Abstract The ability to perceive and recognise a reflected mirror image as self (mirror self-recognition, MSR) is considered a hallmark of cognition across species. Although MSR has been reported in mammals and birds, it is not known to occur in any other major taxon. A factor potentially limiting the ability to test for MSR is that the established assay for MSR, the mark test, shows an interpretation bias towards animals with the dexterity (or limbs) required to touch a mark. Here, we show that the cleaner wrasse fish, Labroides dimidiatus , passes through all phases of the mark test: ( i ) social reactions towards the reflection, ( ii ) repeated idiosyncratic behaviours towards the mirror (contingency testing), and ( iii ) frequent observation of their reflection. When subsequently provided with a coloured tag, individuals attempt to remove the mark in the presence of a mirror but show no response towards transparent marks, or to coloured marks in the absence of a mirror. This remarkable finding presents a challenge to our interpretation of the mark test – do we accept that these behavioural responses in the mark test, which are taken as evidence of self-recognition in other species, mean that fish are self-aware? Or do we conclude that these behavioural patterns have a basis in a cognitive process other than self-recognition? If the former, what does this mean for our understanding of animal intelligence? If the latter, what does this mean for our application and interpretation of the mark test as a metric for animal cognitive abilities?

Abstract Although methods for tracking animals underwater exist, they frequently involve costly infrastructure investment, or capture and manipulation of animals to affix or implant tags. These practical concerns limit the taxonomic coverage of aquatic movement ecology studies and implementation in areas where high infrastructure investment is impossible. Here we present a method based on deep-learning and structure-from-motion, with which we can accurately determine the 3D location of animals, the structure of the environment in which they are moving. Further behavioural decomposition of the body position and contour of animals subsequently allow quantifying the behavioural states of each interacting animal. This approach can be used with minimal infrastructure and without confining animals to to a fixed area, or capturing and interfering with them in any way. With this approach, we are able to track single individuals (Conger Eel, Conger oceanus ), small heterospecific groups ( Mullus surmuletus, Diplodus sp .), and schools of animals (Tanganyikan cichlids Lamprologus callipterus ) in freshwater and marine systems, and in habitats ranging in environmental complexity. Positional information was highly accurate, with errors as low as 1.67% of body length. Tracking data was embedded in 3D environmental models that could be used to examine collective decision making, obstacle avoidance, and visual connectivity of groups. By analyzing body contour and position, we were also able to use unsupervised classification to quantify the kinematic behavioural states of each animal. The proposed framework allows us to understand animal behaviour in aquatic systems at an unprecedented resolution and a fraction of the cost of established methodologies, with minimal domain expertise at the data acquisition or analysis phase required. Implementing this method, research can be conducted in a wide range of field contexts to collect laboratory standard data, vastly expanding both the taxonomic and environmental coverage of quantitative animal movement analysis with a low-cost, open-source solution.

Abstract Learning and decision-making are greatly influenced by the social context surrounding individuals. When navigating a complex social world, individuals must quickly ascertain where to gain important resources and which group members are useful sources of such information. Such dynamic behavioral processes require neural mechanisms that are flexible across contexts. Here we examined how the social context influences the learning response during a visual cue discrimination task and the neural activity patterns that underlie acquisition of this novel information. Using the cichlid fish, Astatotilapia burtoni , we show that learning of the task is faster in social groups than in a non-social context. We quantified the expression of Fos, an immediate-early gene, across candidate brain regions known to play a role in social behavior and learning, such as the putative teleost homologues of the mammalian hippocampus, basolateral amygdala, and medial amygdala/BNST complex. We found that neural activity patterns differ between social and non-social contexts. Our results suggest that while the same brain regions may be involved in the learning of a discrimination task independent of social context, activity in each region encodes specific aspects of the task based on context.

Abstract In many species, cultures, and contexts, social dominance reflects the ability to exert influence over others, and the question of what makes an effective leader is pertinent to a range of disciplines and contexts. While dominant individuals are often assumed to be most influential, the behavioral traits that make them dominant may also make them socially aversive and thereby reduce their influence. Here we examine the influence of dominant and subordinate males on group behavior in different social contexts using the cichlid fish Astatotilapia burtoni . We find that phenotypically dominant males display behavioral traits that typify leadership across taxonomic systems – aggressive, social centrality, and movement leadership, while subordinate males are passive, socially peripheral, and have little influence over movement. However, in a more complex group-consensus task involving visual cue associations, subordinate males become the most effective agents of social change. We find that dominant males are spatially distant and have lower signal-to-noise ratios of informative behavior in the association task, potentially interfering with their ability to generate group-consensus. In contrast, subordinate males are physically close to other group members, have high signal-to-noise behaviors in the association task, and visual connectivity to other group members equal to that of dominant males. The attributes that define effective social influence are therefore highly context-specific, with socially and phenotypically dominant males being influential in routine but not complex social scenarios. These results demonstrate that behavioral traits that are typical of socially dominant individuals may actually reduce their social influence in other contexts. Significance Statement The attributes that allow individuals to attain positions of social power and dominance are common across many vertebrate social systems – aggression, intimidation, coercion. Yet these traits are socially aversive, and can make dominant individuals poor agents of social change. In a vertebrate system (social cichlid fish) we show that dominant males are aggressive, socially central, and lead group movement. Yet dominant males are poor effectors of consensus in an more sophisticated association task compared with passive, socially-peripheral subordinate males. The most effective agents of social influence possess behavioral traits opposite of those typically found in position of social dominance, suggesting the behavioral processes that generate social dominance may simultaneously place the most ineffective leaders in positions of power.

Abstract To maximize their fitness, plants have to adjust their allocation strategy according to their abiotic and biotic environments. Plants can use the ratio of red to far‐red light (R:FR) to sense neighbours, allowing them to modify their growth in response to aboveground competition. In this study, we used supplemental FR light to artificially lower the R:FR of the lower leaves of common sunflowers ( Helianthus annuus ) to examine how plants change their growth in response to the threat of neighbours. We combined this treatment with a nitrogen fertilization treatment to investigate how responses to neighbour‐detection interact with nitrogen limitation. Plants grown in low R:FR increased in height at the expense of root growth, resulting in nitrogen limitation that restricted leaf growth. However, we found that plants reduced their nitrogen investment into leaves in low R:FR. By weakening the nitrogen sink strength of these lower leaves before they experienced low photosynthetically active radiation, plants were able to preemptively allocate nitrogen to leaves higher in the canopy. Plants responded to the perception of neighbours by simultaneously diverting resources from root growth to stem elongation and from leaves threatened by neighbours to leaves that would pose a threat to neighbours. This whole‐plant response to neighbour‐detection enables plants to change their allocation in a way that simultaneously manages their limited nitrogen and prepares them for future light competition. Read the free Plain Language Summary for this article on the Journal blog.

Many animals can modify the environments in which they live, thereby changing the selection pressures they experience. A common example of such niche-construction is the use, creation, or modification of environmental resources for use as nests or shelters. Because these resources often have correlated structural elements, it can be difficult to disentangle the relative contribution of these elements to resource choice, and the preference functions underlying niche-construction behaviour remain hidden. Here, we present an experimental paradigm that uses 3D-scanning, -modelling, and -printing to create replicas of structures that differ with respect to key structural attributes. We show that a niche-constructing, shell-dwelling cichlid fish, Neolamprologus multifasciatus, has strong open-ended preference functions for exaggerated shell replicas. Fish preferred shells that were fully intact and either enlarged, lengthened, or had widened apertures. Shell intactness was the most important structural attribute, followed by shell length, then aperture width. We disentangle the relative roles of different shell attributes, which are tightly correlated in the wild, but nevertheless differentially influence shelter choice and therefore niche construction in this species. We highlight the broad utility of our approach when compared to more traditional methods (e.g. two-choice tasks) for studying animal decision-making in a range of contexts.

S ummary Apart from discriminative models for classification and object detection tasks, the application of deep convolutional neural networks to basic research utilizing natural imaging data has been somewhat limited; particularly in cases where a set of interpretable features for downstream analysis is needed, a key requirement for many scientific investigations. We present an algorithm and training paradigm designed specifically to address this: decontextualized hierarchical representation learning (DHRL). By combining a generative model chaining procedure with a ladder network architecture and latent space regularization for inference, DHRL address the limitations of small datasets and encourages a disentangled set of hierarchically organized features. In addition to providing a tractable path for analyzing complex hierarchal patterns using variation inference, this approach is generative and can be directly combined with empirical and theoretical approaches. To highlight the extensibility and usefulness of DHRL, we demonstrate this method in application to a question from evolutionary biology.

ABSTRACT A long-standing question in animal behaviour is how organisms solve complex tasks. Here we explore how the dynamics of animal behaviour in the ubiquitous tasks of mate-search and competition can arise from a physics-based model of effective interactions. Male orb-weaving spiders of the genus Trichonephila are faced with the daunting challenge of entering the web of a much larger and potentially cannibalistic female, approaching her, and fending off rival males. The interactions that govern the dynamics of males within the confined two-dimensional arena of the female’s web are dominated by seismic vibrations. This unifying modality allows us to describe the spiders as interacting active particles, responding only to effective forces of attraction and repulsion due to the female and rival males. Our model is based on a detailed analysis of experimental spider trajectories, obtained during the approach of males towards females, and amidst their interactions with rival males of different sizes. The dynamics of ’spider particles’ that emerges from our theory allows us to explain a puzzling relationship between the density of males on the web and the reproductive advantages of large males. Our results provide strong evidence that the simple physical rules at the basis of our model can give rise to complex fitness related behaviours in this system.

Abstract A central challenge in understanding the evolution of cognition is the ability to compare a set of species differing in a trait of interest while being ecologically and phylogenetically close. Here, we examine whether differences in bower‐building flexibility are related to differences in cognitive flexibility between two Tanganyikan cichlids. Cognitive flexibility enables animals to modify their decision rules when faced with new situations, and inhibitory control, the ability to inhibit a normally favoured response, is an essential component of this capacity. We tested male Aulonocranus dewindti and Cyathopharynx furcifer in a choice‐against‐preference paradigm. Both species clean their bowers of foreign objects and we found that both preferred to remove a snail shell over a stone. We tested their ability to modify this preference and learned to preferably select the stone instead of the shell. Although neither species showed clear learning of the new preference rule, both demonstrated inhibitory control through increased decision times and manipulations of the objects when selecting the stone. Specifically, A. dewindti , the species exhibiting greater behavioural flexibility in the construction of their bowers, selected the stone in fewer trials than C. furcifer , providing support for a link between behavioural flexibility in bower construction and cognitive flexibility.

Acquiring high resolution quantitative behavioural data underwater often involves installation of costly infrastructure, or capture and manipulation animals. Aquatic movement ecology can therefore be limited in scope of taxonomic and ecological coverage. Here we present a novel deep-learning based, multi-individual tracking approach, which incorporates Structure-from-Motion in order to determine the 3D location, body position and the visual environment of every recorded individual. The application is based on low-cost cameras and does not require the animals to be confined or handled in any way. Using this approach, single individuals, small heterospecific groups and schools of fish were tracked in freshwater and marine environments of varying complexity. Further, we established accuracy measures, resulting in positional tracking errors as low as 1.09 +/- 0.47 cm (RSME) in underwater areas up to 500 m2. This cost-effective and open-source framework allows the analysis of animal behaviour in aquatic systems at an unprecedented resolution. Implementing this versatile approach, quantitative behavioural analysis can employed in a wide range of natural contexts, vastly expanding our potential for examining non-model systems and species.