Crop leaves in full sunlight dissipate damaging excess absorbed light energy as heat. This protective dissipation continues after the leaf transitions to shade, reducing crop photosynthesis. A bioengineered acceleration of this adjustment increased photosynthetic efficiency and biomass in tobacco in the field. But could that also translate to increased yield in a food crop? Here we bioengineered the same change into soybean. In replicated field trials, photosynthetic efficiency in fluctuating light was higher and seed yield in five independent transformation events increased by up to 33%. Despite increased seed quantity, seed protein and oil content were unaltered. This validates increasing photosynthetic efficiency as a much needed strategy toward sustainably increasing crop yield in support of future global food security.

Summary Improving the efficiency of crop photosynthesis has the potential to increase yields. Genetic manipulation showed photosynthesis can be improved by speeding up relaxation of photoprotective mechanisms during sun to shade transitions. However, it is unclear if natural variation in relaxation of non-photochemical quenching (NPQ) can be exploited in crop breeding programs. To address this issue, we measured six NPQ parameters in the 40 founder lines and common parent of a Soybean Nested Association Mapping (SoyNAM) panel over two field seasons in Illinois. NPQ parameters did not show consistently variable trends throughout development, and variation between sampling days suggests environmental impacts on NPQ which last more than 24 hours. 17 genotypes were found to show small but consistent differences in NPQ relaxation kinetics relative to a reference line providing a basis for future mapping studies. Finally, a soybean canopy model predicted available phenotypic variation could result in a 1.6% difference in carbon assimilation when comparing fastest and slowest relaxing NPQ values. Significance Statement Evidence suggests increasing the rate of relaxation of photoprotection can lead to improved biomass and yield. We compare photoprotection relaxation rates in 41 diverse soybean genotypes grown in the field, identifying lines with faster rates of relaxation, and predict a potential 1.6% difference in daily carbon assimilation which could contribute to improving soybean performance.

Organelle-to-nucleus DNA transfer is an ongoing process playing an important role in the evolution of eukaryotic life. Here, genome-wide association studies (GWAS) of non-photochemical quenching parameters in 743 Populus trichocarpa accessions identified a nuclear-encoded genomic region associated with variation in photosynthesis under fluctuating light. The identified gene, BOOSTER (BSTR), comprises three exons, two with apparent endophytic origin and the third containing a large fragment of plastid-encoded Rubisco large subunit. Higher expression of BSTR facilitated anterograde signaling between nucleus and plastid, which corresponded to enhanced expression of Rubisco, increased photosynthesis, and up to 35% greater plant height and 88% biomass in poplar accessions under field conditions. Overexpression of BSTR in Populus tremula × P. alba achieved up to a 200% in plant height. Similarly, Arabidopsis plants heterologously expressing BSTR gained up to 200% in biomass and up to 50% increase in seed.