Abstract Primary cortical areas contain maps of sensory features, including sound frequency in primary auditory cortex (A1). Two-photon calcium imaging in mice has confirmed the presence of these large-scale maps, while uncovering an unexpected local variability in the stimulus preferences of individual neurons in A1 and other primary regions. Here we show that fractured tonotopy is not unique to rodents. Using two-photon imaging, we found that local variance in frequency preferences is equivalent in ferrets and mice. Much of this heterogeneity was due to neurons with complex frequency tuning, which are less spatially organized than those tuned to a single frequency. Finally, we show that microelectrode recordings may describe a smoother tonotopic arrangement due to a bias towards neurons with simple frequency tuning. These results show that local variability in the tonotopic map is not restricted to rodents and help explain inconsistencies in cortical topography across species and recording techniques.

Abstract In almost every natural environment, sounds are reflected by nearby objects, producing many delayed and distorted copies of the original sound, known as reverberation. Our brains usually cope well with reverberation, allowing us to recognize sound sources regardless of their environments. In contrast, reverberation can cause severe difficulties for speech recognition algorithms and hearing-impaired people. The present study examines how the auditory system copes with reverberation. We trained a linear model to recover a rich set of natural, anechoic sounds from their simulated reverberant counterparts. The model neurons achieved this by extending the inhibitory component of their receptive filters for more reverberant spaces, and did so in a frequency-dependent manner. These predicted effects were observed in the responses of auditory cortical neurons of ferrets in the same simulated reverberant environments. Together, these results suggest that auditory cortical neurons adapt to reverberation by adjusting their filtering properties in a manner consistent with dereverberation.

Auditory learning is supported by long-term changes in the neural processing of sound. We mapped neural sensitivity to timbre, pitch and location in animals trained to discriminate the identity of artificial vowels based on their spectral timbre in a two-alternative forced choice (T2AFC, n=3, female ferrets) or to detect changes in fundamental frequency or timbre of repeating artificial vowels in a go/no-go task (n=2 female ferrets). Neural responses were recorded under anaesthesia in two primary cortical fields and two tonotopically organised non-primary fields. Responses were compared these data to that of naive control animals. We observed that in both groups of trained animals the overall sensitivity to sound timbre was reduced across three cortical fields but enhanced in non-primary field PSF. Neural responses in trained animals were able to discriminate vowels that differed in either their first or second formant frequency unlike control animals whose sensitivity was mostly driven by changes in the second formant. Neural responses in the T2AFC animals, who were required to generalise across pitch when discriminating timbre, became less modulated by fundamental frequency, while those in the go/no-go animals were unchanged relative to controls. Finally, both trained groups showed increased spatial sensitivity and altered tuning. Trained animals showed an enhanced representation of the midline, where the speaker was located in the experimental chamber. Overall, these results demonstrate training elicited widespread changes in the way in which auditory cortical neurons represent complex sounds with changes in how both task relevant and task-irrelevant features were represented.

Animal models are widely used to examine the neurophysiological basis of human pitch perception, and it is therefore important to understand the similarities and differences in pitch processing across species. Pitch discrimination performance is usually measured using two-alternative forced choice (2AFC) procedures in humans and go/no-go tasks in animals, potentially confounding human-to-animal comparisons. We have previously shown that pitch discrimination thresholds of ferrets on a 2AFC task are markedly poorer than those reported for go/no-go tasks in other non-human species (Walker et al., 2009). To better compare the pitch discrimination performance of ferret with other species, here we measure pitch change detection thresholds of ferrets and humans on a common, appetitive go/no-go task design. We found that ferrets' pitch thresholds were approximately 10 times larger than that of humans on the go/no-go task, and were within the range of thresholds reported in other non-human species. Interestingly, ferrets' thresholds were 100 times larger than human thresholds on a 2AFC pitch discrimination task using the same stimuli. These results emphasize that sensory discrimination thresholds can differ across tasks, particularly for non-human animals. Performance on our go/no-go task is likely to reflect different neurobiological processes than that on our 2AFC task, as the former required the subjects only to detect a pitch change while the latter required them to label the direction of the pitch change.

Pitch perception is critical for recognizing speech, music and animal vocalizations, but its neurobiological basis remains unsettled, in part because of divergent results from different species. We used a combination of behavioural measurements and cochlear modelling to investigate whether species-specific differences exist in the cues used to perceive pitch and whether these can be accounted for by differences in the auditory periphery. Ferrets performed a pitch discrimination task well whenever temporal envelope cues were robust, but not when resolved harmonics only were available. By contrast, human listeners exhibited the opposite pattern of results on an analogous task, consistent with previous studies. Simulated cochlear responses in the two species suggest that the relative salience of the two types of pitch cues can be attributed to differences in cochlear filter bandwidths. Cross-species variation in pitch perception may therefore reflect the constraints of estimating a sound's fundamental frequency given species-specific cochlear tuning.