Non-human primate neuroimaging is a rapidly growing area of research that promises to transform and scale translational and cross-species comparative neuroscience. Unfortunately, the technological and methodological advances of the past two decades have outpaced the accrual of data, which is particularly challenging given the relatively few centers that have the necessary facilities and capabilities. The PRIMatE Data Exchange (PRIME-DE) addresses this challenge by aggregating independently acquired non-human primate magnetic resonance imaging (MRI) datasets and openly sharing them via the International Neuroimaging Data-sharing Initiative (INDI). Here, we present the rationale, design, and procedures for the PRIME-DE consortium, as well as the initial release, consisting of 25 independent data collections aggregated across 22 sites (total = 217 non-human primates). We also outline the unique pitfalls and challenges that should be considered in the analysis of non-human primate MRI datasets, including providing automated quality assessment of the contributed datasets.

Although the relative expansion of the frontal cortex in primate evolution is generally accepted, the nature of the human uniqueness, if any, and between-species anatomo-functional comparisons of the frontal areas remain controversial. To provide a novel interpretation of the evolution of primate brains, sulcal morphological variability of the medial frontal cortex was assessed in old-world monkeys (macaque, baboon) and Hominoidea (chimpanzee, human). We discovered that both Hominoidea do possess a paracingulate sulcus, which was previously thought to be uniquely human and linked to higher cognitive functions like mentalizing. Also, we revealed systematic sulcal morphological organisations of the medial frontal cortex that can be traced from multiple old-world monkey to Hominoidea species, demonstrating an evolutionary conserved organizational principle. Our data provide a new framework to compare sulcal morphology, cytoarchitectonic areal distribution, connectivity, and function across the primate order, leading to clear predictions on how other primate brains might be anatomo-functionally organized.

Abstract Somatic inputs originating from bioregulatory processes can guide cognition and behavior. One such bodily signal, mostly overlooked so far, is represented by visuo-vestibular coupling and its alteration, which in extreme cases may result in motion sickness. We argued that the inherently perturbed interoceptive state that follows can be a powerful determinant of human motivated behavior, resulting in a blunted response to appetitive stimuli and an exaggerated response to noxious ones. We sought to assess such differential impact of visuo-vestibular mismatches on value through a task involving conflict monitoring. We therefore administered to 42 healthy participants a modified version of the Flankers task, in which distractors (arrows, pointing in either a congruent or incongruent direction) signaled the availability of monetary incentives (gains, losses, or neutral trials). While performing the task, participants received either galvanic vestibular stimulation (GVS), or sham stimulation. We have found impaired behavioral performances when value, which was attached to task-irrelevant information, was at stake. Gains and losses, interestingly, dissociated, and only the latter caused enhanced interference costs in the task, suggesting that negative incentives may be more effective in capturing human attention than positive ones. Finally, we have found some weak evidence for GVS to further increase the processing of losses, as suggested by even larger interference costs in this condition. Results were, however, overall ambiguous, and suggest that much more research is needed to better understand the link between the vestibular system and motivation. Highlights Visuo-Vestibular mismatches may be important somatic markers affecting the evaluation of reinforcers; When attached to distractors, value information impairs behavioral performance for the task at hand; Trials in which potential losses were at stake were associated with larger interference costs arising from conflicting information between the target and the flankers; GVS (Right-Anodal) may further increase the interference caused by losses, but the evidence in this respect was ambiguous and inconclusive;

Abstract Visuo-spatial attentional orienting is fundamental to selectively process behaviorally relevant information, depending on both low-level visual attributes of stimuli in the environment and higher-level factors, such as goals, expectations and prior knowledge. Growing evidence suggests an impact of the locus-coeruleus-norepinephrine (LC-NE) system in attentional orienting that depends on task-context. Nonetheless, most of previous studies used visual displays encompassing a target and various distractors, often preceded by cues to orient the attentional focus. This emphasizes the contribution of goal-driven processes, at the expense of other factors related to the stimulus content. Here, we aimed to determine the impact of NE on attentional orienting in more naturalistic conditions, using complex images and without any explicit task manipulation. We tested the effects of atomoxetine (ATX) injections, a NE reuptake inhibitor, on four monkeys during free viewing of images belonging to three categories: landscapes, monkey faces and scrambled images. Analyses of the gaze exploration patterns revealed, first, that the monkeys spent more time on each fixation under ATX compared to the control condition, regardless of the image content. Second, we found that, depending on the image content, ATX modulated the impact of low-level visual salience on attentional orienting. This effect correlated with the effect of ATX on the number and duration of fixations. Taken together, our results demonstrate that ATX adjusts the contribution of salience on attentional orienting depending on the image content, indicative of its role in balancing the role of stimulus-driven and top-down control during free viewing of complex stimuli.

Attention selects behaviorally relevant inputs for in-depth processing. Beside the role of traditional signals related to goal-directed and stimulus-driven control, a debate exists regarding the mechanisms governing the effect of statistical regularities on attentional selection, and how these are integrated with other control signals. Using a visuo-spatial search task under fMRI, we tested the joint effects of statistical regularities and stimulus-driven salience. We found that both types of signals modulated occipital activity in a spatially-specific manner. Salience acted primarily by reducing the attention bias towards the target location when associated with irrelevant distractors, while statistical regularities reduced this attention bias when the target was presented at a low probability location, particularly at the lower levels of the visual hierarchy. In addition, we found that both statistical regularities and salience activated the dorsal frontoparietal network. Additional exploratory analyses of functional connectivity revealed that only statistical regularities modulated the inter-regional coupling between the posterior parietal cortex and the occipital cortex. These results show that statistical regularities and salience signals are both spatially represented at the occipital level, but that their integration into attentional processing priorities relies on dissociable brain mechanisms.

The role of norepinephrine (NE) in visuo-spatial attention remains poorly understood. Our goal was to identify the attentional processes under the influence of NE and to characterize these influences. We tested the effects of atomoxetine injections (ATX), a NE-reuptake inhibitor that boosts the level of NE in the brain, on seven monkeys performing a saccadic cued task in which cues and distractors were used to manipulate spatial attention. We found that when the cue accurately predicted the location of the upcoming cue in 80% of the trials, ATX consistently improved attentional orienting, as measured from reaction times (RTs). These effects were best accounted for by a faster accumulation rate in the valid trials, rather than by a change in the decision threshold. By contrast, the effect of ATX on alerting and distractor interference was more mitigated. Finally, we also found that, under ATX, RTs to non-cued targets were longer when these were presented separately from cued targets. This suggests that the impact of NE on visuo-spatial attention depends on the context, such that the adaptive changes elicited by the highly informative value of the cues in the most frequent trials were accompanied by a cost in the less frequent trials.

Recent efforts to chart human brain growth across the lifespan using large-scale MRI data have provided reference standards for human brain development. However, similar models for nonhuman primate (NHP) growth are lacking. The rhesus macaque, a widely used NHP in translational neuroscience due to its similarities in brain anatomy, phylogenetics, cognitive, and social behaviors to humans, serves as an ideal NHP model. This study aimed to create normative growth charts for brain structure across the macaque lifespan, enhancing our understanding of neurodevelopment and aging, and facilitating cross-species translational research. Leveraging data from the PRIMatE Data Exchange (PRIME-DE) and other sources, we aggregated 1,522 MRI scans from 1,024 rhesus macaques. We mapped non-linear developmental trajectories for global and regional brain structural changes in volume, cortical thickness, and surface area over the lifespan. Our findings provided normative charts with centile scores for macaque brain structures and revealed key developmental milestones from prenatal stages to aging, highlighting both species-specific and comparable brain maturation patterns between macaques and humans. The charts offer a valuable resource for future NHP studies, particularly those with small sample sizes. Furthermore, the interactive open resource (https://interspeciesmap.childmind.org) supports cross-species comparisons to advance translational neuroscience research.

A bstract A critical aspect of neuroscience is to establish whether and how brain networks evolved across primates. To date, most comparative studies have used resting-state functional Magnetic Resonance Imaging (rs-fMRI) in anaesthetized non-human primates and in awake humans. However, anaesthesia strongly affects rs-fMRI signals. The present study investigated the impact of the awareness state (anaesthesia vs. awake) within the same group of macaque monkeys on the rs-fMRI functional connectivity (FC) organization of a well characterized network in the human brain, the cingulo-frontal lateral network. Results in awake macaques revealed a similar FC pattern to that previously uncovered in the human brain. Rostral seeds in the cingulate sulcus exhibited stronger correlation strength with rostral compared to caudal lateral frontal cortical areas while caudal seeds in the cingulate sulcus displayed stronger correlation strength with caudal compared to anterior lateral frontal cortical areas. Critically, this inverse rostro-caudal functional gradient was abolished under anaesthesia. This study demonstrates that the FC pattern of cingulo-frontal cortical networks is preserved from macaque to human but some of its properties can only be observed in the awake state, warranting significant caution when comparing FC patterns across species under different states.