Plants live in biogeochemically diverse soils with diverse microbiota. Plant organs associate intimately with a subset of these microbes, and the structure of the microbial community can be altered by soil nutrient content. Plant-associated microbes can compete with the plant and with each other for nutrients, but may also carry traits that increase the productivity of the plant. It is unknown how the plant immune system coordinates microbial recognition with nutritional cues during microbiome assembly. Here we establish that a genetic network controlling the phosphate stress response influences the structure of the root microbiome community, even under non-stress phosphate conditions. We define a molecular mechanism regulating coordination between nutrition and defence in the presence of a synthetic bacterial community. We further demonstrate that the master transcriptional regulators of phosphate stress response in Arabidopsis thaliana also directly repress defence, consistent with plant prioritization of nutritional stress over defence. Our work will further efforts to define and deploy useful microbes to enhance plant performance.

Plants respond to different stresses by inducing or repressing transcription of partially overlapping sets of genes. In Arabidopsis, the PHR1 transcription factor (TF) has an important role in the control of phosphate (Pi) starvation stress responses. Using transcriptomic analysis of Pi starvation in phr1, and phr1 phr1-like (phl1) mutants and in wild type plants, we show that PHR1 in conjunction with PHL1 controls most transcriptional activation and repression responses to phosphate starvation, regardless of the Pi starvation specificity of these responses. Induced genes are enriched in PHR1 binding sequences (P1BS) in their promoters, whereas repressed genes do not show such enrichment, suggesting that PHR1(-like) control of transcriptional repression responses is indirect. In agreement with this, transcriptomic analysis of a transgenic plant expressing PHR1 fused to the hormone ligand domain of the glucocorticoid receptor showed that PHR1 direct targets (i.e., displaying altered expression after GR:PHR1 activation by dexamethasone in the presence of cycloheximide) corresponded largely to Pi starvation-induced genes that are highly enriched in P1BS. A minimal promoter containing a multimerised P1BS recapitulates Pi starvation-specific responsiveness. Likewise, mutation of P1BS in the promoter of two Pi starvation-responsive genes impaired their responsiveness to Pi starvation, but not to other stress types. Phylogenetic footprinting confirmed the importance of P1BS and PHR1 in Pi starvation responsiveness and indicated that P1BS acts in concert with other cis motifs. All together, our data show that PHR1 and PHL1 are partially redundant TF acting as central integrators of Pi starvation responses, both specific and generic. In addition, they indicate that transcriptional repression responses are an integral part of adaptive responses to stress.

ABSTRACT Lignin is a complex polymer precisely deposited in the cell wall of specialised plant cells, where it provides essential cellular functions. Plants coordinate timing, location, abundance and composition of lignin deposition in response to endogenous and exogenous cues. In roots, a fine band of lignin, the Casparian strip encircles endodermal cells. This forms an extracellular barrier to solutes and water and plays a critical role in maintaining nutrient homeostasis. A signalling pathway senses the integrity of this diffusion barrier and can induce over-lignification to compensate for barrier defects. Here, we report that activation of this endodermal sensing mechanism triggers a transcriptional reprogramming strongly inducing the phenylpropanoid pathway and immune signaling. This leads to deposition of compensatory lignin that is chemically distinct from Casparian strip lignin. We also report that a complete loss of endodermal lignification drastically impacts mineral nutrients homeostasis and plant growth.

Abstract Casparian strips (CS) are cell wall modifications of vascular plants restricting extracellular free diffusion into and out the vascular system. This barrier plays a critical role in controlling the acquisition of nutrients and water necessary for normal plant development. CS are formed by the precise deposition of a band of lignin approximately 2 μm wide and 150 nm thick spanning the apoplastic space between adjacent endodermal cells. Here, we identified a copper-containing protein, Uclacyanin1 (UCC1) that is sub-compartmentalised within the CS. UCC1 forms a central CS nanodomain in comparison with other CS-located proteins that are found to be mainly accumulated at the periphery of the CS. We found that loss-of-function of two uclacyanins ( UCC1 and UCC2 ) reduces lignification specifically in this central CS nanodomain, revealing a nano-compartmentalised machinery for lignin polymerisation. This lack of lignification leads to increased endodermal permeability, and consequently to a loss of mineral nutrient homeostasis.

Plants grow within a complex web of species interacting with each other and with the plant. Many of these interactions are governed by a wide repertoire of chemical signals, and the resulting chemical landscape of the rhizosphere can strongly affect root health and development. To understand how microbe-microbe interactions influence root development in Arabidopsis, we established a model system for plant-microbe-microbe-environment interactions. We inoculated seedlings with a 185-member bacterial synthetic community (SynCom), manipulated the abiotic environment, and measured bacterial colonization of the plant. This enabled classification of the SynCom into four modules of co-occurring strains. We deconstructed the SynCom based on these modules, identifying microbe-microbe interactions that determine root phenotypes. These interactions primarily involve a single bacterial genus, Variovorax , which completely reverts severe root growth inhibition (RGI) induced by a wide diversity of bacterial strains as well as by the entire 185-member community. We demonstrate that Variovorax manipulate plant hormone levels to balance this ecologically realistic root community’s effects on root development. We identify a novel auxin degradation operon in the Variovorax genome that is necessary and sufficient for RGI reversion. Therefore, metabolic signal interference shapes bacteria-plant communication networks and is essential for maintaining the root’s developmental program. Optimizing the feedbacks that shape chemical interaction networks in the rhizosphere provides a promising new ecological strategy towards the development of more resilient and productive crops.

SUMMARY Both chronic and acute drought alter the composition and physiology of soil microbiomes, with implications for globally important processes including carbon cycling and plant productivity. When water is scarce, selection favors microbes with thicker peptidoglycan cell walls, sporulation ability, and constitutive osmolyte production (Schimel, Balser, and Wallenstein 2007)—but also the ability to degrade complex plant-derived polysaccharides, suggesting that the success of plants and microbes during drought are inextricably linked. However, communities vary enormously in their drought responses and subsequent interactions with plants. Hypothesized causes of this variation in drought resilience include soil texture, soil chemistry, and historical precipitation patterns that shaped the starting communities and their constituent species (Evans, Allison, and Hawkes 2022). Currently, the physiological and molecular mechanisms of microbial drought responses and microbe-dependent plant drought responses in diverse natural soils are largely unknown (de Vries et al. 2023). Here, we identify numerous microbial taxa, genes, and functions that characterize soil microbiomes with legacies of chronic water limitation. Soil microbiota from historically dry climates buffered plants from the negative effects of subsequent acute drought, but only for a wild grass species native to the same region, and not for domesticated maize. In particular, microbiota with a legacy of chronic water limitation altered the expression of a small subset of host genes in crown roots, which mediated the effect of acute drought on transpiration and intrinsic water use efficiency. Our results reveal how long-term exposure to water stress alters soil microbial communities at the metagenomic level, and demonstrate the resulting “legacy effects” on neighboring plants in unprecedented molecular and physiological detail.

Phosphate starvation response (PSR) in non-mycorrhizal plants comprises transcriptional reprogramming resulting in severe physiological changes to the roots and shoots and repression of plant immunity. Thus, plant-colonizing microorganisms – the plant microbiota – are exposed to direct influence by the soil’s phosphorous (P) content itself, as well as to the indirect effects of soil P on the microbial niches shaped by the plant. The individual contribution of these factors to plant microbiota assembly remains unknown. To disentangle these direct and indirect effects, we planted PSR-deficient Arabidopsis mutants in a long-term managed soil P gradient, and compared the composition of their shoot and root microbiota to wild type plants across different P concentrations. PSR-deficiency had a larger effect on the composition of both bacterial and fungal plant-associated microbiota composition than P concentrations in both roots and shoots. The fungal microbiota was more sensitive to P concentrations per se than bacteria, and less depended on the soil community composition.Using a 185-member bacterial synthetic community (SynCom) across a wide P concentration gradient in an agar matrix, we demonstrated a shift in the effect of bacteria on the plant from a neutral or positive interaction to a negative one, as measured by rosette size. This phenotypic shift is accompanied by changes in microbiota composition: the genus Burkholderia is specifically enriched in plant tissue under P starvation. Through a community drop-out experiment, we demonstrate that in the absence of Burkholderia from the SynCom, plant shoots accumulate higher phosphate levels than shoots colonized with the full SynCom, only under P starvation, but not under P-replete conditions. Therefore, P-stressed plants allow colonization by latent opportunistic competitors found within their microbiome, thus exacerbating the plant’s P starvation.