Abstract Predictive coding theories argue that recent experience establishes expectations in the brain that generate prediction errors when violated. Prediction errors provide a possible explanation for repetition suppression , where evoked neural activity is attenuated across repeated presentations of the same stimulus. The predictive coding account argues repetition suppression arises because repeated stimuli are expected, whereas non-repeated stimuli are unexpected and thus elicit larger neural responses. Here we employed electroencephalography in humans to test the predictive coding account of repetition suppression by presenting sequences of visual gratings with orientations that were expected either to repeat or change in separate blocks of trials. We applied multivariate forward modelling to determine how orientation selectivity was affected by repetition and prediction. Unexpected stimuli were associated with significantly enhanced orientation selectivity, whereas selectivity was unaffected for repeated stimuli. Our results suggest that repetition suppression and expectation have separable effects on neural representations of visual feature information.

Abstract Locus Coeruleus (LC) noradrenergic system has widespread projections throughout the brain and affects sensory processing. LC modulation of sensory-evoked cortical activity and brain state is documented by electrical micro-stimulation, optogenetic experiments, and the local application of norepinephrine (NE). The temporal profile of the LC modulation of sensory response and brain state is not well characterized. Our goal in this study is to characterize this modulation. Here, we recorded neuronal activity from the barrel cortex (BC) of urethane-anesthetized rats while combining LC micro-stimulation with brief mechanical deflections of the whiskers at 10 different time lags (50-500 ms). We recorded spikes and local field potentials to quantify the neuronal activity and the brain state. LC micro-stimulation exhibited a biphasic effect on spontaneous activity of the BC: a period of suppression followed by a period of excitation. We observed a similar effect on the sensory-evoked response: at 50-ms lag, the evoked response decreased while at 150-ms lag, the early evoked response was facilitated. At 150 to 350-ms time lags, LC micro-stimulation caused a combined facilitation followed by suppression of the evoked response. In contrast to the fast transient effect of LC stimulation on BC spiking activity, brain state modulation started later and lasted longer. LC stimulation suppressed low-frequency activities that are associated with low arousal states. In summary, we found that LC modulation affects cortical processing of sensory inputs and the brain state at different time scales which are likely to involve distinct circuit mechanisms.

SUMMARY An animal’s behavioral state is reflected in the dynamics of cortical population activity and its capacity to process sensory information. To better understand the relationship between behavioral states and information processing, mice are trained to detect varying amplitudes of whisker-deflection under two-photon calcium imaging. Layer 2/3 neurons (n=1436) in the vibrissal primary somatosensory cortex are imaged across different behavioral states, defined based on detection performance (low to high-state) and pupil diameter. The neurometric curve in each behavioral state mirrors the corresponding psychometric performance, with calcium signals predictive of the animal’s choice outcome. High behavioral states are associated with lower network synchrony, extending over shorter cortical distances. The decrease of correlations in variability across neurons in the high state results in enhanced information transmission capacity at the population level. The observed state-dependent changes suggest that the coding regime within the first stage of cortical processing may underlie adaptive routing of relevant information through the sensorimotor system. Highlights Network synchrony and pupil diameter are coupled to changes in behavioral state. High behavioral state results in enhanced information transmission capacity at the population level, with neurometric curve in each behavioral state mirroring the corresponding psychometric performance Behavioral state and calcium signal in primary somatosensory cortex predict choice outcome. eTOC In Brief Lee et al. investigates the relationship between behavioral states and information processing in the primary somatosensory cortex. They demonstrate increases in behavioral state results in decrease cortical variability, enhanced information transmission capacity and stimulus encoding at the population level.

A bstract One of the most important and challenging application areas for complex machine learning methods is to predict, characterize and model rich, multi-dimensional, neural data. Recent advances in neural recording techniques have made it possible to monitor the activities of a large number of neurons across different brain regions as animals perform behavioural tasks. This poses the critical challenge of establishing links between neural activity at a microscopic scale, which might for instance represent sensory input, and at a macroscopic scale, which then generates behaviour. Predominant modeling methods apply rather disjoint techniques to these scales; by contrast, we suggest an end-to-end model which exploits recent developments of flexible, but tractable, neural network point-process models to characterize dependencies between stimuli, actions, and neural data. We apply this model to a public dataset collected using Neuropixel probes in mice performing a visually-guided behavioural task as well as a synthetic dataset produced from a hierarchical network model with reciprocally connected sensory and integration circuits intended to characterize animal behaviour in a fixed-duration motion discrimination task. We show that our model outperforms previous approaches and contributes novel insights into the relationships between neural activities and behaviour.

Abstract The human brain is inherently limited in the information it can make consciously accessible. When people monitor a rapid stream of visual items for two targets, they can typically report the first, but not the second target, if these appear within 200-500 ms of each other, a phenomenon known as the attentional blink (AB). No work has determined the neural basis for the AB, partly because conventional neuroimaging approaches lack the temporal resolution to adequately characterise the neural activity elicited by each item in a rapid stream. Here we introduce a new approach that can identify the precise effect of the AB on behaviour and neural activity. Specifically, we employed a multivariate encoding approach to extract feature-selective information carried by randomly-oriented gratings within a rapid serial stream. We show that feature selectivity is enhanced for correctly reported targets and suppressed when the same items are missed. By contrast, no such effects were apparent for irrelevant distractor items. Our findings point to a new theoretical account that involves both short- and long-range temporal interactions between visual items competing for consciousness.

Transient Receptor Potential Ankyrin 1 (TRPA1) is a non-selective cation channel, which is broadly expressed throughout the body. Despite its expression in the mammalian cortex, little is known about the contribution of TRPA1 to cortical function. Here we investigate the role of TRPA1 in sensory information processing by performing electrophysiological recording and 2-photon calcium imaging from two sensory areas in mice: the primary vibrissal somatosensory cortex (vS1) and the primary visual cortex (V1). In vS1, local activation of TRPA1 by its agonist AITC significantly increased the spontaneous activity of cortical neurons, their evoked response to vibrissal stimulation, and their response range, consistent with a positive gain modulation. TRPA1 inhibition with HC-030031 reversed these modulations to below initial control gains. The gain modulations were absent in TRPA1 Knockout mice. In V1, TRPA1 activation increased the gain of direction and orientation selectivity similarly to the gain modulations observed in vS1 cortex. Linear decoding analysis of V1 population activity confirmed faster and more reliable encoding of visual signals in the presence of TRPA1 activation. Overall, our findings reveal a physiological role for TRPA1 in enhancing sensory signals in the mammalian cortex.

Abstract Our visual perception seems effortless, but the brain has a limited processing capacity which curtails the amount of sensory information that can be brought into conscious awareness at any moment in time. A widely studied exemplar of this limitation is the ‘attentional blink’ (AB), in which observers are unable to report the second of two rapidly sequential targets if it appears within 200-500 ms of the first. Despite the apparent ubiquity of the AB effect, its computational and neurophysiological underpinnings have remained elusive. Here we propose a simple computational model of temporal attention that unifies the AB with spatial and feature-based attention. We took a novel, integrative approach involving human psychophysics and functional brain imaging, along with neuronal recordings in mice to test this model. Specifically, we demonstrate that the AB only arises when visual targets have dissimilar representations in the brain but is absent when both targets have the same representation. Similarity in this context can be determined either by elementary features such as edge orientation, or by acquired, high-level factors such as numerical or alphabetical order. In this parsimonious model of the AB, attention to an initial target establishes a perceptual filter that is tuned to its unique representation in the brain. Subsequent items that match the filter remain available for conscious report, whereas those that do not match elude awareness altogether.

Abstract An important function of the brain is to form accurate representations of the world around us. To optimise sensory representations based on the demands of the environment, activity of cortical neurons is regulated by neuromodulators such as Acetylcholine (ACh). As such, ACh is implicated in cognitive functions including attention, arousal and sleep cycles. However, it is not clear how specific ACh receptors shape the baseline activity of cortical neurons and their evoked response to sensory stimuli. Here, we investigate the role of a densely expressed muscarinic ACh receptor 1 (M1) in information processing in the mouse primary somatosensory cortex (vS1) and in the animal’s sensitivity in detecting vibrotactile stimuli. We show that M1 activation significantly enhances the evoked response of vS1 neurons and the reversal of this enhancement by blocking M1. In addition, we demonstrate that M1 activation results in faster and more reliable neuronal responses, which is manifested by a significant reduction in response latencies and the trial-to-trial variability in neuronal activity. At the population level, M1 activation reduces the network synchrony and thus enhances the capacity of vS1 neurons in conveying sensory information. Consistent with the neuronal findings, we show that M1 activation significantly improves performances in a vibrotactile detection task. Overall, the M1-mediated enhancement in sensory efficiency reflects a multiplicative gain modulation at the neuronal level, resembling the changes observed during high attention states.

Abstract The response of cortical neurons to sensory stimuli is shaped both by past events (adaptation) and the expectation of future events (prediction). Here we employed a visual stimulus paradigm with different levels of predictability to characterise how expectation influences orientation selectivity in the primary visual cortex (V1) of mice. We recorded neuronal activity using two-photon calcium imaging (GCaMP6 f ) while animals viewed sequences of grating stimuli which either varied randomly in their orientations or rotated predictably with occasional transitions to an unexpected orientation. For single neurons and the population, there was significant enhancement in the gain of orientation-selective responses to unexpected gratings. This gain-enhancement for unexpected stimuli was prominent in both awake and anaesthetised mice. We implemented a computational model to demonstrate how trial-to-trial variability in neuronal responses were best characterised when adaptation and expectation effects were combined.

The cortex sends a direct projection to the superior colliculus. What is largely unknown is whether (and if so how) the superior colliculus modulates activity in the cortex. Here, we directly investigate this issue, showing that optogenetic activation of superior colliculus changes the input-output relationship of neurons in somatosensory cortex during whisker movement, enhancing responses to low amplitude whisker deflections. While there is no direct pathway from superior colliculus to somatosensory cortex, we found that activation of superior colliculus drives spiking in the posterior medial (POm) nucleus of the thalamus via a powerful monosynaptic pathway. Furthermore, POm neurons receiving input from superior colliculus provide excitatory input to somatosensory cortex. Silencing POm abolished the capacity of superior colliculus to modulate cortical whisker responses. Our findings indicate that the superior colliculus, which plays a key role in attention, modulates sensory processing in somatosensory cortex via a powerful disynaptic pathway through the thalamus.