Summary Visually-guided behaviors depend on the activity of cortical networks receiving visual inputs and transforming these signals to guide appropriate actions. However, non-retinal inputs, carrying motor signals as well as cognitive and attentional modulatory signals, also activate these cortical regions. How these networks avoid interference between coincident signals ensuring reliable visual behaviors is poorly understood. Here, we observed neural responses in the dorsal-parietal cortex of mice during a visual discrimination task driven by visual stimuli and movements. We found that visual and motor signals interacted according to two canonical mechanisms: divisive normalization and response demixing. Interactions were contextually modulated by the animal’s state of attention, with attention amplifying visual and motor signals and decorrelating them in a low-dimensional space of neural activations. These findings reveal canonical computational principles operating in dorsal-parietal networks that enable separation of incoming signals for reliable visually-guided behaviors during interactions with the environment.

Understanding how the brain computes choice from sensory information is a central question in perceptual decision-making research. From a behavioral perspective, paradigms suitable to study perceptual decision-making condition choice on invariant properties of the stimuli, thus decoupling stimulus-specific information from decision-related variables. From a neural perspective, powerful tools for the dissection of brain circuits are needed, which suggests the mouse as a suitable animal model. However, whether and how mice can perform an invariant visual discrimination task has not yet been fully established. Here, we show that mice can solve a complex orientation discrimination task where the choices are decoupled from the orientation of individual stimuli. Moreover, we demonstrate a discrimination acuity of at least 6°, challenging the common belief that mice are poor visual discriminators. We reached these conclusions by introducing a novel probabilistic choice model that explained behavioral strategies in (n = 40) mice and identified unreported dimensions of variation associated with the circularity of the stimulus space. Furthermore, the model showed a dependence of history biases on task engagement, demonstrating behavioral sensitivity to the availability of cognitive resources. In conclusion, our results reveal that mice are capable of decoupling decision-relevant information from stimulus-specific information, thus demonstrating they are a useful animal model for studying neural representation of abstract learned categories in perceptual decision-making research.

The division of labor between the dorsal and ventral visual pathways is an influential model of parallel information processing in the cerebral cortex. However, direct comparison of the two pathways at the single-neuron resolution has been scarce. Here we compare how MT and V4, mid-tier areas of the two pathways in the monkey, process binocular disparity, a powerful cue for depth perception and visually guided actions. We report a novel tradeoff where MT neurons transmit disparity signals quickly and robustly, whereas V4 neurons markedly transform the nature of the signals with extra time to solve the stereo correspondence problem. Therefore, signaling speed and robustness are traded for computational complexity. The key factor in this tradeoff was the shape of disparity tuning: V4 neurons had more even-symmetric tuning than MT neurons. Moreover, this correlation between tuning shape and signal transformation was present across individual neurons within both MT and V4. Overall, our results reveal both distinct signaling advantages and common tuning-curve features of the dorsal and ventral pathways in stereoscopic processing.

Choice information appears in the brain as distributed signals with top-down and bottom-up components that together support decision-making computations. In sensory and associative cortical regions, the presence of choice signals, their strength, and area specificity are known to be elusive and changeable, limiting a cohesive understanding of their computational significance. In this study, examining the mesoscale activity in mouse posterior cortex during a complex visual discrimination task, we found that broadly distributed choice signals defined a decision variable in a low-dimensional embedding space of multi-area activations, particularly along the ventral visual stream. The subspace they defined was near-orthogonal to concurrently represented sensory and motor-related activations, and it was modulated by task difficulty and contextually by the animals’ attention state. To mechanistically relate choice representations to decision-making computations, we trained recurrent neural networks with the animals’ choices and found an equivalent decision variable whose context-dependent dynamics agreed with that of the neural data. In conclusion, our results demonstrated an independent decision variable broadly represented in the posterior cortex, controlled by task features and cognitive demands. Its dynamics reflected decision computations, possibly linked to context-dependent feedback signals used for probabilistic-inference computations in variable animal-environment interactions.