. We identify three main repeated elements present at subtelomeres, which we call Sultan , Subtile and Suber , alongside three chromosome extremities with ribosomal DNA as the only identified component of their subtelomeres. The most common architecture, present in 27 out of 34 subtelomeres, is an array of 1 to 46 tandem copies of Sultan elements adjacent to the telomere and followed by a transcribed centromere-proximal Spacer sequence, a G-rich microsatellite and a region rich in transposable elements. Sequence similarity analyses suggest that Sultan elements underwent segmental duplications within each subtelomere and rearranged between subtelomeres at a much lower frequency. Comparison of genomic sequences of three laboratory strains and a wild isolate of C. reinhardtii shows that the overall subtelomeric architecture was already present in their last common ancestor, although subtelomeric rearrangements are on-going at the species level. Analysis of other green algae reveals the presence of species-specific repeated elements, highly conserved across subtelomeres and unrelated to the Sultan element, but with a subtelomere structure similar to C. reinhardtii . Overall, our work uncovers the complexity and evolution of subtelomere architecture in green algae.
1

Latent infection of an active giant endogenous virus in a unicellular green alga

Maria Erazo-Garcia et al.Sep 3, 2024
+10
Z
U
M
Latency is a common strategy in a wide range of viral lineages, but its prevalence in giant viruses remains unknown. Here we describe the activity and viral production from a 617 kbp integrated giant viral element in the model green alga
Load More