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Joanna Rifkin
Author with expertise in Molecular Mechanisms of Pollen Development and Function
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Morning glory species co-occurrence is associated with asymmetrically decreased and cascading reproductive isolation

Katherine Ostevik et al.Sep 12, 2019
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Abstract Hybridization between species can affect the strength of the reproductive barriers that separate those species. Two extensions of this effect are: (1) the expectation that asymmetric hybridization will have asymmetric effects on reproductive barrier strength and (2) the expectation that local hybridization will affect only local reproductive barrier strength and could therefore alter within-species compatibility. We tested these hypotheses in a pair of morning glory species that exhibit asymmetric gene flow from highly selfing Ipomoea lacunosa into mixed mating I. cordatotriloba in regions where they co-occur. Because of the direction of this gene flow, we predicted that reproductive barrier strength would be more strongly affected in I. cordatotriloba than I. lacunosa . We also predicted that changes to reproductive barriers in sympatric I. cordatotriloba populations would affect compatibility with allopatric populations of that species. We tested these predictions by measuring the strength of a reproductive barrier to seed set across the species’ ranges. Consistent with our first prediction, we found that sympatric and allopatric I. lacunosa produce the same number of seeds in crosses with I. cordatotriloba , whereas crosses between sympatric I. cordatotriloba and I. lacunosa are more successful than crosses between allopatric I. cordatotriloba and I. lacunosa. This difference in compatibility appears to reflect an asymmetric decrease in the strength of the barrier to seed set in sympatric I. cordatotriloba , which could be caused by I. lacunosa alleles that have introgressed into I. cordatotriloba . We further demonstrated that changes to sympatric I. cordatotriloba have decreased its ability to produce seeds with allopatric populations of the same species, in line with our second prediction. Thus, in a manner analogous to cascade reinforcement, we suggest that introgression associated with hybridization not only influences between-species isolation but can also contribute to isolation within a species. Impact Statement Biological diversity depends on traits that prevent different species from successfully interbreeding. However, these reproductive barriers are often imperfect, leading to hybrid matings and possible genetic exchange between species where they occur together. When this happens, the reproductive barriers that separate species can themselves evolve to become stronger or weaker. Understanding the effects of hybridization on reproductive barriers is key to predicting the potential for future hybridization between species and ultimately whether hybridizing species will diverge, persist, or merge in regions where they co-occur. Here we hypothesize and show that hybridization in only one direction causes unidirectional changes to reproductive barrier strength and that geographically restricted hybridization causes local changes to barrier strength that can affect interbreeding within a species. Specifically, we found that gene flow from one species of morning glory into another likely caused a reproductive barrier to decrease in regions where they co-occur. The decreased reproductive barrier is caused by changes in only the species that received gene flow. We also found that the locally reduced barriers in the species that received gene flow affected reproductive compatibility between populations within that species. Thus, a breakdown of barriers between species can cause a build-up of barriers within a species. Our work demonstrates critical and rarely explored interactions at species boundaries.
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Recombination landscape dimorphism contributes to sex chromosome evolution in the dioecious plant Rumex hastatulus

Joanna Rifkin et al.Nov 4, 2021
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Summary There is growing evidence across diverse taxa for sex differences in the genomic landscape of recombination, but the causes and consequences of these differences remain poorly understood. Strong recombination landscape dimorphism between the sexes could have important implications for the dynamics of sex chromosome evolution and turnover because low recombination in the heterogametic sex can help favour the spread of sexually antagonistic alleles. Here, we present a sex-specific linkage map and revised genome assembly of Rumex hastatulus , representing the first characterization of sex differences in recombination landscape in a dioecious plant. We provide evidence for strong sex differences in recombination, with pericentromeric regions of highly suppressed recombination in males that cover over half of the genome. These differences are found on autosomes as well as sex chromosomes, suggesting that pre-existing differences in recombination may have contributed to sex chromosome formation and divergence. Analysis of segregation distortion suggests that haploid selection due to pollen competition occurs disproportionately in regions with low male recombination. Our results are consistent with the hypothesis that sex differences in the recombination landscape contributed to the formation of a large heteromorphic pair of sex chromosomes, and that pollen competition is an important determinant of recombination dimorphism.
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GENETIC ARCHITECTURE OF DIVERGENCE: THE SELFING SYNDROME IN IPOMOEA LACUNOSA

Joanna Rifkin et al.Jan 14, 2021
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ABSTRACT Premise of the study Highly selfing plant species frequently display a distinctive suite of traits termed the “selfing syndrome.” This study tests the hypothesis that these traits are grouped into correlated evolutionary modules and determines the degree of independence between such modules. Methods We evaluated phenotypic correlations and QTL overlaps in F2 offspring of a cross between the morning glories Ipomoea lacunosa and I. cordatotriloba and investigated how traits clustered into modules at both the phenotypic and genetic level. We then compared our findings to other QTL studies of the selfing syndrome. Key results In the I. lacunosa selfing syndrome, traits group into modules that display correlated evolution within but not between modules. QTL overlap predicts phenotypic correlations, and QTLs affecting the same trait module are significantly physically clustered in the genome. The genetic architecture of the selfing syndrome varies across systems, but the pattern of stronger within-than between-module correlation is widespread. Conclusions The genetic architecture we observe in the selfing syndrome is consistent with a growing understanding of floral morphological integration achieved via pleiotropy in clustered traits. This view of floral evolution is consistent with resource limitation or predation driving the evolution of the selfing syndrome, but invites further research into both the selective causes of the selfing syndrome and how genetic architecture itself evolves in response to changes in mating system.
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Widespread Recombination Suppression Facilitates Plant Sex Chromosome Evolution

Joanna Rifkin et al.Feb 7, 2020
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Classical models suggest recombination rates on sex chromosomes evolve in a stepwise manner to localize the inheritance of sexually antagonistic variation in the sex where it is beneficial, thereby lowering rates of recombination between X and Y chromosomes. However, it is also possible that sex chromosome formation occurs in regions with pre-existing recombination suppression. To evaluate these possibilities, we constructed linkage maps and a chromosome-scale genome assembly for the dioecious plant Rumex hastatulus, a species with a young neo-sex chromosome found in part of its geographical range. We found that the ancestral sex-linked region is located in a large region characterized by low recombination. Furthermore, comparison between the recombination landscape of the neo-sex chromosome and its autosomal homologue indicates that low recombination rates preceded sex linkage. Our findings suggest that ancestrally low rates of recombination have facilitated the formation and evolution of heteromorphic sex chromosomes.
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Genomic signatures of hybridization on the neo-X chromosome ofRumex hastatulus

Felix Beaudry et al.Feb 10, 2022
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ABSTRACT Natural hybrid zones provide opportunities for studies of the evolution of reproductive isolation in wild populations. Although several recent investigations have found that the formation of neo-sex chromosomes is associated with reproductive isolation, the mechanisms remain unclear in most cases. Here, we assess the contemporary structure of gene flow in the contact zone between largely allopatric cytotypes of the dioecious plant Rumex hastatulus , a species in which there is evidence of sex chromosome turn-over. Males to the west of the Mississippi river, USA, have an X and a single Y chromosome, whereas populations to the east of the river have undergone a chromosomal rearrangement giving rise to a larger X and two Y chromosomes. Using reduced-representation sequencing, we provide evidence that hybrids form readily and survive multiple backcross generations in the field, demonstrating the potential for ongoing gene flow between the cytotypes. At the scale of chromosomes, cline analysis of each chromosome separately captured no signals of difference in cline shape between chromosomes. However, when comparing SNPs, principal component regression revealed a significant increase in the contribution of individual SNPs to inter-cytotype differentiation on the neo-X, but no correlation with recombination rate. Cline analysis revealed that the only SNPs with significantly shallower clines than the genome-average were located on the neo-X. Our data are consistent with a role for the neo-sex chromosome in reproductive isolation between R. hastatulus cytotypes . Our investigation highlights the importance of studying plant hybrid zones in species with sex chromosomes for understanding mechanisms of reproductive isolation and for understanding the role of gene flow in governing the spread of the neo-X chromosomes.
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Phylogenomics resolves key relationships in Rumex and uncovers a dynamic history of independently evolving sex chromosomes

Mark Hibbins et al.Jan 1, 2023
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Sex chromosomes have evolved independently many times across eukaryotes. Despite a considerable body of literature on the evolution of sex chromosomes, the causes and consequences of variation in the formation, degeneration, and turnover of sex chromosomes remain poorly understood. Comparative approaches in groups with sexual system variation can be valuable for understanding these questions. Plants are well-suited to such comparative studies, with many lineages containing relatively recent origins of dioecy and sex chromosomes as well as hermaphroditic close relatives. Rumex is a diverse genus of flowering plants harboring significant sexual system variation, including hermaphroditic and dioecious clades with XY sex chromosomes. Previous disagreement in the phylogenetic relationships among key species have rendered the history of sex chromosome evolution uncertain. Resolving this history is important to the development of Rumex as a system for the comparative study of sex chromosome evolution. Here, we leverage new transcriptome assemblies from 11 species representing the major clades in the genus, along with a whole-genome assembly generated for a pivotal hermaphroditic species, to further resolve the phylogeny and history of sex chromosome evolution in Rumex. Using phylogenomic approaches, we find evidence for two independent origins of sex chromosomes and introgression from unsampled taxa in the genus. Comparative genomics reveals massive chromosomal rearrangements in a dioecious species, with evidence for a complex origin of the sex chromosomes through multiple chromosomal fusions. However, we see no evidence of elevated rates of fusion on the sex chromosome in comparison with autosomes, providing no support for an adaptive hypothesis for the sex chromosome expansion. Overall, our results highlight the dynamic nature of sex chromosome systems in Rumex and illustrate the utility of the genus as a model for the comparative study of sex chromosome evolution.