Host sex, age, diet, stress, and social environment have all been found to influence the gut microbiota. In non-human primates (NHP), recent evidence from gorillas found fecal glucocorticoid metabolite concentration (FGMC) had no significant role in structuring their gut microbiota, but there was a significant differential abundance between family Anaerolineaceae and gorilla FGMC. This pattern has yet to be examined in other NHP, like bonobos (Pan paniscus). We compared FGMC to 16S rRNA amplicons for 201 bonobo fecal samples collected in the wild across five months to evaluate the impact of stress, measured with FGMC, on the gut microbiota. Simpsons index was the only alpha diversity index to have a significant linear relationship with FGMC [R2 = 0.9643, F(4, 210) = 28.56, p = 0.0023]. FGMC level explained 1.63% of the variation in beta diversity for Jensen-Shannon Distance, 2.49% for Weighted UniFrac, and 3.53% for Unweighted UniFrac using PERMANOVAs. Differential abundance models showed seventeen taxa that were significantly correlated with FGMC. We found that genus SHD-231 in the family Anaerolinaceae was significant in our differential abundance model results, similar to western lowland gorilla abundance model results. These results suggest bonobos exhibit different patterns than gorillas in alpha and beta diversity measures and that members of the family Anaerolinaceae may be differentially affected by host stress across great apes. Incorporating FGMC into gut microbiota research can provide a more robust understanding of how stress impacts the gut microbiota of primates and humans and has important ties to overall host health.

Abstract Two modes of positive selection have been recognized: 1) hard sweeps that result in the rapid fixation of a beneficial allele typically from a de novo mutation and 2) soft sweeps that are characterized by intermediate frequencies of at least two haplotypes that stem from standing genetic variation or recurrent de novo mutations. While many populations exhibit both hard and soft sweeps throughout the genome, there is increasing evidence that soft sweeps, rather than hard sweeps, are the predominant mode of adaptation in many species, including humans. Here, we use a supervised machine learning approach to assess the extent of completed hard and soft sweeps in the closest living relatives of humans: bonobos and chimpanzees (genus Pan ). We trained convolutional neural network classifiers using simulated data and applied these classifiers to population genomic data for 71 individuals representing all five extant Pan lineages, of which we successfully analyzed 60 individuals from four lineages. We found that recent adaptation in Pan is largely the result of soft sweeps, ranging from 73.1 to 97.7% of all identified sweeps. While few hard sweeps were shared among lineages, we found that between 19 and 267 soft sweep windows were shared by at least two lineages. We also identify novel candidate genes subject to recent positive selection. This study emphasizes the importance of shifts in the physical and social environment, rather than novel mutation, in shaping recent adaptations in bonobos and chimpanzees.

Over 40 species of nonhuman primates host simian immunodeficiency viruses (SIVs). In natural hosts, infection is generally assumed to be nonpathogenic due to a long coevolutionary history between host and virus, although pathogenicity is difficult to study in wild nonhuman primates. We used whole-blood RNA-seq and SIV prevalence from 29 wild Ugandan red colobus (Piliocolobus tephrosceles) to assess the effects of SIV infection on host gene expression in wild, naturally SIV-infected primates. We found no evidence for chronic immune activation in infected individuals, suggesting that SIV is not immunocompromising in this species, in contrast to HIV in humans. Notably, an immunosuppressive gene, CD101, was upregulated in infected individuals. This gene has not been previously described in the context of nonpathogenic SIV infection. This expands the known variation associated with SIV infection in natural hosts, and may suggest a novel mechanism for tolerance of SIV infection in the Ugandan red colobus.

Host behavior and social factors have increasingly been implicated in structuring the composition of gut microbial communities. In social animals, distinct microbial communities characterize different social groups across a variety of taxa, although little longitudinal research has been conducted that demonstrates how this divergence occurs. Our study addresses this question by characterizing the gut microbial composition of an African Old World monkey, the black-and-white colobus (Colobus vellerosus), prior to and after a social group fission event. Gut microbial taxonomic composition of these monkeys was profiled using the V-4 hypervariable region of the bacterial 16s rRNA gene, and pairwise-relatedness values were calculated for all individuals using 17 STR loci and partial pedigree information. The two social groups in this study were found to harbor distinct microbial signatures after the fission event from which they emerged, while these communities were not divergent in the same individuals prior to this event. Three genera were found to differ in abundance between the two new social groups: Parabacteroides, Coprococcus, and Porphyromonadaceae. Additionally, although this fission happened partially along lines of relatedness, relatedness did not structure the differences that we found. Taken together, this study suggests that distinct gut microbial profiles can emerge in social groups in less than one year and recommends further work into more finely mapping the timescales, causes, and potentially adaptive effects of this recurring trend toward distinct group microbial signatures.

Abstract The gut microbiota of group-living animals is strongly influenced by their social interactions, but it is unclear how it responds to social instability. We investigated whether social instability associated with the immigration of new males and challenges to the alpha male position could explain differences in the gut microbiota in adult female Colobus vellerosus at Boabeng-Fiema, Ghana. During May-August 2007 and May 2008-May 2009, we collected: 1) 53 fecal samples from adult females in 8 social groups for v4 16S rRNA sequencing to determine gut microbiota composition; and 2) demographic and behavioral data ad libitum to determine male immigration, challenges to the alpha male position, and infant births and deaths. We estimated Sørensen and Bray-Curtis beta diversity indices (i.e., between-sample microbiome variation), and they were predicted by year, alpha male stability, group identity, age, and individual identity. We then created 1-m proximity networks using detailed behavioral data via focal follows of 19 adult females in 3 of these groups. Yearly 1-m proximity ties predicted adult female beta-diversity in the two socially stable groups. An alpha male takeover in the third group was associated with infant mortality and temporal variation in proximity networks. Beta-diversity among adult females was predicted by similarity in infant loss status and short-term (rather than yearly) 1-m proximity ties. Although the mechanism driving this association needs to be further investigated in future studies, our findings indicate that alpha male takeovers and social stability are associated with gut microbiota variation and highlight the importance of taking demographic and social network dynamics into account.

Hepatocystis is a genus of single-celled parasites infecting monkeys, bats and squirrels. Although thought to descend from malaria parasites (Plasmodium spp.), Hepatocystis spp. are thought not to undergo replication in the blood − the part of the Plasmodium life cycle which causes the symptoms of malaria. Furthermore, Hepatocystis is transmitted by midges, not mosquitoes. Comparative genomics of Hepatocystis and Plasmodium species therefore presents an opportunity to better understand some of the most important aspects of malaria parasite biology. We were able to generate a draft genome for Hepatocystis using DNA sequencing reads from the blood of a naturally infected red colobus monkey. We provide robust phylogenetic support for Hepatocystis as a sister group to Plasmodium parasites infecting rodents. We show transcriptomic support for a lack of replication in the blood and genomic support for a complete loss of a family of genes involved in red blood cell invasion. Our analyses highlight the rapid evolution of genes involved in parasite vector stages, revealing genes that may be critical for interactions between malaria parasites and mosquitoes.

The gut microbiome is structured by social groups in a variety of host taxa. Whether this pattern is driven by relatedness, similar diets, or shared social environments is under debate because few studies have had access to the data necessary to disentangle these factors in wild populations. We investigated whether diet, relatedness, or the 1-meter proximity network best explains differences in the gut microbiome among 45 female colobus monkeys in 8 social groups residing at Boabeng-Fiema, Ghana. We combined demographic and behavioural data collected May-August 2007 and October 2008-April 2009 with 16S rRNA sequencing of faecal samples collected during the latter part of each observation period. Social group identity explained a large percentage of the variation in gut microbiome beta-diversity. When comparing the predictive power of dietary dissimilarity, relatedness, and connectedness in the 1-meter proximity network, the models with social connectedness received the strongest support, even in our analyses that excluded within-group dyads. This novel finding indicates that microbes may be transmitted during intergroup encounters, which could occur either indirectly via shared environments or directly via social contact. Lastly, some of the gut microbial taxa that appear to be transmitted via 1-meter proximity are associated with digestion of plant material, but further research is needed to investigate whether this type of gut microbe transmission yields health benefits, which could provide an incentive for the formation and maintenance of social bonds within and between social groups.

The noninvasive monitoring of population size and demography is critical to effective conservation, but forest living taxa can be difficult to directly observe due to elusiveness and/or inaccessible habitat. This has been true of African forest elephants (Loxodonta cyclotis), for which we have limited information regarding population size and social behavior despite their threatened conservation status. In this study, we estimated demographic parameters focusing specifically on population size and density using genetic capture-recapture of forest elephants in the southern Industrial Corridor of the Gamba Complex of Protected Areas, which is considered a global stronghold for forest elephants in southwestern Gabon. Additionally, we examined forest elephant sociality through analysis of social networks, predicting that we would find matrilineal structure as exhibited by savanna elephants and other forest elephants. Given 95% confidence intervals, we estimate the size of the population in the sampled area to be between 754 and 1,502 individuals and our best density estimate ranges from 0.47 to 0.80 elephants per km2. When extrapolated across the entire Industrial Corridor, this estimate suggests an elephant population size of 3,033 to 6,043 in this area based on abundance or 1,684 to 2,832 based on density, which is 40 to 83% smaller than previously suggested. Furthermore, our social network analysis revealed approximately half of network components included females with different mitochondrial haplotypes; this suggests a wider range of variation in forest elephant sociality than has previously been reported. This study emphasizes the threatened status of forest elephants and demonstrates the need to further refine baseline estimates of population size and knowledge on social behavior in this taxon, both of which will aid in determining how population dynamics in this keystone species may be changing through time in relation to increasing conservation threats.