Ocular accommodation is the process of adjusting the eye's crystalline lens so as to bring the retinal image into sharp focus. The major stimulus to accommodation is therefore retinal defocus, and in essence, the job of accommodative control is to send a signal to the ciliary muscle which will minimise the magnitude of defocus. In this paper, we first provide a tutorial introduction to control theory to aid vision scientists without this background. We then present a unified model of accommodative control that explains properties of the accommodative response for a wide range of accommodative stimuli. Following previous work, we conclude that most aspects of accommodation are well explained by dual integral control, with a "fast" or "phasic" integrator enabling response to rapid changes in demand, which hands over control to a "slow" or "tonic" integrator which maintains the response to steady demand. Control is complicated by the sensorimotor latencies within the system, which delay both information about defocus and the accommodation changes made in response, and by the sluggish response of the motor plant. These can be overcome by incorporating a Smith predictor, whereby the system predicts the delayed sensory consequences of its own motor actions. For the first time, we show that critically-damped dual integral control with a Smith predictor accounts for adaptation effects as well as for the gain and phase for sinusoidal oscillations in demand. In addition, we propose a novel proportional-control signal to account for the power spectrum of accommodative microfluctuations during steady fixation, which may be important in hunting for optimal focus, and for the nonlinear resonance observed for low-amplitude, high-frequency input. Complete Matlab/Simulink code implementing the model is provided at https://doi.org/10.25405/data.ncl.14945550

Abstract This study builds on work on language processing and information theory which suggests that informationally uniform, or smoother, sequences are easier to process than ones in which information arrives in clumps. Because episodic memory is a form of memory in which information is encoded within its surrounding context, we predicted that episodic memory in particular would be sensitive to information distribution. We used the “dual process” theory of recognition memory to separate the episodic memory component (recollection) from the non-episodic component (familiarity) of recognition memory. Though we find a weak effect in the predicted direction, this does not reach statistical significance and so the study does not support the hypothesis. The study does replicate a known effect from the literature where low frequency words are more easily recognized than high frequency ones when participants employ recollection-type memory. We suggest our results may be explained by linguistic processing being particularly adapted to processing linear sequences of information in a way that episodic memory is not. Episodic memory likely evolved to deal with unpredictable, sometimes clumped, information streams.

Early vision proceeds through distinct ON and OFF channels, which encode luminance increments and decrements respectively. It has been argued that these channels also contribute separately to stereoscopic vision. This is based on the fact that observers perform better on a noisy disparity discrimination task when the stimulus is a random-dot pattern consisting of equal numbers of black and white dots (a "mixed-polarity stimulus", argued to activate both ON and OFF stereo channels), than when it consists of all-white or all-black dots ("same-polarity", argued to activate only one). However, it is not clear how this theory can be reconciled with our current understanding of disparity encoding. Recently, a binocular convolutional neural network was able to replicate the mixed-polarity advantage shown by human observers, even though it was based on linear filters and contained no mechanisms which would respond separately to black or white dots. Here, we show that the stimuli used in all these experiments contain a subtle artefact. The interocular correlation between left and right images is actually lower for the same-polarity stimuli than for mixed-polarity stimuli with the same amount of disparity noise applied to the dots. Since our current theories suggest stereopsis is based on a correlation-like computation in primary visual cortex, it is then unsurprising that performance was better for the mixed-polarity stimuli. We conclude that there is currently no evidence supporting separate ON and OFF channels in stereopsis.

Perceiving motion-in-depth is essential to detecting approaching or receding objects, predators and prey. This can be achieved using several cues, including binocular stereoscopic cues such as changing disparity and interocular velocity differences and monocular cues such as looming. While these have been studied in detail in humans, only looming responses have been well characterized in insects and we know nothing about the role that stereo cues play and how they might interact with looming cues. We used our 3D insect cinema in a series of experiments to investigate the role of the stereo cues mentioned above, as well as looming, in the perception of motion-in-depth during predatory strikes by the praying mantis. Our results show that motion-in-depth does increase the probability of mantis strikes but only for the classic looming stimulus, an expanding luminance edge. Approach indicated by radial motion of a texture or expansion of a motion-defined edge, or by stereoscopic cues, all failed to elicit increased striking. We conclude that mantises use stereopsis to detect depth but not motion-in-depth, which is detected via looming.

A long-standing observation about primary visual cortex (V1) is that the stimulus selectivity of neurons can be well explained with a cascade of linear computations followed by a nonlinear rectification stage. This framework remains highly influential in systems neuroscience and has also inspired recent efforts in artificial intelligence. The success of these models include describing the disparity-selectivity of binocular neurons in V1. Some aspects of real neuronal disparity responses are hard to explain with simple linear-nonlinear models, notably the attenuated response of real cells to "anticorrelated" stimuli which violate natural binocular image statistics. General linear-nonlinear models can account for this attenuation, but no one has yet tested whether they quantitatively match the response of real neurons. Here, we exhaustively test this framework using recently developed optimisation techniques. We show that many cells are very poorly characterised by even general linear-nonlinear models. Strikingly, the models can account for neuronal responses to unnatural anticorrelated stimuli as well as to most natural, correlated stimuli. However, the models fail to capture the particularly strong response to binocularly correlated stimuli at the preferred disparity of the cell. Thus, V1 neurons perform an amplification of responses to correlated stimuli which cannot be accounted for by a linear-nonlinear cascade. The implication is that even simple stimulus selectivity in V1 requires more complex computations than previously envisaged.

1 Abstract The motion energy model is the standard account of motion detection in animals from beetles to humans. Despite this common basis, we show here that a difference in the early stages of visual processing between mammals and insects leads this model to make radically different behavioural predictions. In insects, early filtering is spatially lowpass, which makes the surprising prediction that motion detection can be impaired by “invisible” noise, i.e. noise at a spatial frequency that elicits no response when presented on its own as a signal. We confirm this prediction using the optomotor response of praying mantis Sphodromantis lineola . This does not occur in mammals, where spatially bandpass early filtering means that linear systems techniques, such as deriving channel sensitivity from masking functions, remain approximately valid. Counter-intuitive effects such as masking by invisible noise may occur in neural circuits wherever a nonlinearity is followed by a difference operation.

Recently, we showed a novel property of the Hassenstein-Reichardt detector: namely, that insect motion detection can be masked by “invisible” noise, i.e. visual noise presented at spatial frequencies to which the animals do not respond when presented as a signal. While this study compared the effect of noise on human and insect motion perception, it used different ways of quantifying masking in two species. This was because the human studies measured contrast thresholds, which were too time-consuming to acquire in the insect given the large number of stimulus parameters examined. Here, we run longer experiments in which we obtained contrast thresholds at just two signal and two noise frequencies. We examine the increase in threshold produced by noise at either the same frequency as the signal, or a different frequency. We do this in both humans and praying mantises (Sphodromantis lineola), enabling us to compare these species directly in the same paradigm. Our results confirm our earlier finding: whereas in humans, visual noise masks much more effectively when presented at the signal spatial frequency, in insects, noise is roughly equivalently effective whether presented at the same frequency or a lower frequency. In both species, visual noise presented at a higher spatial frequency is a less effective mask.

A puzzle for neuroscience - and robotics - is how insects achieve surprisingly complex behaviours with such tiny brains. One example is depth perception via binocular stereopsis in the praying mantis, a predatory insect. Praying mantids use stereopsis, the computation of distances from disparities between the two retinas, to trigger a raptorial strike of their forelegs when prey is within reach. The neuronal basis of this ability is entirely unknown. From behavioural evidence, one view is that the mantis brain must measure retinal disparity locally across a range of distances and eccentricities, very like disparity-tuned neurons in vertebrate visual cortex. Sceptics argue that this 'retinal disparity hypothesis' implies far too many specialised neurons for such a tiny brain. Here we show the first evidence that individual neurons in the praying mantis brain are indeed tuned to specific disparities and eccentricities, and thus locations in 3D-space. This disparity information is transmitted to the central brain by neurons connecting peripheral visual areas in both hemispheres, as well as by a unilateral neuron type. Like disparity-tuned cortical cells in vertebrates, the responses of these mantis neurons are consistent with linear summation of binocular inputs followed by an output nonlinearity. Additionally, centrifugal neurons project disparity information back from the central brain to early visual areas, possibly for gain modulation or 3D spatial attention. Thus, our study not only proves the retinal disparity hypothesis for insects, it reveals feedback connections hitherto undiscovered in any animal species.

Apparent motion is the perception of a motion created by rapidly presenting still frames in which objects are displaced in space. Observers can reliably discriminate the direction of apparent motion when inter-frame object displacement is below a certain limit, Dmax. Earlier studies of motion perception in humans found that Dmax scales with spatial element size, interpreting the relationship between the two as linear, and that Dmax appears to be lower-bounded at around 15 arcmin. Here, we run corresponding experiments in the praying mantis Sphodromantis lineola to investigate how Dmax scales with element size. We used moving random chequerboard patterns of varying element and displacement step sizes to elicit the optomotor response, a postural stabilization mechanism that causes mantids to lean in the direction of largefield motion. Subsequently, we calculated Dmax as the displacement step size corresponding to a 50% probability of detecting an optomotor response in the same direction as the stimulus. Our main findings are that mantis Dmax appears to scale as a power-law of element size and that, in contrast to humans, it does not appear to be lower-bounded. We present two models to explain these observations: a simple highlevel model based on motion energy in the Fourier domain and a more detailed one based on the Reichardt Detector. The models present complementary intuitive and physiologically-realistic accounts of how Dmax scales with element size in insects.

Emotion-like states in animals are commonly assessed using judgment bias tests, which measure responses to ambiguous information. A few studies have recently used these tests to argue for the presence of emotion-like states in insects. However, the results from most of these studies could have other explanations, including changes in motivation and attention. To control for these explanations, we therefore developed a novel judgment bias test, requiring bumblebees to make an active choice indicating their interpretation of ambiguous stimuli. Bumblebees were trained to associate high or low rewards, delivered in two different reward chambers, with distinct colors. Two groups of bees were then physically stressed by shaking or trapping, while the third group served as a control. We subsequently presented the bees with ambiguous colors between the two learnt colors and noted which reward chamber they chose. When presented with ambiguous colors, stressed bees were less likely than control bees to enter the reward chamber previously associated with high reward. We modelled bee behavior using signal detection and drift diffusion models and showed that control bees and stressed bees were, respectively, more likely to respond optimistically and pessimistically to ambiguous cues. The signal detection model further showed that the behavior of stressed bees was explained by a reduction in their prior expectation of high rewards. Our findings thus provide strong evidence for emotion-like states in bees and suggest that their stress-induced pessimistic behavior is explained by a reduced expectation of higher rewards.