Tactile feedback from brain-controlled bionic hands can be partially restored via intracortical microstimulation (ICMS) of the primary somatosensory cortex. In ICMS, the location of percepts depends on the electrode's location and the percept intensity depends on the stimulation frequency and amplitude. Sensors on a bionic hand can thus be linked to somatotopically appropriate electrodes, and the contact force of each sensor can be used to determine the amplitude of a stimulus. Here we report a systematic investigation of the localization and intensity of ICMS-evoked percepts in three participants with cervical spinal cord injury. A retrospective analysis of projected fields showed that they were typically composed of a focal hotspot with diffuse borders, arrayed somatotopically in keeping with their underlying receptive fields and stable throughout the duration of the study. When testing the participants' ability to rapidly localize a single ICMS presentation, individual electrodes typically evoked only weak sensations, making object localization and discrimination difficult. However, overlapping projected fields from multiple electrodes produced more localizable and intense sensations and allowed for a more precise use of a bionic hand. An analysis of the localization and intensity of intracortical microstimulation in three participants with cervical spinal cord injury shows that overlapping projected fields from multiple electrodes produce sensations that are more easily localizable.

Intracortical microstimulation (ICMS) of somatosensory cortex evokes vivid tactile sensations and can be used to convey sensory feedback in brain-controlled bionic hands. Changes in ICMS frequency result in discriminable percepts, but the effects of frequency have only been investigated over a narrow range of low frequencies, spanning only a small fraction of that relevant for neuroprosthetics. Furthermore, the sensory correlates of changes in ICMS frequency remain to be elucidated. To fill these gaps, we trained monkeys to discriminate the frequency of ICMS pulse trains over a wide range of frequencies (from 10 to 400 Hz). ICMS amplitude also varied across stimuli to reduce the animals’ reliance on magnitude in making frequency judgments. We found that animals could discriminate ICMS frequency up to about 200 Hz but that the sensory correlates of frequency were highly electrode dependent. We discuss the implications of our findings for neural coding and brain-machine interfaces.

Manual interactions with objects are supported by tactile signals from the hand. This tactile feedback can be restored in brain-controlled bionic hands via intracortical microstimulation (ICMS) of somatosensory cortex (S1). In ICMS-based tactile feedback, contact force can be signaled by modulating the stimulation intensity based on the output of force sensors on the bionic hand, which in turn modulates the perceived magnitude of the sensation. In the present study, we gauged the dynamic range and precision of ICMS-based force feedback in three human participants implanted with arrays of microelectrodes in S1. To this end, we measured the increases in sensation magnitude resulting from increases in ICMS amplitude and participant's ability to distinguish between different intensity levels. We then assessed whether we could improve the fidelity of this feedback by implementing "biomimetic" ICMS-trains, designed to evoke patterns of neuronal activity that more closely mimic those in natural touch, and by delivering ICMS through multiple channels at once. We found that multi-channel biomimetic ICMS gives rise to stronger and more distinguishable sensations than does its single-channel counterpart. Finally, we implemented biomimetic multi-channel feedback in a bionic hand and had the participant perform a compliance discrimination task. We found that biomimetic multi-channel tactile feedback yielded improved discrimination over its single-channel linear counterpart. We conclude that multi-channel biomimetic ICMS conveys finely graded force feedback that more closely approximates the sensitivity conferred by natural touch.

When we interact with objects, we rely on signals from the hand that convey information about the object and our interaction with it. A basic feature of these interactions, the locations of contacts between the hand and object, is often only available via the sense of touch. Information about locations of contact between a brain-controlled bionic hand and an object can be signaled via intracortical microstimulation (ICMS) of somatosensory cortex (S1), which evokes touch sensations that are localized to a specific patch of skin. To provide intuitive location information, tactile sensors on the robotic hand drive ICMS through electrodes that evoke sensations at skin locations matching sensor locations. This approach requires that ICMS-evoked sensations be focal, stable, and distributed over the hand. To systematically investigate the localization of ICMS-evoked sensations, we analyzed the projected fields (PFs) of ICMS-evoked sensations - their location and spatial extent - from reports obtained over multiple years from three participants implanted with microelectrode arrays in S1. First, we found that PFs vary widely in their size across electrodes, are highly stable within electrode, are distributed over large swaths of each participant's hand, and increase in size as the amplitude or frequency of ICMS increases. Second, while PF locations match the locations of the receptive fields (RFs) of the neurons near the stimulating electrode, PFs tend to be subsumed by the corresponding RFs. Third, multi-channel stimulation gives rise to a PF that reflects the conjunction of the PFs of the component channels. By stimulating through electrodes with largely overlapping PFs, then, we can evoke a sensation that is experienced primarily at the intersection of the component PFs. To assess the functional consequence of this phenomenon, we implemented multichannel ICMS-based feedback in a bionic hand and demonstrated that the resulting sensations are more localizable than are those evoked via single-channel ICMS.

A bstract Millisecond-scale temporal spiking patterns encode sensory information in the periphery, but their role in cortex remains controversial. The sense of touch provides a window into temporal coding because tactile neurons often exhibit precise, repeatable, and informative temporal spiking patterns. In somatosensory cortex (S1), for example, responses to skin vibrations exhibit phase-locking that faithfully carries information about vibratory frequency. However, the respective roles of spike timing and rate in frequency coding are confounded because vibratory frequency shapes both the timing and rates of S1 responses. To disentangle the contributions of these two neural features, we measured S1 responses as animals performed a frequency discrimination task, in which differences in frequency were accompanied by behaviorally irrelevant variations in amplitude. We then assessed the degree to which the strength and timing of S1 responses could account for the animals’ performance on the task. First, we showed that animals can discriminate frequency, but their performance is biased by amplitude. Second, rate-based representations of frequency are susceptible to changes in amplitude, but in ways that are inconsistent with the animals’ behavior, calling into question a rate-based code for frequency. In contrast, timing-based representations are impervious to changes in amplitude, also inconsistent with the animals’ behavior. We account for the animals’ behavior with a model wherein frequency coding relies on a temporal code, but frequency judgments are biased by perceived magnitude. Our results constitute further evidence for the role of millisecond-scale spike timing in cortex. S ignificance statement While neurons in the cerebral cortex are known to produce temporally patterned responses with single-digit millisecond precision, the role of this patterning remains controversial. The alternative hypothesis is that the critical feature of neuronal responses is the rate at which spikes are emitted, and the distribution of the spikes in time only matters at much slower time scales (tens or hundreds of milliseconds). To disentangle these two putative neural codes, we trained animals to discriminate the frequency of skin vibrations while recording from somatosensory cortex. We show that only a timing-based representation of frequency can account for the performance of the animals, though overall population firing rate biases their frequency judgments.