Abstract To efficiently process information, the brain shifts between encoding and retrieval states, prioritising bottom-up or top-down processing accordingly. Expectation violation before or during learning has been shown to trigger an adaptive encoding mechanism, resulting in better memory for unexpected events. Using fMRI we explored (1) whether this encoding mechanism is also triggered during retrieval, and if so, (2) what the temporal dynamics of its mnemonic consequences are. Male and female participants studied object images, then, with new objects, they learned a contingency between a cue and a semantic category. Rule-abiding (expected) and violating (unexpected) targets and similar foils were used at test. We found interactions between previous and current similar events’ expectation, such that when an expected event followed a similar but unexpected event, its performance was boosted, underpinned by activation in the hippocampus, midbrain, and occipital cortex. In contrast, a sequence of two unexpected similar events also triggered occipital engagement, however, this did not enhance memory performance. Taken together, our findings suggest that when the goal is to retrieve, encountering surprising events engages an encoding mechanism, supported by bottom-up processing, that may enhance memory for future related events. Significance statement Optimising the balance between new learning and the retrieval of existing knowledge is an ongoing process, at the core of human cognition. Previous research into memory encoding suggests experiencing surprise leads to the prioritisation of the leaning of new memories, forming an adaptive encoding mechanism. We examined whether this mechanism is also engaged when the current goal is to retrieve information. Our results demonstrate that an expectation-driven shift towards an encoding state, supported by enhanced perceptual processing, is beneficial for the correct identification of subsequent expected similar events. These findings have important implications for our understanding of the temporal dynamics of the adaptive encoding of information into memory.

As we navigate our day-to-day lives, we regularly adapt our behaviour according to what we predict may happen next in a given context. When an unexpected event occurs, our predictions about the world are disrupted and must be updated. Unexpected, isolated events, particularly with high emotionality, are also better recalled. In the present work, we investigated how oddballs affect recall dynamics. Seventy young, healthy participants encoded word lists containing either emotional or perceptual oddballs at varying stimulus onset asynchronies followed by free recall. It is well established that after recalling an item, we have a higher probability of recalling items encoded nearby, particularly those that were encoded after the item was recalled, a phenomenon known as forward contiguity of recall. We tested how novelty (oddballs versus control words) modulated forward contiguity as a function of salience type (emotional versus perceptual). The present results provide empirical evidence of forward contiguity modulation selectively by emotional salience and suggest that recall patterns after presenting emotional and perceptual oddballs are mediated by different mechanisms.

Abstract To be able to encode information efficiently, our perceptual system should detect when situations are unpredictable (i.e., informative), and modulate brain dynamics to prepare for encoding. Here we show, with direct recordings from the human hippocampus and visual cortex, that after exposure to unpredictable visual stimulus streams, hippocampal ripple activity increases in frequency and duration prior to stimulus presentation, indicating context and experience-dependent prediction of predictability. Pre-stimulus hippocampal ripples suppress changes in visual (occipital) cortex gamma activity associated with uncertainty, and modulate post-stimulus prediction error gamma responses in higher-level visual (fusiform) cortex to surprising (i.e., unpredicted) stimuli. These results link hippocampal ripples with predictive coding accounts of neuronal message passing—and precision-weighted prediction errors—revealing a mechanism relevant for perceptual synthesis and subsequent memory encoding.

The hippocampus uses pattern separation and pattern completion in a continuous manner to successfully encode and retrieve memories. However, whether and how cognitive factors might modulate the dynamics between these types of computation is not well understood. Here we examine the role of expectation in shifting the hippocampus to perform pattern separation. Expectation can be built up through multiple contextual exposures leading to prediction (as in a learnt contingency) or through logical deduction based on a previous mnemonic response. Participants first learned a contingency between a cue and a category (man-made or natural). Then, at encoding, one third of the cues that preceded the to-be-memorised objects violated the studied rule. At test, participants performed an old/new recognition task with old items (targets) and a set of parametrically manipulated (very similar to dissimilar) new foils for each object. We explored the effects of both contextual expectation, manipulated at initial encoding, and mnemonic-attribution expectation, driven by the mnemonic decisions taken on previous retrieval trials. For example, a target would be unexpected if in a previous trial a similar foil had been erroneously accepted as old. Memory was found to be better for foils of high and mid similarity to contextually unexpected targets at encoding, compared to expected ones. Additionally, violations of mnemonic-attribution expectation also yielded improved memory performance when the level of foil similarity was high. These results suggest that violations of both contextual expectation and mnemonic-attribution expectation engage pattern separation, resulting in better discrimination performance for these items. Importantly, this mechanism is engaged when input differentiation is required in order to make a correct recognition decision.

Pattern separation and completion are fundamental hippocampal computations supporting memory encoding and retrieval. However, despite extensive exploration of these processes, it remains unclear whether they are modulated by top-down processes. We used a neural network model to examine how unexpected information is represented by the hippocampus. During training the network learned a contingency between a cue and a category, which the target object belongs to. At test, we presented the network with congruous and incongruous cues, as well as perceptually similar foils. We used representational similarity analysis to examine how the top-down expectation modulation interacts with bottom-up perceptual input, in each layer. All subfields showed an interaction between the two, with DG and CA3 being more sensitive to expectation violation than CA1. A further multivariate analysis revealed that representational differences between expected and unexpected inputs were prominent for moderate to high levels of perceptual overlap in DG/CA3. This effect diminished when inputs from DG and CA3 into CA1 were lesioned. Overall, our findings suggest pattern separation in DG and CA3 underlies the effect that violation of expectation exerts on memory.

Abstract Memory normally declines with ageing and these age-related cognitive changes are associated with changes in brain structure. Episodic memory retrieval has been widely studied during ageing, whereas learning has received less attention. Here we examined the neural correlates of episodic learning rate in ageing. Our study sample consisted of 982 cognitively healthy female and male older participants from the Vallecas Project cohort, without a clinical diagnosis of mild cognitive impairment or dementia. The learning rate across the three consecutive recall trials of the verbal memory task (Free and Cued Selective Reminding Test) recall trials was used as a predictor of grey matter (GM) using voxel-based morphometry, and WM microstructure using tract-based spatial statistics on fractional anisotropy (FA) and mean diffusivity (MD) measures. Immediate Recall improved by 1.4 items per trial on average, and this episodic learning rate was faster in women and negatively associated with age. Structurally, hippocampal and anterior thalamic GM volume correlated positively with learning rate. Learning also correlated with the integrity of WM microstructure (high FA and low MD) in an extensive network of tracts including bilateral anterior thalamic radiation, fornix, and long-range tracts. These results suggest that episodic learning rate is associated with key anatomical structures for memory functioning, motivating further exploration of the differential diagnostic properties between episodic learning rate and retrieval in ageing.