Long celebrated for its spectacular landscapes and strikingly high levels of endemic biodiversity, the Philippines has been studied intensively by biogeographers for two centuries. Concentration of so many endemic land vertebrates into a small area and shared patterns of distribution in many unrelated forms has inspired a search for common mechanisms of production, partitioning, and maintenance of life in the archipelago. In this review, we (a) characterize an ongoing renaissance of species discovery, (b) discuss the changing way biogeographers conceive of the archipelago, (c) review the role molecular phylogenetic studies play in understanding the evolutionary history of Philippine vertebrates, and (d) describe how a 25-year Pleistocene island connectivity paradigm continues to provide some explanatory power, but has been augmented by increased understanding of the archipelago's geological history and ecological gradients. Finally, we (e) review new insights provided by studies of adaptive versus nonadaptive radiation and phylogenetic perspectives on community ecology.

Recent phylogenetic studies of gekkonid lizards have revealed unexpected, widespread paraphyly and polyphyly among genera, unclear generic boundaries, and a tendency towards the nesting of taxa exhibiting specialized, apomorphic morphologies within geographically widespread ''generalist'' clades. This is especially true in the Australasia, where the monophyly of Gekko proper has been questioned with respect to phenotypically ornate flap-legged geckos of the genus Luperosaurus , the Philippine false geckos of the genus Pseudogekko , and even the elaborately ''derived'' parachute geckos of the genus Ptychozoon . Here we employ sequence capture targeting 5060 ultraconserved elements to infer phylogenomic relationships among 42 representative ingroup gekkonine lizard taxa. We analyzed multiple datasets of varying degrees of completeness (10, 50, 75, 95, and 100 percent complete with 4715, 4051, 3376, 2366, and 772 UCEs, respectively) using concatenated maximum likelihood and multispecies coalescent methods. Our sampling scheme was designed to address four persistent systematic questions in this group: (1) Are Luperosaurus and Ptychozoon monophyletic and are any of these named species truly nested within Gekko ? (2) Are prior phylogenetic estimates of Sulawesi's L. iskandari as sister to Melanesian G. vittatus supported by our genome-scale dataset? (3) Is the high elevation L. gulat of Palawan Island correctly placed within Gekko ? (4) And, finally, where do the enigmatic taxa P. rhacophorus and L. browni fall in a higher-level gekkonid phylogeny? We resolve these issues; confirm with strong support some previously inferred findings (placement of Ptychozoon taxa within Gekko ; the sister relationship between L. iskandari and G. vittatus ); resolve the systematic position of unplaced taxa ( L. gulat , and L. browni ); and transfer L. iskandari , L. gulat , L. browni , and all members of the genus Ptychozoon to the genus Gekko . Our unexpected and novel systematic inference of the placement of Ptychozoon rhacophorus suggests that this species is not related to Ptychozoon or even Luperosaurus (as previously expected) but may, in fact, be most closely related to several Indochinese species of Gekko . With our final, well-supported topologies, we recognize seven newly defined subgenera to accommodate ~60 species within the more broadly defined and maximally-inclusive Australasian genus Gekko . The newly defined subgenera will aide taxonomists and systematists in species descriptions by allowing them to only diagnose putatively new species from the most relevant members of the same subgenus, not necessarily the phenotypically variable genus Gekko as a whole, and we argue that it appropriately recognizes geographically circumscribed units (e.g., a new subgenus for a novel clade, entirely endemic to the Philippines) while simultaneously recognizing several of the most systematically controversial, phenotypically distinct, and phylogenetically unique lineages. An added benefit of recognizing the most inclusive definition of Gekko , containing multiple phylogenetically-defined subgenera, is that this practice has the potential to alleviate taxonomic vandalism, if widely adopted, by creating formally available, supraspecific taxa, accompanied by character-based diagnoses and properly assigned type species, such that future, more atomized classifications would necessarily be required to adopt today's subgenera as tomorrow's genera under the guidelines of The Code of Zoological Nomenclature. Not only does this simple practice effectively eliminate the nefarious motivation behind taxonomic vandalism, but it also ensures that supraspecific names are created only when accompanied by data, that they are coined with reference to a phylogenetic estimate, and that they explicitly involve appropriate specifiers in the form of type species and, ultimately, type specimens.

Automated invertebrate classification using computer vision has shown significant potential to improve specimen processing efficiency. However, challenges such as invertebrate diversity and morphological similarity among taxa can make it difficult to infer fine-scale taxonomic classifications using computer vision. As a result, many invertebrate computer vision models are forced to make classifications at coarser levels, such as at family or order. Here we propose a novel framework to combine computer vision and bulk DNA metabarcoding specimen processing pipelines to improve the accuracy and taxonomic granularity of individual specimen classifications. To improve specimen classification accuracy, our framework uses multimodal fusion models that combine image data with DNA-based assemblage data. To refine the taxonomic granularity of the models classifications, our framework cross-references the classifications with DNA metabarcoding detections from bulk samples. We demonstrated this framework using a continental-scale, invertebrate bycatch dataset collected by the National Ecological Observatory Network. The dataset included 17 taxa spanning three phyla (Annelida, Arthropoda, and Mollusca), with the finest starting taxonomic granularity of these taxa being order-level. Using this framework, we reached a classification accuracy of 79.6% across the 17 taxa using real DNA assemblage data, and 83.6% when the assemblage data was error-free, resulting in a 2.2% and 6.2% increase in accuracy when compared to a model trained using only images. After cross-referencing with the DNA metabarcoding detections, we improved taxonomic granularity in up to 72.2% of classifications, with up to 5.7% reaching species-level. By providing computer vision models with coincident DNA assemblage data, and refining individual classifications using DNA metabarcoding detections, our framework has the potential to greatly expand the capabilities of biological computer vision classifiers. This framework allows computer vision classifiers to infer taxonomically fine-grained classifications when it would otherwise be difficult or impossible due to challenges of morphologic similarity or data scarcity. This framework is not limited to terrestrial invertebrates and could be applied in any instance where image and DNA metabarcoding data are concurrently collected.

A primary goal of biogeography is to understand how large-scale environmental processes, like climate change, affect diversification One often-invoked but seldom tested process is the “species-pump” model, in which repeated bouts of co-speciation are driven by oscillating climate-induced habitat connectivity cycles. For example, over the past three million years, the landscape of the Philippine Islands has repeatedly coalesced and fragmented due to sea-level changes associated with glacial cycles. This repeated climate-driven vicariance has been proposed as a model of speciation across evolutionary lineages codistributed throughout the islands. This model predicts speciation times that are temporally clustered around the times when interglacial rises in sea level fragmented the islands. To test this prediction, we collected comparative genomic data from 16 pairs of insular gecko populations. We analyze these data in a full-likelihood, Bayesian model-choice framework to test for shared divergence times among the pairs. Our results provide support against the species-pump model prediction in favor of an alternative interpretation, namely that each pair of gecko populations diverged independently. These results suggest the repeated bouts of climate-driven landscape fragmentation has not been an important mechanism of speciation for gekkonid lizards on the Philippine Islands.

Abstract Reduced limbs and limblessness have evolved independently in many lizard clades. Skinks exhibit a wide range of limb-reduced morphologies, but only some species have been used to study the embryology of limb reduction (i.g., digit reduction in Chalcides and limb reduction in Scelotes ). The genus Brachymeles , a Southeast Asian clade of skinks, includes species with a range of limb morphologies, from pentadactyl to functionally as well as structurally limbless species. Adults of the small, snake-like species Brachymeles lukbani show no sign of external limbs in the adult except for small depressions where they might be expected to occur. Embryos of B. lukbani in early stages of development, on the other hand, show a truncated but well-developed limb with a stylopod and a zeugopod, but no signs of an autopod. As development proceeds, the limb’s small size persists even while the embryo elongates. These observations are made based on external morphology. We used florescent whole-mount immunofluorescence to visualize the morphology of skeletal elements and muscles within the embryonic limb of B. lukabni . Early stages have a humerus and separated ulna and radius cartilages; associated with these structures are dorsal and ventral muscle masses as those found in the embryos of other limbed species. While the limb remains small, the pectoral girdle grows in proportion to the rest of the body, with well-developed skeletal elements and their associated muscles. In later stages of development, the small limb is still present under the skin but there are few indications of its presence, save for the morphology of the scale covering it. The adult morphology consists of a well-developed pectoral girdle, small humerus, extremely reduced ulna and radius, and well-developed limb musculature connected to the pectoral girdle. These muscles form in association with a developing limb during embryonic stages, a hint that “limbless” lizards that possesses these muscles may have or have had at least transient developing limbs, as we find in B. lukbani. Overall, the observed pattern of ontogenetic reduction, leading to an externally limbless adult in which a limb rudiment is hidden and covered under the trunk skin, is a situation called cryptomelia. The results of this work add to our growing understanding of clade-specific patterns of limb reduction and the convergent evolution of limbless phenotypes through different developmental processes.

Abstract Many processes of biological diversification can simultaneously affect multiple evolutionary lineages. Examples include multiple members of a gene family diverging when a region of a chromosome is duplicated, multiple viral strains diverging at a “super-spreading” event, and a geological event fragmenting whole communities of species. It is difficult to test for patterns of shared divergences predicted by such processes, because all phylogenetic methods assume that lineages diverge independently. We introduce a Bayesian phylogenetic approach to relax the assumption of independent, bifurcating divergences by expanding the space of topologies to include trees with shared and multifurcating divergences. This allows us to jointly infer phylogenetic relationships, divergence times, and patterns of divergences predicted by processes of diversification that affect multiple evolutionary lineages simultaneously or lead to more than two descendant lineages. Using simulations, we find the new method accurately infers shared and multifurcating divergence events when they occur, and performs as well as current phylogenetic methods when divergences are independent and bifurcating. We apply our new approach to genomic data from two genera of geckos from across the Philippines to test if past changes to the islands’ landscape caused bursts of speciation. Unlike our previous analyses restricted to only pairs of gecko populations, we find evidence for patterns of shared divergences. By generalizing the space of phylogenetic trees in a way that is independent from the likelihood model, our approach opens many avenues for future research into processes of diversification across the life sciences. Significance statement Phylogenetic models have long assumed that lineages diverge independently. Processes of diversification that are of interest in biogeography, epidemiology, and genome evolution, violate this assumption by affecting multiple evolutionary lineages. To relax the assumption of independent divergences and infer patterns of divergences predicted by such processes, we introduce a new way of conceptualizing, modeling, and inferring phylogenetic trees. We apply the new approach to genomic data from geckos distributed across the Philippines, and find support for patterns of shared divergences predicted by repeated fragmentation of the archipelago by interglacial rises in sea level.