The retinotopic maps of many visual cortical areas are thought to follow the fundamental principles that have been described for primary visual cortex (V1) where nearby points on the retina map to nearby points on the surface of V1, and orthogonal axes of the retinal surface are represented along orthogonal axes of the cortical surface. Here we demonstrate a striking departure from this conventional mapping in the secondary visual area (V2) of the tree shrew. Although local retinotopy is preserved, orthogonal axes of the retina are represented along the same axis of the cortical surface, an unexpected geometry explained by an orderly sinusoidal transform of the retinal surface. This sinusoidal topography is ideally suited for achieving uniform coverage in an elongated area like V2, is predicted by mathematical models designed to achieve wiring minimization, and provides a novel explanation for stripe-like patterns of intra-cortical connections and stimulus response properties in V2. Our findings suggest that cortical circuits flexibly implement solutions to sensory surface representation, with dramatic consequences for the large-scale layout of topographic maps.

Abstract The mouse has become one of the main organisms for studies of the visual system. As a result, there is increased effort to understand universal principles of visual processing by comparing the mouse visual system to that of other species. In primates and other well-studied species including cats and tree shrews, the visual cortex is parcellated into an area V1 and several higher order areas defined by structural and functional differences, and a near complete map of the visual field. In mice, the visual cortex beyond V1 is parcellated into several higher order areas, with less notable structural and functional differences, partial coverage of the visual field, and areal boundaries defined by reversals in progression of the visual field. Notably, recent work in tree shrews and primates has shown that reversals in progression of the visual field can be a hallmark of nonlinear retinotopic mapping within a single visual area. This, and other lines of evidence discussed here, provides a compelling case that the apparent existence of multiple higher order visual areas in the mouse is related to the false assumption of linear retinotopy. Specifically, we use simulations to show that nonlinear retinotopy within a single visual area can recapitulate the appearance of multiple areal borders beyond mouse V1. In addition, we show that many reported differences in functional properties between higher order visual areas can be better explained by retinotopic differences rather than areal identity. Our proposal to reclassify some of the higher order visual areas in the mouse into a single area V2 is not mere semantics because areal definitions influence experimental design and data analysis. Furthermore, such a reclassification would produce a common set of rules for defining areal boundaries among mammals and would bring the mouse visual system into agreement with evolutionary evidence for a single area V2 in related lineages.