Age at maturity in Atlantic salmon (Salmo salar) is governed to a substantial extent by a locus showing dominance reversal, providing a resolution for sexual conflict in this trait, for which selection favours different ages in the two sexes. Craig Primmer and colleagues use genome-wide association studies for age at maturity in Atlantic salmon to show that a single gene, VGLL3, strongly influences the variation in age at maturity, and therefore body size—a key trait in an important fished species. They find that the VGLL3 locus is an example of sex-dependent dominance, promoting earlier and later maturation in males and females, respectively. This mechanism provides a resolution for sexual conflict in this trait, for which selection favours different reproductive ages in the two sexes. Females benefit from being large (5–15 kg), and stay longer at sea feeding by maturing later, while males can have high fitness maturing at smaller sizes (1–3 kg). This discovery will have a substantial impact on population management of Atlantic salmon, where a decrease in the frequency of late maturation has been observed in many populations. Males and females share many traits that have a common genetic basis; however, selection on these traits often differs between the sexes, leading to sexual conflict1,2. Under such sexual antagonism, theory predicts the evolution of genetic architectures that resolve this sexual conflict2,3,4,5. Yet, despite intense theoretical and empirical interest, the specific loci underlying sexually antagonistic phenotypes have rarely been identified, limiting our understanding of how sexual conflict impacts genome evolution3,6 and the maintenance of genetic diversity6,7. Here we identify a large effect locus controlling age at maturity in Atlantic salmon (Salmo salar), an important fitness trait in which selection favours earlier maturation in males than females8, and show it is a clear example of sex-dependent dominance that reduces intralocus sexual conflict and maintains adaptive variation in wild populations. Using high-density single nucleotide polymorphism data across 57 wild populations and whole genome re-sequencing, we find that the vestigial-like family member 3 gene (VGLL3) exhibits sex-dependent dominance in salmon, promoting earlier and later maturation in males and females, respectively. VGLL3, an adiposity regulator associated with size and age at maturity in humans, explained 39% of phenotypic variation, an unexpectedly large proportion for what is usually considered a highly polygenic trait. Such large effects are predicted under balancing selection from either sexually antagonistic or spatially varying selection9,10. Our results provide the first empirical example of dominance reversal allowing greater optimization of phenotypes within each sex, contributing to the resolution of sexual conflict in a major and widespread evolutionary trade-off between age and size at maturity. They also provide key empirical evidence for how variation in reproductive strategies can be maintained over large geographical scales. We anticipate these findings will have a substantial impact on population management in a range of harvested species where trends towards earlier maturation have been observed.

ABSTRACT If there is abundant mutational and standing genetic variation, most expect that the rate of evolution would be driven primarily by natural selection, and potentially be independent of current variability or variation. Contrary to this expectation, we (H17: Houle et al. 2017 Nature 548:447) found surprisingly strong scaling relationships with slopes near one between mutational variance, standing genetic variance and macro-evolutionary rate in Drosophilid wing traits. Jiang and Zhang (J&Z20: 2020 Evolution https://doi.org/10.1111/evo.14076 ) have challenged these results and our interpretation of them. J&Z20 showed that the method used in H17 to estimate the scaling relationship between variation at different biological levels is uninformative. Using an alternative method, they estimated that the scaling relationship has a slope substantially less than one, and propose a variant of our neutral subset hypothesis to explain this. Here we use simulations to confirm J&Z20’s finding that the H17 method for estimating scaling of variances is uninformative. The simulations also show their alternative method for estimating scaling is likely to be seriously biased towards lower scaling relationships. We propose and verify an alternative approach to calculating scaling relationships based on independently estimated variance matrices, which we call the Q method. Simulations and reanalyses of the Drosophilid data set using the Q method suggests that our original estimates of the scaling relationship were close to the true value. We propose an analytical version of the neutral subset model, and show that it can indeed explain any scaling slope by varying assumptions about the pattern of pleiotropy. We continue to regard neutral subset models as implausible for wing shape in Drosophilids due to the likelihood that wing shape is subject to direct selection. Hybrid models in which pleiotropy reduces the available genetic and mutational variation, and a combination of selection and drift controls the change in species means seem more biologically promising.

ABSTRACT Resolving the genetic architecture of fitness-related traits is key to understanding the evolution and maintenance of fitness variation. However, well-characterized genetic architectures of such traits in wild populations remain uncommon. In this study, we used haplotype-based and multi-SNP Bayesian association methods with sequencing data for 313 individuals from wild populations to further characterize known candidate regions for sea age at maturation in Atlantic salmon ( Salmo salar ). We detected an association at five loci (on chromosomes ssa06 , ssa09 , ssa21 , and ssa25 ) out of 116 candidates previously identified in an aquaculture strain with maturation timing in wild Atlantic salmon. We found that at each of these five loci, variation explained by the locus was predominantly driven by a single SNP suggesting the genetic architecture of Atlantic salmon maturation includes multiple loci with simple, non-clustered alleles. This highlights the diversity of genetic architectures that can exist for fitness-related traits. Furthermore, this study provides a useful multi-SNP framework for future work using sequencing data to characterize genetic variation underlying phenotypes in wild populations.

Males and females share many traits that have a common genetic basis, however selection on these traits often differs between the sexes leading to sexual conflict. Under such sexual antagonism, theory predicts the evolution of genetic architectures that resolve this sexual conflict. Yet, despite intense theoretical and empirical interest, the specific genetic loci behind sexually antagonistic phenotypes have rarely been identified, limiting our understanding of how sexual conflict impacts genome evolution and the maintenance of genetic diversity. Here, we identify a large effect locus controlling age at maturity in 57 salmon populations, an important fitness trait in which selection favours earlier maturation in males than females, and show it is a clear example of sex dependent dominance reducing intralocus sexual conflict and maintaining adaptive variation in wild populations. Using high density SNP data and whole genome re-sequencing, we found that vestigial-like family member 3 (VGLL3) exhibits sex-dependent dominance in salmon, promoting earlier and later maturation in males and females, respectively. VGLL3, an adiposity regulator associated with size and age at maturity in humans, explained 39.4% of phenotypic variation, an unexpectedly high effect size for what is usually considered a highly polygenic trait. Such large effects are predicted under balancing selection from either sexually antagonistic or spatially varying selection. Our results provide the first empirical example of dominance reversal permitting greater optimisation of phenotypes within each sex, contributing to the resolution of sexual conflict in a major and widespread evolutionary trade-off between age and size at maturity. They also provide key empirical evidence for how variation in reproductive strategies can be maintained over large geographical scales. We further anticipate these findings will have a substantial impact on population management in a range of harvested species where trends towards earlier maturation have been observed

Abstract There is a general paucity of knowledge regards spatial variation in marine resource use for many taxa, even those of high socio-economic importance such as Atlantic salmon. While it is known that the oceans around the Faroe Islands support a salmon feeding ground, the relative use of this feeding ground by different age classes across different stocks remains largely unexplored. Using a combination of genetic stock assignment and run-reconstruction models, we observed a consistent pattern whereby the proportion of multi-sea winter (MSW) salmon for a given reporting group was substantially greater around the Faroes than the MSW proportion for that reporting groups among the prefisheries abundance. Surprisingly, MSW fish from Ireland and UK were as likely to occur around the Faroes as were MSW fish from more north-eastern regions such as the Teno river and the Barents and White Seas. MSW fish from Southern Norway were the most likely to be caught at the Faroes. While 1SW salmon from Ireland and UK as well as from Southern Norway occurred at similar rates around the Faroes, 1SW fish from more north-eastern reporting groups were nearly entirely absent from the same feeding ground. In combination with previous studies that examine the marine distribution of Atlantic salmon, our results strongly indicate that the oceans around the Faroes play host to a predominantly MSW salmon feeding ground and that use of this resource varies both within the age classes of a given stock as well as between different stocks. Furthermore, these results suggest that MSW fish from certain stocks might preferentially undertake migrations to the Faroes. Variation in spatial resource use may help to buffer salmon stocks against localised negative changes in marine conditions.