Summary The coral-algal photosymbiosis fuels global coral-reef primary productivity, extending from sea level to as deep as 150 m (i.e., mesophotic). Currently, it is largely unknown how such mesophotic reefs thrive despite extremely limited light conditions. Here, we show that corals exhibit a plastic response to mesophotic conditions that involves a spatially optimized regulation of the bio-optical properties by coral host and symbiont. In contrast to shallow corals, mesophotic corals absorbed up to three-fold more light, resulting in excellent photosynthetic response under light conditions of only ~3% of the incident surface irradiance. The enhanced light harvesting capacity of mesophotic corals is regulated by average refractive index fluctuations in the coral skeleton that give rise to optical scattering and facilitate light transport and absorption by densely pigmented host tissue. The results of this study provide fundamental insight into the energy efficiency and light-harvesting mechanisms underlying the productivity of mesophotic coral reef ecosystems, yet also raise concerns regarding their ability to withstand prolonged environmental disturbances.

Abstract The morphology and skeleton architecture of photosynthetic corals modulates the light capture and functioning of the coral-algal symbiosis on shallow-water corals. Since corals can thrive on mesophotic reefs under extreme light-limited conditions, we hypothesized that microskeletal coral features optimize light capture under low-light environments. Using micro-computed tomography scanning, we conducted a comprehensive three-dimensional (3D) assessment of small-scale skeleton morphology of the depth-generalist coral Stylophora pistillata collected from shallow (5 m) and mesophotic (45 m) depths. We detected a high phenotypic diversity between depths, resulting in two distinct morphotypes, with calyx diameter, theca height, and corallite marginal spacing contributing to most of the variation between depths. To determine whether such depth-specific morphotypes affect coral light capture and photosynthesis on the corallite-scale, we developed 3D simulations of light propagation based on photosynthesis-irradiance parameters. We found that corals associated with shallow morphotypes dissipated excess light through self-shading microskeletal features; while mesophotic morphotypes facilitated enhanced light absorption and photosynthesis under low-light conditions. We conclude that the mesophotic coral architecture provides a greater ability to trap solar energy and efficiently exploit the limited light conditions, and suggest that morphological modifications play a key role in the photoadaptation response to low-light.

Light quality is a crucial physical factor driving coral distribution along depth gradients. Currently, a 30 m depth limit, based on SCUBA regulations, separates shallow and deep mesophotic coral ecosystems (MCEs). This definition, however, fails to explicitly accommodate environmental variation. Here, we posit a novel definition for a regional or reef-to-reef outlook of MCEs based on the light vs. coral community-structure relationship. A combination of physical and ecological methods enabled us to clarify the ambiguity in relation to that issue. To characterize coral community structure with respect to the light environment, we conducted wide-scale spatial studies at five sites along shallow and MCEs of the Gulf of Eilat/Aqaba (0-100 m depth). Surveys were conducted by Tech-diving and drop-cameras, in addition to one year of light spectral measurements. We quantify two distinct coral assemblages: shallow (<40 m), and MCEs (40-100 m), exhibiting markedly different relationships with light. The depth ranges and morphology of 47 coral genera, was better explained by light than depth, mainly, due to the Photosynthetically Active Radiation (PAR) and Ultra Violet Radiation (1% at 76 m and 36 m, respectively). Branching coral species were found mainly at shallower depths i.e., down to 36 m. Among the abundant upper mesophotic specialist-corals, Leptoseris glabra, Euphyllia paradivisa and Alveopora spp., were found strictly between 36-76 m depth. The only lower mesophotic-specialist, Leptoseris fragilis, was found deeper than 80 m. We suggest that shallow coral genera are light-limited below a level of 1.25% surface PAR and that the optimal PAR for mesophotic communities is at 7.5%. This study contributes to moving MCEs ecology from a descriptive-phase into identifying key ecological and physiological processes structuring MCE coral communities. Moreover, it may serve as a model enabling the description of a coral zonation world-wide on the basis of light quality data.