Standing balance relies on the integration of multiple sensory inputs to generate the motor commands required to stand. Mechanical and sensory perturbations elicit compensatory postural responses that are interpreted as a window into the sensorimotor processing involved in balance control. Popular methods involve imposed external perturbations that disrupt the control of quiet stance. Although these approaches provide critical information on how the balance system responds to external disturbances, the control mechanisms involved in correcting for these errors may differ from those responsible for the regulation of quiet standing. Alternative approaches use manipulations of the balance control loop to alter the relationship between sensory and motor cues. Coupled with imposed perturbations, these manipulations of the balance control loop provide unique opportunities to reveal how sensory and motor signals are integrated to control the upright body. In this review, we first explore imposed perturbation approaches that have been used to investigate the neural control of standing balance. We emphasize imposed perturbations that only elicit balance responses when the disturbing stimuli are relevant to the balance task. Next, we highlight manipulations of the balance control loop that, when carefully implemented, replicate and/or alter the sensorimotor dynamics of quiet standing. We further describe how manipulations of the balance control loop can be used in combination with imposed perturbations to characterize mechanistic principles underlying the control of standing balance. We propose that recent developments in the use of robotics and sensory manipulations will continue to enable new possibilities for simulating and/or altering the sensorimotor control of standing beyond compensatory responses to imposed external perturbations.

Galvanic vestibular stimulation (GVS) evokes a perception of rotation; however, very few quantitative data exist on the matter. We performed psychophysical experiments on virtual rotations experienced when binaural bipolar electrical stimulation is applied over the mastoids. We also performed analogous real whole body yaw rotation experiments, allowing us to compare the frequency response of vestibular perception with (real) and without (virtual) natural mechanical stimulation of the semicircular canals. To estimate the gain of vestibular perception, we measured direction discrimination thresholds for virtual and real rotations. Real direction discrimination thresholds decreased at higher frequencies, confirming multiple previous studies. Conversely, virtual direction discrimination thresholds increased at higher frequencies, implying low-pass filtering of the virtual perception process occurring potentially anywhere between afferent transduction and cortical responses. To estimate the phase of vestibular perception, participants manually tracked their perceived position during sinusoidal virtual and real kinetic stimulation. For real rotations, perceived velocity was approximately in phase with actual velocity across all frequencies. Perceived virtual velocity was in phase with the GVS waveform at low frequencies (0.05 and 0.1 Hz). As frequency was increased to 1 Hz, the phase of perceived velocity advanced relative to the GVS waveform. Therefore, at low frequencies GVS is interpreted as an angular velocity signal and at higher frequencies GVS becomes interpreted increasingly as an angular position signal. These estimated gain and phase spectra for vestibular perception are a first step toward generating well-controlled virtual vestibular percepts, an endeavor that may reveal the usefulness of GVS in the areas of clinical assessment, neuroprosthetics, and virtual reality.

Vestibular signals used for balance control must be integrated with other sensorimotor cues to allow transformation of descending signals according to an internal representation of body configuration. We explored two alternative models of sensorimotor integration that propose (1) a single internal representation of head-on-feet orientation is responsible for perceived postural orientation and standing balance or (2) conscious perception and balance control are driven by separate internal representations. During three experiments, participants stood quietly whilepassively or actively maintaining a prolonged head-turned posture (>10 min). Throughout the trials, participants intermittently reported their perceived head angular position, and subsequently electrical vestibular stimuli were delivered to elicit whole-body balance responses. Visual recalibration of head-on-feet posture was used to determine whether static visual cues are used to update the internal representation of body configuration for perceived orientation and standing balance. All three experiments involved situations in which the vestibular-evoked balance response was not orthogonal to perceived head-on-feet orientation, regardless of thevisual information provided. For prolonged head-turned postures, balance responses consistent with actual head-on-feet posture occurred only during the active condition. Our results indicate that conscious perception of head-on-feet posture and vestibular control of balance do not rely on the same internal representation, but instead treat sensorimotor cues in parallel and may arrive at different conclusions regarding head-on-feet posture. The balance system appears to bypass static visual cues of postural orientation and mainly use other sensorimotor signals of head-on-feet position to transform vestibular signals of head motion, a mechanism appropriate for most daily activities.

The vestibulocollic reflex is a compensatory response that stabilizes the head in space. During everyday activities, this stabilizing response is evoked by head movements that typically span frequencies from 0 to 30 Hz. Transient head impacts, however, can elicit head movements with frequency content up to 300–400 Hz, raising the question whether vestibular pathways contribute to head stabilization at such high frequencies. Here, we first established that electrical vestibular stimulation modulates human neck motor unit (MU) activity at sinusoidal frequencies up to 300 Hz, but that sensitivity increases with frequency up to a low-pass cutoff of ∼70–80 Hz. To examine the neural substrates underlying the low-pass dynamics of vestibulocollic reflexes, we then recorded vestibular afferent responses to the same electrical stimuli in monkeys. Vestibular afferents also responded to electrical stimuli up to 300 Hz, but in contrast to MUs their sensitivity increased with frequency up to the afferent resting firing rate (∼100–150 Hz) and at higher frequencies afferents tended to phase-lock to the vestibular stimulus. This latter nonlinearity, however, was not transmitted to neck motoneurons, which instead showed minimal phase-locking that decreased at frequencies >75 Hz. Similar to human data, we validated that monkey muscle activity also exhibited low-pass filtered vestibulocollic reflex dynamics. Together, our results show that neck MUs are activated by high-frequency signals encoded by primary vestibular afferents, but undergo low-pass filtering at intermediate stages in the vestibulocollic reflex. These high-frequency contributions to vestibular-evoked neck muscle responses could stabilize the head during unexpected head transients. SIGNIFICANCE STATEMENT Vestibular-evoked neck muscle responses rely on accurate encoding and transmission of head movement information to stabilize the head in space. Unexpected transient events, such as head impacts, are likely to push the limits of these neural pathways since their high-frequency features (0–300 Hz) extend beyond the frequency bandwidth of head movements experienced during everyday activities (0–30 Hz). Here, we demonstrate that vestibular primary afferents encode high-frequency stimuli through frequency-dependent increases in sensitivity and phase-locking. When transmitted to neck motoneurons, these signals undergo low-pass filtering that limits neck motoneuron phase-locking in response to stimuli >75 Hz. This study provides insight into the neural dynamics producing vestibulocollic reflexes, which may respond to high-frequency transient events to stabilize the head.

Maintaining standing balance involves multisensory processing and integration to produce dynamic motor responses. Electrical vestibular stimulation (EVS) delivered over the mastoid processes can be used to explore the vestibular control of balance. The purpose of this study was to determine whether intrinsic foot muscles exhibit vestibular-evoked balance responses and to characterize the traits associated with these responses. Electromyography (EMG) of the abductor hallucis (AH), abductor digiti minimi (ADM) and medial gastrocnemius (MG) and anterior-posterior (AP) forces were sampled while quietly standing participants were subjected to a random continuous EVS signal (peak-to-peak amplitude = ±3 mA). The relationship between EVS input and motor output was characterized in both the frequency (coherence) and time (cumulant density) domains. When head orientation was rotated in yaw from left to right, the biphasic cumulant density function was inverted for all muscle (EVS-EMG) and whole-body (EVS-AP forces) balance responses. When vision was occluded, the EVS-EMG and EVS-AP forces coherence function amplitude increased at low frequencies (<2 Hz) and was accompanied by a heightened medium-latency peak amplitude for all muscles as well as the whole-body balance response (AP forces) compared to when static visual cues were present. The enhanced coherence amplitudes at lower frequencies may highlight a mechanism for the increase in postural sway from vision to occluded vision. The current findings indicate that the vestibular control of standing balance can be represented by the intrinsic foot muscles and implicate a postural role for these muscles in modulating quiet standing.

Human standing balance relies on self-motion estimates that are used by the nervous system to detect unexpected movements and enable corrective responses and adaptations in control. These estimates must accommodate for inherent delays in sensory and motor pathways. Here, we used a robotic system to simulate human standing about the ankles in the anteroposterior direction and impose sensorimotor delays into the control of balance. Imposed delays destabilized standing, but through training, participants adapted and re-learned to balance with the delays. Before training, imposed delays attenuated vestibular contributions to balance and triggered perceptions of unexpected standing motion, suggesting increased uncertainty in the internal self-motion estimates. After training, vestibular contributions partially returned to baseline levels and larger delays were needed to evoke perceptions of unexpected standing motion. Through learning, the nervous system accommodates balance sensorimotor delays by causally linking whole-body sensory feedback (initially interpreted as imposed motion) to self-generated balance motor commands.

The instability of human bipedalism demands that the brain accurately senses balancing self-motion and determines whether movements originate from self-generated actions or external disturbances. Here, we challenge the longstanding notion that this process relies on a single representation of the body and world to accurately perceive postural orientation and organize motor responses to control balance self-motion. Instead, we find that the conscious sense of balance can be distorted by the corrective control of upright standing. Using psychophysics, we quantified thresholds to imposed perturbations and balance responses evoking cues of self-motion that are (in)distinguishable from corrective balance actions. When standing immobile, participants clearly perceived imposed perturbations. Conversely, when freely balancing, participants often misattributed their own corrective responses as imposed motion because their balance system had detected, integrated, and responded to the perturbation in the absence of conscious perception. Importantly, this only occurred for perturbations encoded ambiguously with balance-correcting responses and that remained below the natural variability of ongoing balancing oscillations. These findings reveal that our balance system operates on its own sensorimotor principles that can interfere with causal attribution of our actions, and that our conscious sense of balance depends critically on the source and statistics of induced and self-generated motion cues.

Abstract Humans receive sensory information from the past, requiring the brain to overcome delays to perform daily motor skills such as standing upright. Because delays vary throughout the body and change over a lifetime, it would be advantageous to generalize learned control policies of balancing with delays across contexts. However, not all forms of learning generalize. Here, we use a robotic simulator to impose delays into human balance. When delays are imposed in one direction of standing, participants are initially unstable but relearn to balance by reducing the variability of their motor actions and transfer balance improvements to untrained directions. Upon returning to normal standing, aftereffects from learning are observed as small oscillations in control, yet they do not destabilize balance. Remarkably, when participants train to balance with delays using their hand, learning transfers to standing with the legs. Our findings establish that humans use experience to broadly update their neural control to balance with delays.

Background While standing upright, the brain must accurately accommodate for delays between sensory feedback and self-generated motor commands. Natural aging may limit adaptation to sensorimotor delays due to age-related decline in sensory acuity, neuromuscular capacity and cognitive function. This study examined balance learning in young and older adults as they stood with robot-induced sensorimotor delays. Methods A cohort of community dwelling young (mean = 23.6 years, N = 20) and older adults (mean = 70.1 years, N = 20) participated in this balance learning study. Participants stood on a robotic balance simulator which was used to artificially impose a 250 ms delay into their control of standing. Young and older adults practiced to balance with the imposed delay either with or without visual feedback (i.e., eyes open or closed), resulting in four training groups. We assessed their balance behavior and performance (i.e., variability in postural sway and ability to maintain upright posture) before, during and after training. We further evaluated whether training benefits gained in one visual condition transferred to the untrained condition. Results All participants, regardless of age or visual training condition, improved their balance performance through training to stand with the imposed delay. Compared to young adults, however, older adults had larger postural oscillations at all stages of the experiments, exhibited less relative learning to balance with the delay and had slower rates of balance improvement. Visual feedback was not required to learn to stand with the imposed delay, but it had a modest effect on the amount of time participants could remain upright. For all groups, balance improvements gained from training in one visual condition transferred to the untrained visual condition. Conclusion Our study reveals that while advanced age partially impairs balance learning, the older nervous system maintains the ability to recalibrate motor control to stand with initially destabilizing sensorimotor delays under differing visual feedback conditions.

To stand, walk, reach and grasp, we use internal representations of our body position. Among the contributors to our position sense are the muscle spindles. In 1972, Goodwin and colleagues established that these mechanoreceptors have a profound role for indicating body orientation. Muscle spindles are now regarded as the dominant source of body positional information encoding static and dynamic cues of muscle length (Proske & Gandevia, 2012), thus providing information referenced to the body. Position sense, however, can also originate from externally referenced signals, such as vision, that depict where our body is located with respect to the environment. Our brain is consistently challenged to integrate and consolidate body- and externally-referenced sensory information for spatial representations used in perception and the control of movement (Paillard 1991). Are all sensory signals used in a universal manner for position sense? In particular, muscle spindle cues are crucial for perceiving inter-limb orientation, but are such inputs relied upon to determine a limb's position in external space? In this issue of The Journal of Physiology, Tsay and colleagues (2016) address this question by biasing the muscle spindle signals during an elbow joint localization task. The authors demonstrate that the use of muscle spindle cues for limb localization is context dependent. The localization task utilized by Tsay et al. (2016) involved obstructing one arm from view and passively moving it to a position of elbow flexion or extension (the reference arm). Participants were required to spatially localize and indicate its perceived position in two ways: (1) by aligning its perceived position with the contralateral arm (limb matching task) and (2) by adjusting an external device to the perceived arm position (pointing task). The important difference between these two tasks is the available sensory cues which can be used for joint localization. During limb matching, the brain can compare sensory signals from both arms, whereas the pointing task involves using signals from the reference arm to indicate its position in external space. To evaluate muscle spindle contributions to these position sense tasks, the authors conditioned elbow muscles with isometric contractions to ‘set’ muscle spindles to a desired state and vibrated elbow muscles to increase spindle afferent discharge. Through these experimental manipulations, Tsay et al. (2016) reveal that muscle spindle signals influence the performance of elbow joint localization during limb matching, but not in pointing. These results may come as a surprise but, as the authors propose, they are a likely reflection of the context in which limb position is perceived. The authors suggest that during limb matching, the perceived limb position relies on the orientation of body segments with respect to each other. A comparison of body-referenced muscle spindle signals between arms is not only relevant, but useful for the limb matching performance. This fits with previous findings of inter-limb matching (Proske & Gandevia, 2012) and supports the hypothesis that the brain relies on the difference of sensory signals between limbs during such localization tasks (Tsay et al. 2014). Conversely, pointing involves identifying the spatial coordinates of a limb in external space. The external pointer device is visually guided for the localization task and a difference of limb-referenced cues does not aid in representing this orientation. The possible use of sensory signals is therefore determined by whether the context of position sense concerns the body alone or the body in external space, fitting with previous models of sensorimotor control (Paillard 1991). The findings of Tsay and colleagues represent a significant addition to our understanding of human position sense. Muscle spindles are confirmed to be a primary source of positional information, but mainly to estimate body-referenced orientation of the limbs. Consequently, their findings establish that, although human positional sense is based on the integration of cues from multiple sources, the relative contribution of sensory signals to positional sense is task dependent. These findings lay the foundation for future studies but also computational models to reveal the neural principles underlying human positional sense. Such a context-dependent use of spindle information for position sense could stem from learning: under normal circumstances, estimating the state of one limb with respect to another can be derived from a simple (approximate) solution comparing spindle information from both limbs. On the other hand, such approximation is not possible when the state of a limb is estimated with respect to the environment. In this latter scenario, state estimation of the target limb must be performed through fusion of available sensory signals, probably ignoring the bias in spindle information induced by Tsay et al. (2016). Further, we may speculate regarding the potential implications of the findings by Tsay and colleagues to sensorimotor processes outside of perception. Many sensory transformations require the use and integration of limb or whole-body positional information to function. Whether the context of the sensory transformation requires a body-referenced or an externally referenced representation of limb, trunk or head position may influence the relative importance of muscle spindle information in the transformation process. Similarly, sensory contributions to motoneuronal drive during movement may be affected by the context in which movements are performed. Based on the findings reported in the focus paper, it is tempting to propose that motoneuronal drive to the elbow flexors and extensors during matching bilateral elbow movements may involve greater relative contribution from muscle spindles than similar movements performed under visual guidance. These as well as other potential implications highlight the novelty and importance of the findings by Tsay et al. (2016). No competing interests declared.